Tesis_CarlosCiudad

Ecología y conservación
del pico mediano Dendrocopos medius
en ambientes alterados y fragmentados
Memoria presentada por
Carlos Ciudad Trilla
para optar al grado de Doctor en Biología
Codirigida por:
Dr. Francisco José Purroy Iraizoz, Universidad de León, España
Dr. Hugo Robles Díez, Universidad de Amberes, Bélgica
Área de Zoología
Departamento de Biodiversidad y Gestión Ambiental
Universidad de León
España
León, 2011

A Aída, por su paciencia
A Leo, al que espero no llenar la cabeza de pájaros

On a path
Of soft blue
And warm yellow
I wander
All the wrinkles of earth’s body
Are flooded with lights
The elements face each other
In a gentle passion of daybreak
The birds sing songs
I’ve incubated myself
Released to hazy distances
I live awaiting the wonder
That will happen
Later today
At the eleventh hour
(Galsan Tschinag)

ÍNDICE
INTRODUCCIÓN GENERAL .................................................................................................................................13
1. Fragmentación, pérdida y alteración del hábitat ............................................................................................ 13
2. Respuesta de las aves forestales a la fragmentación, pérdida y alteración de su hábitat ............................. 14
2.1 Demografía de las aves en ambientes alterados y fragmentados ............................................................ 15
2.2. Procesos de dispersión de las aves en ambientes alterados y fragmentados ..........................................16
2.3. Selección del hábitat de los juveniles en ambientes alterados durante el periodo post-vuelo ................. 17
2.4. Ocupación, colonización y extinción de los parches en ambientes alterados y fragmentados ................ 18
3. El pico mediano como especie modelo en estudios de fragmentación, pérdida y alteración del hábitat .....18
4. Área de estudio ................................................................................................................................................ 21
5. Objetivos y estructura de la tesis ..................................................................................................................... 25
Referencias bibliográficas ....................................................................................................................................27
CAPÍTULO I - DEMOGRAFÍA ............................................................................................................................. 39
Demographic responses of middle spotted woodpeckers to habitat fragmentation
CAPÍTULO II - DISPERSIÓN ................................................................................................................................ 63
Influence of habitat quality, population density, patch size and connectivity on multiple dispersal
stages in the middle spotted woodpecker
CAPÍTULO III - SELECCIÓN DEL HÁBITAT DE LOS JUVENILES ............................................................... 103
Post-fledging habitat selection of juvenile middle spotted woodpeckers: a multiple-scale approach
CAPÍTULO IV- OCUPACIÓN, COLONIZACIÓN Y EXTINCIÓN DE LOS PARCHES DE HÁBITAT .....125
Testing assumptions of metapopulation models: the influence of habitat quality, population size,
patch size and connectivity on occupancy and turnover rates of middle spotted woodpeckers
DISCUSIÓN GENERAL ........................................................................................................................................149
1. Efectos de la fragmentación, pérdida y alteración del hábitat del pico mediano ........................................149
2. Implicaciones en la conservación del pico mediano ..................................................................................... 155
3. Futuras líneas de investigación ...................................................................................................................... 157
Referencias bibliográficas ..................................................................................................................................158
CONCLUSIONES ................................................................................................................................................... 165
ANEXO FOTOGRÁFICO ......................................................................................................................................169
AGRADECIMIENTOS ..........................................................................................................................................175

IINNTTRROODDUUCCCCIIÓÓNN GGEENNEERRAALL

Introducción general
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INTRODUCCIÓN GENERAL
1. Fragmentación, pérdida y alteración del hábitat
La fragmentación del hábitat es el proceso por el cual una superficie continua de
hábitat se divide en varios fragmentos denominados parches de hábitat (Lindenmayer
& Fischer 2006). Los procesos de fragmentación habitualmente implican (a) una
pérdida de hábitat y (b) un cambio en la configuración del hábitat restante o
fragmentación per se, con un incremento del número de parches de hábitat, una
reducción del tamaño de los parches y un aumento de la distancia entre ellos (Fahrig
2003, Lindenmayer & Fischer 2006). Al margen de los procesos de fragmentación y
pérdida de hábitat, los parches de hábitat naturales que permanecen en el paisaje
pueden estar sometidos a procesos de alteración (Lens et al. 2002). En conjunto, la
fragmentación, pérdida y alteración de los hábitats naturales son responsables del
declive de la mayor parte de las especies amenazadas del planeta (Baillie et al. 2004,
Lindenmayer & Fischer 2006). En la actualidad son las perturbaciones antrópicas las
principales causantes de la fragmentación, pérdida y alteración de los hábitats
naturales (Andrén 1994, Forman 1997, Baillie et al. 2004, Groom et al. 2006), con un
efecto negativo particularmente importante sobre las poblaciones de especies
especialistas de hábitat (Devictor et al. 2008).
La pérdida de hábitat ocasiona una reducción del tamaño de las poblacionales de
los organismos que ocupan ese hábitat, lo que puede dar lugar a extinciones locales
(Wilcox & Murphy 1985). Además de una reducción de la capacidad de carga asociada
con la disminución del tamaño de los parches (Zanette et al. 2000), los parches más
pequeños presentan comparativamente una mayor relación perímetro/superficie,
también denominado “efecto de borde” (edge effect; Murcia 1995). Debido al
incremento de la cantidad de borde, se modifican las condiciones físico-químicas y se
acrecienta la depredación y el parasitismo de cría en los parches pequeños (Fletcher
2005). Por otra parte, el aumento de la distancia entre los parches de hábitat
intensifica el aislamiento, especialmente en las especies con baja capacidad de
dispersión o con limitaciones comportamentales para atravesar hábitats adversos
(Stamps et al. 1987). Al margen de la distancia, la configuración espacial del paisaje y la

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estructura y composición de la matriz (i.e. los diferentes tipos de hábitats que rodean a
los fragmentos de hábitat original) también pueden influir sobre el grado de
aislamiento (Gascon et al. 1999, Villard et al. 1999, Fahrig 2001, Lindenmayer & Fisher
2006). La reducción de la conectividad (i.e. el aumento del aislamiento) dificulta los
desplazamientos de los individuos entre los parches de hábitat, por lo que puede
limitar el flujo génico, reduciéndose la variabilidad genética y llegando a producirse en
algunos casos fenómenos de depresión endogámica que lleven a la extinción de las
poblaciones locales (Saccheri et al. 1998, Hedrick & Kalinowski 2000, Cooper & Walters
2002).
La alteración de los hábitat naturales puede incrementar los niveles de estrés (ej. un
incremento del riesgo de depredación, una reducción de la disponibilidad de alimento
o de lugares de cría) sobre los organismos, de tal manera que una vez superado cierto
umbral de estrés su persistencia se ve seriamente comprometida debido en parte a
una reducción en el éxito reproductivo o en la supervivencia (Lens et al. 2002, Krams et
al. 2010). Habitualmente la degradación del hábitat remanente está asociada a
procesos de fragmentación y pérdida del hábitat (Tabarelli & Gascon 2005). No
obstante, también en hábitats continuos la alteración antropogénica puede ocasionar
una degradación del hábitat que implica un deterioro de su calidad intrínseca
(Mortelliti et al. 2010).
2. Respuesta de las aves forestales a la fragmentación, pérdida y alteración de su
hábitat
La fragmentación, pérdida y alteración de los hábitat naturales han llevado al
declive de numerosas poblaciones de aves forestales (Lampila et al. 2005). Los efectos
negativos de estos procesos espaciales han sido documentados en muchos estudios de
aves migratorias neotropicales (ej. Donovan et al. 1995, Robinson et al. 1995, Porneluzi
& Faaborg 1999, Bayne & Hobson 2001, Doherty & Grubb 2002), pero los efectos de la
fragmentación, pérdida y alteración de los hábitat sobre las poblaciones de aves del
Paleártico son poco conocidos. Además, a pesar de que se han descrito los patrones
del declive poblacional en varias especies, se conoce muy poco sobre los mecanismos
ecológicos subyacentes al declive de las poblaciones de aves forestales (Lampila et al.

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2005). A continuación se describen algunas de las afecciones que las modificaciones en
los hábitats naturales pueden provocar sobre la distribución, la demografía o la
dispersión de las aves.
2.1 Demografía de las aves en ambientes alterados y fragmentados
Las poblaciones en hábitat fragmentados y alterados persisten en el tiempo cuando
la reproducción y la supervivencia juvenil compensan la mortalidad de los adultos, o
cuando la inmigración equilibra el crecimiento negativo de la población (Watkinson &
Sutherland 1995). En este sentido, el conocimiento de las respuestas demográficas de
las aves frente a escenarios de fragmentación, pérdida y alteración de su hábitat es
esencial a la hora de identificar los mecanismos que pueden llevan a los declives
poblacionales.
La reducción del tamaño y de la calidad de los parches de hábitat pueden afectar la
supervivencia de las aves, al disminuir los recursos disponibles (Luck 2003) y aumentar
la depredación y la competencia con especies generalistas provenientes de los hábitats
circundantes (Murcia 1995). La reducción de la conectividad entre los parches también
puede tener un efecto negativo indirecto sobre la supervivencia, debido al riesgo que
supone para algunas especies atravesar hábitats adversos (Bélisle & Desrochers 2002,
Yoder et al. 2004). Este posible incremento de la mortalidad suele darse especialmente
en los juveniles, como consecuencia de su inexperiencia en la búsqueda de alimento
(Wheelwright & Templeton 2003), sus menores habilidades locomotoras (Yoda et al.
2004) y de que son los que realizan los mayores desplazamientos (Greenwood &
Harvey 1982).
El éxito reproductor de las aves puede disminuir en ambientes fragmentados y
alterados debido al incremento de la depredación de los nidos y del parasitismo de cría
en los parches de menor tamaño (i.e. efecto de borde), y por la escasez de lugares de
cría y de recursos para la alimentación de los pollos en los fragmentos de hábitat
pequeños y degradados (Holmes et al. 1996, Burke & Nol 1998, Luck 2003). Además, la
fragmentación, pérdida y alteración del hábitat pueden afectar negativamente a la
fecundidad de las aves reduciendo el éxito de emparejamiento de los machos. Esto
podría suceder en caso de que las hembras prefieran no emparejarse en parches

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pequeños y degradados con baja disponibilidad de recursos para la reproducción y
fuerte riesgo de depredación (Githiru & Lens 2006), o bien si las hembras no son
capaces de alcanzar los parches más aislados a través de movimientos dispersivos
(Dale 2001, Cooper & Walters 2002).
2.2. Procesos de dispersión de las aves en ambientes alterados y fragmentados
La dispersión, definida como el movimiento de un organismo desde su lugar de
origen hasta una nueva área en la que asentarse (Krebs 2001), es un evento esencial
en la dinámica poblacional de los organismos que habitan en ambientes fragmentados
y alterados (Hanski & Gilpin 1997). El movimiento de individuos entre parches de
hábitat mantiene la variabilidad genética, reduce la endogamia y puede rescatar
poblaciones locales de la extinción gracias a la llegada de inmigrantes (rescue effect;
Brown & Kodric-Brown 1977, Clobert et al. 2001). Sin embargo, a pesar de su
importancia, se conoce muy poco sobre los movimientos dispersivos de los organismos
en paisajes fragmentados y alterados (Van Dyck & Baguette 2005).
El proceso de dispersión es en parte dependiente de las condiciones ambientales;
es decir, los individuos utilizan señales externas para ajustar sus tácticas dispersivas
(condition-dependent dispersal; Ims & Hjermann 2001). No es de extrañar, por tanto,
que la fragmentación, pérdida y alteración del hábitat puedan tener efectos
considerables sobre la dispersión de los organismos, con importantes consecuencias
en la dinámica de sus poblaciones. Por ejemplo, la pérdida de hábitat puede favorecer
la filopatría (i.e. tendencia a permanecer cerca del lugar de nacimiento) debido al
aumento del coste de la emigración fuera de los parches de hábitat óptimo (Travis &
Dytham 1999), mientras que el efecto del incremento del aislamiento entre los
parches de hábitat derivado de la fragmentación varía dependiendo del riesgo de
extinción dentro de los parches y de la tasa de mortalidad durante la dispersión (Heino
& Hanski 2001). Además, la degradación del hábitat puede estimular la dispersión para
escapar de condiciones adversas, tales como la escasez de recursos alimenticios
(Dickinson & McGowan 2005, Baglione et al. 2006). Por otra parte, las aves que se
dispersan entre parches de hábitat pueden evitar asentarse en aquéllos parches más
pequeños y degradados, que serían evaluados como parches de baja calidad.

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2.3. Selección del hábitat de los juveniles en ambientes alterados durante el periodo
post-vuelo
La conservación de las especies requiere de la protección de los recursos críticos
durante todas las etapas vitales (Anders et al. 1998, Vega Rivera et al. 1998). Sin
embargo, la mayoría de los planes de conservación de las poblaciones de aves están
basados esencialmente en la protección de los hábitats de cría (Penteriani & Delgado
2009). Estas estrategias podrían no ser efectivas en caso de que los juveniles utilicen
hábitats diferentes al hábitat de cría durante el “periodo post-vuelo” (postfledging
period) (Anders et al. 1998, Vega Rivera et al. 1998, White et al. 2005). Este periodo
comprende desde el momento en que los volantones abandonan el nido, hasta que
inician la migración otoñal (en especies migratorias) o se establecen en áreas de
campeo invernales o permanentes (en especies no migratorias). Al principio los
juveniles siguen siendo alimentados y protegidos por los padres generalmente dentro
del área natal (etapa de dependencia); después los padres dejan de atenderles de
forma regular y normalmente se dispersan fuera del área natal (etapa de
independencia).
La importancia de la comprensión de las decisiones de uso del hábitat por los
juveniles en el periodo post-vuelo radica además en que en este momento las aves
están sujetas a un alto riesgo de mortalidad, debido a su inexperiencia (Wheelwright &
Templeton 2003, Yoda et al. 2004) y a los elevados índices de depredación a los que
están expuestos (Naef-Daenzer et al. 2001, Robles et al. 2007b). Además, durante este
periodo los juveniles realizan los mayores movimientos de dispersión en aves
(Greenwood & Harvey 1982), vitales para la persistencia de las poblaciones (ver
apartado anterior). Con frecuencia, los juveniles abandonan el área natal en busca de
nuevas zonas donde alimentarse, protegerse de los depredadores, evitar la
competencia y tener futuras oportunidades de cría (Vega Rivera et al. 1998, Lambin et
al. 2001, White et al. 2005). Por lo tanto, para poder establecer medidas adecuadas
para la conservación de las poblaciones de aves es primordial ampliar el conocimiento
del uso del hábitat de los juveniles y los efectos que las perturbaciones antropogénicas
pueden tener sobre el mismo.

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2.4. Ocupación, colonización y extinción de los parches en ambientes alterados y
fragmentados
Aunque varios estudios previos han mostrado que la fragmentación, pérdida y
alteración del hábitat pueden influir sobre las tasas de ocupación, colonización y
extinción de los parches de hábitat, existe una fuerte controversia sobre cómo estos
procesos espaciales afectan a la dinámica de colonización-extinción. Por ejemplo, la
mayoría de los modelos sobre dinámica metapoblacional asumen que se produce un
incremento de las extinciones al reducirse el tamaño de los parches, usado como un
sustituto (surrogate) del tamaño poblacional, y un descenso de las colonizaciones al
disminuir su conectividad (Kindvall & Ahlén 1992, Thomas & Harrison 1992, Thomas et
al. 1992, Hanski 1998, Moilanen et al. 1998). Sin embargo, algunos autores han
encontrado que el tamaño de los parches no es un buen sustituto del tamaño
poblacional para explicar la tasa de extinción, mientras que la conectividad no es un
buen predictor de la tasa de colonización en algunos sistemas (Pellet et al. 2007,
Franzén & Nilsson 2010). Además, algunos estudios sugieren que la calidad intrínseca
de los parches de hábitat (inversa a la alteración del hábitat) es el predictor “olvidado”
en los modelos de la dinámica metapoblacional, ya que los parches más alterados
están sujetos a mayores tasas de extinción y bajas tasas de colonización (Fleishman et
al. 2002, Franken & Hik 2004, Franzén & Nilsson 2010).
3. El pico mediano como especie modelo en estudios de fragmentación, pérdida y
alteración del hábitat
Para analizar los efectos de la fragmentación, pérdida y alteración de los hábitats lo
ideal sería poder estudiar todos los organismos que pudieran verse afectados. Sin
embargo, la limitación de recursos disponibles y las dificultades técnicas existentes en
algunos casos para llevar a cabo estos estudios, hacen que los investigadores se vean
obligados a estudiar una especie o un grupo de especies sensibles a estos cambios
ambientales y cuyos efectos sean representativos para otros organismos (indicator
species; Simberloff 1998, Hilty & Merenlender 2000, Mikusinski et al. 2001). A
continuación se describen varios aspectos de la biología y ecología del pico mediano
(Dendrocopos medius) con el fin de mostrar su idoneidad como especie indicadora.

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El pico mediano es un pájaro carpintero de tamaño medio (aproximadamente 21
cm y 55 g; Fig. 1a) que se distribuye por el Paleártico occidental (Pasinelli 2003; Fig.
1c). En España, se distribuye de forma irregular por los bosques caducifolios del norte
de la Península Ibérica (Onrubia et al. 2003; Fig. 1d). A nivel mundial la especie está
incluida en la categoría Preocupación Menor (BirdLife International 2010), mientras
que en España está catalogada como Casi Amenazada, aunque la escasez de datos
sobre sus tendencias poblacionales y cambios en la distribución hacen difícil su
catalogación (Onrubia et al. 2004).
Fig. 1. Hembra de pico mediano en las inmediaciones de la cavidad de cría (a), hábitat característico del
pico mediano (b), distribución mundial (modificado de Pasinelli 2003) (c) y nacional (modificado de
Onrubia et al. 2003) (d) de la especie.
a) b)
c)
d)

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Se trata de un especialista de bosques caducifolios maduros con árboles de corteza
rugosa (Pasinelli 2003; Fig. 1b). Probablemente la preferencia por este tipo de hábitat
se basa en la elevada riqueza de artrópodos (su principal fuente de alimento) que
albergan las fisuras y la superficie de la corteza de estos árboles (Petterson 1983,
Pasinelli & Hegelbach 1997, Robles et al. 2007a). Para alimentarse seleccionan los
árboles de gran diámetro, especialmente robles (Pasinelli & Hegelbach 1997, Pasinelli
2000, Robles et al. 2007a). La madera muerta no parece ser tan relevante para la
búsqueda de alimento como en otros pájaros carpinteros, aunque durante el periodo
invernal y en bosques dominados por especies de corteza más lisa (ej. hayedos) su
utilización se incrementa notablemente (Pasinelli 2003). El sistema social se caracteriza
por la monogamia (Michalek & Winkler 2001) y la territorialidad (Pasinelli et al. 2001).
Generalmente cada año construyen una nueva cavidad de cría, en árboles decadentes
(i.e. con el tronco parcialmente descortezado y/o hongos afiloforales) y con presencia
previa de huecos (naturales o excavados por pájaros carpinteros) (Pasinelli 2003,
Kosioski & Winiecki 2004, Pasinelli 2007, Robles et al. 2007a). Realizan una única
puesta anual (Pasinelli 2003). El macho y la hembra comparten las labores de cría
(Michalek & Winkler 2001). Se considera una especie no migratoria, cuyos
movimientos de dispersión parece que son relativamente limitados, aunque la
información sobre su dispersión es muy escasa (Kossenko 2003, Pasinelli 2003).
En las últimas décadas se ha demostrado que el pico mediano es una especie
sensible a los cambios antropogénicos de su hábitat. En cuanto a las alteraciones del
hábitat, la reducción de la disponibilidad de árboles importantes para la alimentación
(i.e. de gran diámetro) y para anidar (i.e. decadentes y con huecos) limita la
distribución de la especie (Pasinelli 2000, Robles et al. 2007a), por lo que los bosques
con extracción selectiva de estos árboles y los bosques jóvenes no son ocupados por
parejas reproductoras (Pasinelli 2003, Robles et al. 2007a). Sin embargo, pese a ser un
especialista, se ha visto que tiene una cierta plasticidad para adaptarse a hábitats
diferentes (como los hayedos en Europa central; Pasinelli 2003) y con cierto grado de
alteración antropogénica (robledales adehesados de la Cordillera Cantábrica; Robles et
al. 2007a). La fragmentación del hábitat disminuye las probabilidades de ocupación y
la densidad de parejas reproductoras (Kossenko & Kaygorodova 2001), lo que puede

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llevar a la extinción de sus poblaciones (Pettersson 1985). A escala de paisaje, no se
han encontrado diferencias significativas en el éxito reproductivo entre áreas de
hábitat continuo y áreas más fragmentadas (Robles 2004, Kossenko & Kaygorodova
2007), pero no se han realizado estudios sobre los efectos de las variables
directamente relacionadas con la fragmentación (ej. tamaño y aislamiento de los
parches) en la reproducción. La supervivencia anual de los adultos es relativamente
elevada (0.786 ± 0.074), lo que contrasta con la supervivencia anual de los juveniles
(0.255 ± 0.044), cuya mortalidad es especialmente fuerte en las tres primeras semanas
después de abandonar el nido (tasa de supervivencia: 0.359 ± 0.077) (Robles et al.
2007b). La supervivencia de adultos y juveniles no está fuertemente afectada por el
tamaño y aislamiento de los parches asociados con la fragmentación del hábitat
(Robles et al. 2007b).
Como creador primario de cavidades, proporciona huecos en los árboles a otros
organismos que dependen de ellos para criar o protegerse (Martin et al. 2004), por lo
que se considera una especie clave (keystone species; Power et al. 1996) dentro de los
ecosistemas forestales. Además, es una especie indicadora de la riqueza y abundancia
de otras aves forestales (Roberge & Angelstam 2006). Estas características como
especie clave e indicadora, unido a su potencial sensibilidad frente a las
perturbaciones antropogénicas de su hábitat, hacen que el pico mediano sea una
especie idónea para el análisis de los efectos de la fragmentación, pérdida y alteración
de los robledales viejos (i.e. su hábitat en la Cordillera Cantábrica), con implicaciones
potenciales en la conservación de otras aves forestales europeas.
4. Área de estudio
Esta tesis se ha desarrollado principalmente en la vertiente sur de la Cordillera
Cantábrica, entre el noreste de la provincia de León y el noroeste de la provincia de
Palencia (centrada geográficamente a 42° 41´N, 5° 1´W; Fig. 2). El área de estudio
representa el límite suroccidental de distribución mundial del pico mediano (Pasinelli
2003, Robles et al. 2007a; Fig. 1c). Se encuentra localizada en la zona de transición
entre las regiones bioclimáticas Mediterránea y Eurosiberiana, tiene una extensión
aproximada de 750 km2
(la superficie varía en función del estudio) y altitudes entre

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900 y 1250 m s.n.m. Se caracteriza por ser una zona agroforestal, donde los robledales
(principalmente de Quercus pirenaica, pero también Q. faginea, Q. petraea y Q.
paucirradiata; ver Penas 1995, Penas et al. 1997) son los bosques predominantes y se
distribuyen por el paisaje en forma de parches con distinto grado de madurez (Tabla 1,
Fig. 2). Otros tipos de hábitats forestales presentes en la zona son plantaciones de
pinos (principalmente de Pinus sylvestris y P. pinaster), bosques de ribera (Populus sp.,
Salix sp.), encinares (Q. rotundifolia), hayedos (Fagus sylvatica) y sabinares (Juniperus
thurifera) (Tabla 1, Fig. 2). Los hábitats no forestales están compuestos por cultivos de
cereal de secano, pastizales, matorrales, roquedos, explotaciones mineras a cielo
abierto, infraestructuras y zonas urbanas (Tabla 1, Fig. 2). Una parte de la superficie
está declarada Lugar de Importancia Comunitaria (LIC “Rebollares del Cea”).
Tabla 1. Porcentaje de superficie ocupada por cada tipo de hábitat (respecto de la
superficie total) en el área de estudio de la Cordillera Cantábrica.
Tipo de hábitat Superficie (%)
1- Cubierta forestal 56,10
a) Robledales 33,57
- Robledales viejos 4,45
 Robledales maduros* 2,84
 Dehesas de roble* 1,61
- Robledales jóvenes 29,12
b) Plantaciones de pinos 19,76
c) Bosques de ribera 2,00
d) Encinares 0,60
e) Hayedos 0,15
f) Sabinares 0,02
2- Cubierta no forestal 43,90
* Hábitat potencial de cría del pico mediano

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Fig. 2. Situación del área de estudio y mapa de hábitats elaborado en ArcGiS 9.2 a escala 1:2000 a
partir de ortofotografías digitales de alta resolución (0,25 m).

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En esta zona, el pico mediano utiliza como hábitat de cría los parches de robledal
maduro y las dehesas de roble (Robles et al. 2007a), esencialmente en los melojares
supramediterráneos. Estos ecosistemas presentan una extraordinaria riqueza de
especies de aves (Carrascal & Lobo 2003), a pesar de ser los bosques con menor
superficie protegida de España (Maldonado et al. 2001). A lo largo de la historia, han
sufrido una intensa intervención humana. Gran parte de estos melojares se
deforestaron para ser sustituidos por cultivos y zonas de pasto o para extraer madera
(Blanco et al. 1997). Además, buena parte del área potencial de melojar ha sido
ocupada por plantaciones de pinos (Luis-Calabuig et al. 2000, Onrubia et al. 2004, Loidi
2005). También las prácticas forestales tradicionales (el carboneo, la extracción de leña
o el pastoreo) han configurado la distribución y estructura de estos bosques (Tárrega
et al. 2006). Algunas de estas prácticas tradicionales han contribuido al mantenimiento
hasta nuestros días de las dehesas de roble melojo, asociadas a sistemas de ganadería
en extensivo, fundamentalmente de ovejas y cabras. En estas dehesas, mediante
cortas selectivas se ha favorecido el desarrollo de árboles de gran porte, por lo que
han seguido siendo un hábitat adecuado para el pico mediano (Robles et al. 2007a).
Durante el siglo XX, el abandono de las tierras de cultivo y la disminución de la corta de
robles asociados a la despoblación de las áreas rurales han contribuido a una nueva
expansión del melojar (Luis-Calabuig et al. 2000). Sin embargo, esta recolonización
forestal está provocada por la regeneración de robles melojos desde la cepa, que sin el
mantenimiento adecuado (cortas selectivas para evitar competencia, pastoreo, etc.),
no podrán alcanzar un diámetro adecuado para el pico mediano. Como resultado de
todos estos procesos, en nuestros días los parches de robledal viejo (robledal maduro
y dehesas), que constituyen el hábitat potencial de cría del pico mediano, se
distribuyen en fragmentos (~4% del área de estudio) sobre una matriz compuesta
mayoritariamente de robledal joven, plantaciones de pinos y hábitats abiertos no
forestales (Tabla 1, Fig. 2).

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5. Objetivos y estructura de la tesis
El objetivo principal de esta tesis es profundizar en el conocimiento de los efectos
que tienen los procesos de fragmentación, pérdida y alteración del hábitat sobre los
organismos forestales. Para ello, hemos utilizado como especie modelo al pico
mediano y nos hemos basado en los conocimientos sobre su ecología descritos en una
tesis anterior (Robles 2004) y en algunas publicaciones derivadas de ella (Robles &
Olea 2003, Robles et al. 2007a, 2007b).
Esta tesis está dividida en cuatro capítulos que siguen la estructura típica de un
artículo científico. Los capítulos están redactados en inglés y reproducen el texto de
manuscritos publicados en revistas científicas internacionales (Capítulos I y III) o en
fase de preparación (Capítulos II y IV), con algunas ligeras modificaciones. Los
objetivos específicos de cada uno de ellos se describen en los siguientes subapartados.
Capítulo I - Demografía
DEMOGRAPHIC RESPONSES OF MIDDLE SPOTTED WOODPECKERS TO HABITAT FRAGMENTATION
[Respuestas demográficas del pico mediano a la fragmentación del hábitat]
En este capítulo se analiza el efecto de la fragmentación, pérdida y alteración del
hábitat sobre varios parámetros demográficos del pico mediano. Con este fin, se
examinan las relaciones entre la calidad del hábitat (inversa de la alteración del
hábitat, medida a partir de la densidad de árboles importantes para la alimentación y
como sitios de cría), el tamaño y el aislamiento de los parches de hábitat con
parámetros reproductivos y el éxito de emparejamiento del pico mediano en la
vertiente sur de la Cordillera Cantábrica.
Capítulo II - Dispersión
INFLUENCE OF HABITAT QUALITY, POPULATION DENSITY, PATCH SIZE AND CONNECTIVITY ON MULTIPLE
DISPERSAL STAGES IN THE MIDDLE SPOTTED WOODPECKER

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[Influencia de la calidad del hábitat, la densidad de población, el tamaño y la
conectividad de los parches en múltiples etapas de dispersión en el pico mediano]
En este capítulo evaluamos la dispersión de juveniles y adultos de pico mediano en
el área de estudio de la Cordillera Cantábrica y en otra área de características similares
en Rusia (bosque de Nerussa-Desna). Analizamos los efectos de la pérdida y la
fragmentación del hábitat (medidas en función del tamaño y conectividad del parche,
incluyendo en esta última las características de la matriz de hábitats circundantes), la
degradación del hábitat (medida en relación a la densidad de robles de gran diámetro),
la densidad de la población y el sexo sobre múltiples etapas de la dispersión de las
aves. En el caso de los juveniles, se examina la emigración desde el parche natal
(abandono del parche natal), la distancia de dispersión y la inmigración (asentamiento
en parches diferentes al parche natal) en la Cordillera Cantábrica; mientras que en la
dispersión de los adultos se analiza la emigración territorial (abandono del territorio de
cría) y la distancia de dispersión considerando las dos áreas de estudio.
Capítulo III – Selección del hábitat de los juveniles
POST-FLEDGING HABITAT SELECTION OF JUVENILE MIDDLE SPOTTED WOODPECKERS: A MULTIPLE-SCALE
APPROACH
[Selección de hábitat de juveniles de pico mediano durante el periodo post-vuelo: un
enfoque a múltiples escalas]
En este capítulo investigamos las decisiones del uso del hábitat por juveniles de pico
mediano radio-marcados durante el periodo post-vuelo. La selección del hábitat se
examinó a diferentes escalas espaciales jerárquicamente anidadas: escala de paisaje
(selección del área de campeo dentro del paisaje), escala de área de campeo (selección
del tipo de bosque dentro del área de campeo) y escala de árbol de forrajeo dentro de
los bosques usados por los juveniles. Además, en base a los árboles seleccionados por
los juveniles para buscar alimento, comparamos la estructura de la vegetación entre
las áreas de campeo y las áreas adyacentes no usadas.

- 27 -
Capítulo IV – Ocupación, colonización y extinción de los parches de hábitat
TESTING ASSUMPTIONS OF METAPOPULATION MODELS: THE INFLUENCE OF HABITAT QUALITY, POPULATION
SIZE, PATCH SIZE AND CONNECTIVITY ON OCCUPANCY AND TURNOVER RATES OF MIDDLE SPOTTED
WOODPECKERS
[Evaluando las asunciones de los modelos metapoblacionales: la influencia de la
calidad del hábitat, el tamaño poblacional, el tamaño del parche y la conectividad
sobre la ocupación y las tasas de renovación de los picos medianos]
En este último capítulo analizamos la influencia del tamaño y la conectividad de los
parches, la calidad del hábitat (medida en función de la densidad de árboles
importantes para la alimentación y la reproducción) y el tamaño poblacional (número
de territorios) en la ocupación, la colonización y la extinción de los parches de hábitat
utilizados por el pico mediano.
Finalmente, se incluye un apartado de Discusión General donde se discuten los
resultados más relevantes, sus implicaciones para la conservación y las futuras líneas
de investigación derivadas de este trabajo. Además, en otro apartado se enumeran las
principales Conclusiones alcanzadas durante esta tesis y se incluye un Anexo
Fotográfico para documentar con imágenes algunas de las observaciones a las que se
hace referencia en el manuscrito.
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CCAAPPÍÍTTUULLOO II -- DDEEMMOOGGRRAAFFÍÍAA

- 39 -
DEMOGRAPHIC RESPONSES OF MIDDLE SPOTTED WOODPECKERS
(DENDROCOPOS MEDIUS) TO HABITAT FRAGMENTATION
ABSTRACT.– We examined demographic responses of middle spotted woodpeckers (Dendrocopos
medius) to habitat fragmentation in an 880-km
2
study area in the Cantabrian Mountains (northwest
Spain), 2000-2005. We used a set of reproductive parameters to examine 26-72 nests of 10-14 habitat
patches. Fifty-nine of 72 nests (81.9%) were successful (i.e. at least one fledgling was produced).
Average clutch size was 5.1. Seventy of 94 hatchlings (74.4%) survived to fledging. Mean number of
fledgling for successful nests was 3.1, average fledgling mass 50.6 g, and mean fledging date was 21
June. Generalized linear mixed models showed no significant correlations between patch sizes and any
of the reproductive parameters, which suggests that habitat fragmentation did not increase nest
predation pressure or reduce food in small habitat patches during the breeding season. In 33 habitat
patches inspected (4.2 years on average), 190 of 228 territorial males (83.8%) were paired. Pairing
success varied strongly across years (77.1% - 97.4%) and was lower in smaller and more isolated
patches. Low pairing success of birds in isolated patches may be associated to a disruption in
connectivity between habitat patches. On the other hand, the presence of unpaired males in small
patches with low numbers of territories suggests that females may use the abundance of conspecifics as
an indicator of habitat quality when deciding to mate.
RESPUESTAS DEMOGRÁFICAS DEL PICO MEDIANO (DENDROCOPOS MEDIUS)
A LA FRAGMENTACIÓN DEL HÁBITAT
RESUMEN.– Examinamos las respuestas demográficas del pico mediano (Dendrocopos medius) a la
fragmentación del hábitat en un área de estudio de 880 km
2
de la Cordillera Cantábrica (noroeste de
España) entre 2000 y 2005. Usamos una serie de parámetros reproductivos para examinar 26-72 nidos
en 10-14 parches de hábitat. Cincuenta y nueve de 72 nidos (81.9%) fueron exitosos (i.e. al menos un
volantón fue producido). El tamaño de puesta promedio fue 5.1 huevos. Setenta de 94 pollos (74.4%)
sobrevivieron desde la eclosión a la fecha de vuelo. El número medio de volantones por nido exitoso fue
3.1, el peso promedio de los volantones fue 50.6 gramos y la fecha media de vuelo fue el 21 de junio.
Modelos lineales generalizados mixtos no mostraron correlaciones significativas entre el tamaño de los
parches y los parámetros reproductivos, lo que sugiere que la fragmentación del hábitat no incrementó
la presión de depredación ni redujo el alimento en los parches de hábitat pequeños durante la estación
de cría. En 33 parches de hábitat inspeccionados (4.2 años en promedio), 190 de los 228 machos
territoriales (83.8%) estuvieron emparejados. El éxito de emparejamiento varió fuertemente entre años
(77.1% - 97.4%) y fue más bajo en los parches más pequeños y aislados. El bajo éxito de emparejamiento
en parches aislados puede estar asociado a una disrupción en la conectividad entre los parches de
hábitat. Por otro lado, la presencia de machos no emparejados en parches pequeños con bajos números
de territorios sugiere que las hembras podrían usar la abundancia de individuos coespecíficos como un
indicador de la calidad del hábitat cuando deciden aparearse.

- 40 -
1. INTRODUCTION
Habitat loss and fragmentation have been among the most important factors in the
decline of many forest bird populations (e.g. Carlson & Aulén 1992, Burke & Nol 1998,
Walters et al. 1999, Lens et al. 2002, Luck 2003). In addition to the effects strictly from
habitat loss, habitat fragmentation reduces the size of individual patches and increases
the distance between them, and also increases the amount of edge habitat in the
landscape (Saunders et al. 1991, Stephens et al. 2003). These habitat changes can lead
to a decline in bird populations by negatively affecting their demographic components
(e.g. Carlson & Aulén 1992, Donovan et al. 1995, Walters et al. 1999, Luck 2003).
Despite this, the underlying demographic causes of population declines are poorly
understood (Lampila et al. 2005). A better knowledge of the underlying mechanisms
involved in demographic changes in bird populations as a consequence of habitat
fragmentation is essential for establishing effective management measures for bird
conservation (Lampila et al. 2005).
According to Lampila et al. (2005), habitat fragmentation mainly affects
demographic parameters in three ways. First, nest predation and brood parasitism
(“nest predation-parasitism hypothesis”) have been identified as important
mechanisms that can negatively affect nesting success and adult survival in
fragmented landscapes (Stephens et al. 2003, Lampila et al. 2005). Second, habitat loss
and fragmentation may lead to a reduction of critical resources (e.g. nest sites or food)
in small habitat patches (e.g. Burke & Nol 1998), because smaller patches are less likely
to have critical resources than larger ones (“resource concentration hypothesis”; Root
1973, Lampila et al. 2005). Consequently, a negative effect on the demographic
parameters associated with food or nest-site availability (e.g. clutch size, fledgling
number and mass, pairing success) may be expected (e.g. Burke & Nol 1998, Luck
2003). Last, increasing the distance among the remaining habitat patches may reduce
the connectivity between them (“connectivity disruption hypothesis”). In this sense, a
reduction of male pairing success in highly isolated habitat patches may be expected,
because these patches may be less accessible to potential mates (Cooper & Walters
2002).

- 41 -
In addition to the hypotheses described above, other intrinsic factors may affect the
demography of bird populations. Because habitat loss and fragmentation often lead to
a reduction in the number of territories and breeding densities in the remaining
habitat patches (e.g. Matthysen 1999), these changes may influence some of the
demographic components in birds. For example, the lower pairing success observed in
relation to habitat fragmentation may also be attributable to female birds using the
abundance of territorial males as an index of habitat quality (“conspecific attraction
hypothesis”; Villard et al. 1993).
We examined the demographic responses of the middle spotted woodpecker
(Dendrocopos medius; hereafter “woodpecker”) to habitat fragmentation. In
particular, we examined correlative relationships between a set of habitat-patch
characteristics (e.g. patch size and isolation, habitat quality) and intrinsic factors
(territory number and density), and several demographic parameters associated with
the nest predation-parasitism hypothesis (nesting success), resource concentration
hypothesis (clutch size, nestling survival, fledgling number and mass, pairing success)
and connectivity disruption hypothesis (pairing success). The woodpecker is a resident
primary cavity-nester associated with old deciduous forests of the western Palaeartic
(Pasinelli 2000, 2003). Habitat loss and fragmentation is a serious threat to the
persistence of its populations (Müller 1982, Pettersson 1985, Pasinelli 2003). In
deciduous forests, the species has been shown to be an excellent indicator of avian
species richness and abundance (Roberge & Angelstam 2006). Understanding the
effects of habitat fragmentation on the demographic parameters of woodpeckers may
also have implications for conservation of other European forest birds.
2. METHODS
2.1. Study species and area
The woodpecker is a medium-sized (~55 g), forest specialist mainly associated with
old oak forests of the western Palaearctic (Pasinelli 2000, 2003). Its social system is
characterized by monogamy (Michalek & Winkler 2001) and territoriality in spring
(Pasinelli et al. 2001). Both parents share breeding duties (Michalek & Winkler 2001).
Each year they build a new cavity and raise a single brood (Pasinelli 2001, 2003).

- 42 -
From 2000 to 2005, we recorded data on demographic parameters of the
woodpecker in an 880-km2
study area located in the Cantabrian Mountains, northwest
Spain (centered on 42° 44´N, 5° 1´W), which is the southwestern edge of its
distributional range (Pasinelli 2003). In this area, woodpeckers occupy oak (Quercus
spp.) dehesas, a traditional sylvopastoral agricultural unit that is composed of old oaks
interspersed with pasture, and mature oak forests while avoiding highly degraded oak
forests and other forested habitats (Onrubia et al. 2004, Robles et al. 2007a). Potential
breeding-habitat patches (i.e. oak dehesas and mature oak forests) cover ~7% of the
area. The remaining area is composed of other forested habitats made up of Pinus
pinaster, P. sylvestris, Fagus sylvatica, Populus spp., Salix spp., Fraxinus spp., Q.
rotundifolia and nonforest habitats (pastures, scrublands, cereal croplands, urban,
rocky areas). On the basis of observations of color-banded individuals, we found that
woodpeckers do not include more than one habitat patch in their territories (Robles et
al. unplubl. data).
2.2. Demographic parameters
We recorded data on pairing success of the woodpeckers from 33 habitat patches
(6-874 ha, mean ± SE = 92.9 ± 26.9 ha) inspected 4.2 years, on average, between 2000
and 2005. Because of time restrictions, nine patches (61-275 ha) could not be fully
surveyed every year but ≥ 50% of their surface were inspected each year. In addition,
approximately 300-450 ha of the largest patch (874 ha) were surveyed every year.
Habitat patches were monitored four to six times from the start of pair formation in
February to early March until the beginning of egg laying in early May, which coincided
with the peak of intraspecific aggression (Pasinelli et al. 2001) and detectability in this
species (Kosioski et al. 2004). “Kweek” and rattle calls (see Pasinelli 2003) were played
back to locate territory owners. Once woodpeckers were detected, we stopped the
playback to avoid attracting birds from nearby territories (Kossenko & Kaygorodova
2001). Woodpeckers were followed and signs of activity (visual and auditory) and
intraspecific interactions were recorded on 1:4000-1:10000 scale maps (Robles & Olea
2003). Two birds were considered paired if they were observed, on at least three
different visits, foraging or resting together (< 30 m) and with no aggressive

- 43 -
interactions; excavating nesting holes; copulating; or displaying prior to copulating.
Additional visits were made during the breeding season (early May to early July) to
confirm the pairing status of birds. No birds classified as unpaired during the
prebreeding period were seen with a mate in the breeding season, and woodpeckers
classified as paired at that time were observed either breeding or accompanied by the
mate during the breeding season (see below). In some cases, one to three
woodpeckers were observed visiting to some patches only once or twice. Subsequent
visits were made to confirm territorial settlement and pairing status in these patches,
but no birds were found despite intensive searches (up to nine visits were made).
These “transient” birds occupying temporally vacant patches (Robles & Olea 2003),
and “floaters” wandering through the territories of other owners, were excluded from
the analyses of pairing success (i.e. only territorial birds were included).
In a subsample of habitat patches, exhaustive searches were done to locate as
many nests as possible during the breeding season (Table 1). Seventy-four nests were
found during the nest-building, egg-laying and incubation, and nestling periods.
Nesting success could not be assessed in two breeding cavities with nestlings because
of logistic and time restrictions. Pairs were scored as successful if they produced
fledglings or large nestlings (assessed from changes in the begging calls of the young;
see Pasinelli 2001, 2003) or unsuccessful if they failed before producing large nestlings.
In a subsample of accessible nests, clutch size, nestling survival (proportion of
hatchlings that fledged), and fledgling number were estimated by using a dentist’s
mirror and a lamp (Table 1). One case in which the female disappeared during the -
laying period was excluded of clutch-size analyses. The number of hatchlings was
determined by daily visits to the nests when hatching date approached. Fledglings
were counted three to eight days before fledging. We checked some nests again
before fledging but did not find any differences in brood sizes. Because we found no
dead young inside the nest after fledging (n = 25 inspected nests), the number of large
nestlings was assumed to be an adequate estimation of fledgling number.
In 37 accessible nests, one to eight days before fledging, we cut a hole into the nest
chamber, weighed the nestlings and individually color banded them, and then
returned them to the nest and closed the hole. Parents brought food normally the

- 44 -
following days, and all the nestlings survived to fledging date. A similar method has
been used successfully in other cavity nesters, such as the lesser spotted woodpecker
(D. minor; Wiktander et al. 2001), the black-backed woodpecker (Picoides arcticus; see
Ibarzabal & Tremblay [2006] and references therein) or the European nuthatch (Sitta
europaea; Pravosudov 1993). Data from one nest inspected in the middle stage of the
nestling period were excluded from the analyses of fledgling number and mass,
because we did not know whether all the birds fledged. Nests were monitored daily to
determine the fledging date. In inaccessible nests, fledging date was estimated as the
day when neither begging calls of the nestlings nor feeding by parents was observed
(Pasinelli 2001).
Table 1. Demographic parameter (percentage of successful or mean ± SE and ranges) of middle spotted
woodpeckers examined from 2000 to 2005 in the Cantabrian Mountains (NW Spain). Numbers of
patches examined are given in parentheses. See text for explanation of demographic parameters.
Parameters Study years Sample sizes Successful (%)
Paring success 2000-2005 228 males (33) 83.3
Nesting success 2000-2005 72 nests (14) 81.9
Nesting survival 2002-2005 26 nests (10) 74.4% of 94 hatchlings
Mean ± SE Range
Clutch size 2002-2005 40 nests (12) 5.1 ± 0.1 3-7
Fledgling number 2001-2005 40 nests (13) 3.1 ± 0.2 1-5
Fledgling mass 2001-2005 36 nests (13) 50.6 ± 0.8 g 39.3-59.0
Fledgling date 2000-2005 56 nests (13) 21 ± 1 June 8 June to 13 July
2.3. Habitat variables and intrinsic factors
Habitat patches (i.e. oak dehesas and mature oak forests, but no other type of
forests; see above) were determined from aerial photographs of the Junta de Castilla y
León (2001, 2002, 2004), with verifications in the field. Patch sizes (SIZE) were
calculated using ArcGIS 8.1 (ESRI, <www.esri.com>). The proportion of open habitat (vs
forested habitat) in contact with the perimeter of the patches (OPENEDGE) was
calculated, because the type of edge habitat may affect nest-predation responses
(Chalfoun et al. 2002). Distance from nests to nearest patch edge (DISTEDGE) was also
calculated to examine the potential effect of edge on reproductive success.

- 45 -
No other woodpecker populations have been found to the south, east, or west of
the study area, but the population continues to the north in the Cantabrian Mountains.
Thus, all potential habitat patches within the study area, and a 5-km-wide zone around
the north edge, were inspected at least once a year to provide adequate estimations of
patch isolation. Several measures of isolation were calculated:
Regional isolation.– Because of the presence of additional populations to the north,
north-south coordinates were calculated as a general estimation of regional isolation
(RI) (see Matthysen [1999] for a similar study of European nuthatches).
Proximity index.– The proximity index (PROX) available in FRAGSTATS, version 3.3
(McGarigal et al. 2002) was calculated as follows:
PROX = ∑i (si/di
2
)
where si is the size of the patch i and di is the distance from the focal patch to the
patch i (including all habitat patches occupied by woodpeckers within the study area
and the 5-km-wide zone around the northern edge). A higher index value indicates a
lower degree of isolation (Gustafson & Parker 1992; see Matthysen [1999] for a similar
index).
Distance to nearest source.– All woodpeckers in patches with at least four
territories were paired (see below). Therefore, only patches with at least four
territories were considered “sources”, and the distance to the nearest source (S4) was
calculated.
Several measures of habitat structure were recorded. Habitat patches were
classified as dehesas or mature forests depending on the type of sylvopastoral
management (SYMA) (Robles et al. 2007a). Previous analyses in a smaller area within
the study area did not show a significant influence of the sylvopastoral management
scheme on nesting success and fledgling number (Robles et al. 2007a). Potential
foraging and cavity-tree densities were calculated by establishing a network of 0.04-ha
circular plots 100 m apart (Robles et al. 2007a) in the areas occupied by woodpeckers.
We calculated the density of large oaks (≥ 37 cm diameter at breast height [DBH],
measured at 1.3 m above ground) as an estimate of foraging tree availability (FORAG),
and the density of oaks ≥ 22 cm DBH that were dead, decaying, or with holes as an

- 46 -
estimation of nesting tree availability (NEST) (Robles et al. 2007a). Both metrics of tree
density have been shown to influence territorial settlement (Robles et al. 2007a) and
size of home ranges in the spotted woodpecker (Pasinelli 2000) and may affect the
birds’ demographic variables. Nevertheless, previous analyses within the study area
have not shown a significant influence of these tree densities on fledgling number
(Robles et al. 2007a).
The number and density of territories were calculated to assess the potential
influence of conspecific attraction on pairing success of woodpeckers. In the habitat
patches where the entire area was inspected, the number and density of territories
were calculated each year. In the 10 patches where the entire area was not inspected
every year (see above), these parameters were calculated for at least one year on the
basis of at least three visits, which was sufficient to accurately estimate breeding
density (Kosioski et al. 2004).
2.4. Statistical analyses
The relationship between demographic parameters and the habitat variables were
analyzed using generalized linear mixed models (GLMMs) fitted with the glmmPQL
function from MASS library in R statistical software (<www.R-project.org>). Mixed
models allow both fixed and random terms to be fitted. Random term in our models
take into account multiple measurements within the same patches (Shall 1991). Thus,
patch identity was fitted as a random term. Different explanatory variables were fitted
as fixed terms in the models according to their potential influence on the demographic
parameters. Year, patch size (SIZE) and habitat-structure variables (SYMA, FORAG,
NEST) were fitted as fixed terms in all the models, except for fledging-date analyses, in
which only year and patch size were included. Isolation variables (S4, PROX, RI) were
also included as explanatory variables in the analyses of pairing success. The
proportion of open habitat along the edge (OPENEDGE) was fitted as a fixed term in
the analyses of pairing and nesting success, and the distance from nests to edge-
habitat (DISTEDGE) was fitted in the nesting-success analyses. The number and density
of territories were fitted as fixed terms in the pairing-success analyses to test the
conspecific attraction hypothesis.

- 47 -
Generalized linear mixed models allow the use of different error functions
according to the structure of the response variables (Venable & Ripley 2002). Thus,
nesting and pairing success were analyzed using a binomial error distribution. We
included the stages at which the nests were found (nest building, egg laying and
incubation, and nestling periods) as a fixed term to control for their potential influence
on the variation in nesting success, but no a significant relationship was found (P =
0.67). Therefore, the data of all the nests were included in the nesting-success
analyses. Data from 2005 were not included in the analyses of pairing success, because
~100% of territories (38 of 39) were occupied by paired woodpeckers. Nestling survival
was also analyzed by using a binomial error distribution, in which the number of
fledglings was modeled as the response term and the number of hatchlings fitted as
the binomial denominator. In the analyses of fledging number (only successful nests)
and clutch size, a Poisson error distribution was used. Average fledgling mass and
fledging date were assessed by using a Gaussian error distribution. In the fledging mass
analyses, brood size and the number of days from observations to fledging date were
also introduced as fixed terms.
Explanatory variables were fitted to the data by performing a forward stepwise
procedure (e.g. Donázar et al. 1993, Carrete & Donázar 2005). Highly correlated
variables (rs ≥ |0.6|) were not included simultaneously in the same model, to avoid
multicolinearity. Each explanatory variable was first tested by considering their linear,
quadratic and cubic terms based on a conditional F test. The most significant term was
incorporated in the model, and the significance of the remaining variables tested again
until no significant variables at the 0.05 level could be added. Interactions of significant
terms were assessed.
3. RESULTS
3.1. Pairing success
Overall, 190 of 228 woodpeckers (83.3%) obtained a mate. From observations of
woodpeckers in nine territories in which the sex of the birds could be determined by
experienced observers, unpaired woodpeckers were males. In addition, 12 more birds
were classified as males by inexperienced observers. In the remaining 17 cases, sex

- 48 -
could not be determined because of high vegetation cover, low-light conditions, or
elusive birds. We assumed, therefore, that all unpaired territorial woodpeckers were
males.
The GLMM analyses of pairing success produced three alternative models because
the variables patch size, territory number and PROX were highly correlated (rs ≥ 0.6, P
< 0.001) and, therefore, could not be entered in the same model. Year had a strong
influence on pairing success, even excluding the data from 2005 (Table 2). The
proportion of paired males increased from 77.1% in 2000 to 97.4% in 2005 (annual
mean ± SE = 83.1 ± 3.2%; Fig. 1). In addition to the year effect, the first model included
SIZE through its interaction with year as a significant explanatory term (Table 2).
Inspections of the parameter estimates suggest a positive relationship between SIZE
and pairing success in all years (logit estimates: 0.11-0.16, all P < 0.01) except for 2004,
when the estimate was close to zero (0.003 ± 0.006, P > 0.6). The second model
included number of territories and its interaction with year as significant explanatory
terms (Table 2). Woodpeckers in patches with a higher number of territories had
higher probabilities of acquiring a mate. In particular, males occupying habitat patches
with only one territory had the lowest annual probability of pairing (63.8%), whereas
territorial males in habitat patches with ≥ 4 territories were paired every year (Fig. 2).
The influence of territory number on pairing success was stronger in 2000-2002
(estimates: 1.70-2.69, all P < 0.05), whereas the parameter estimates in 2003 and 2004
were not significantly different from zero (estimates: 0.91 ± 0.59 and 0.20 ± 0.22,
respectively, P > 0.1). The third model included PROX through its interaction with year
as a significant term (Table 2). Similarly to the previous model, PROX had a stronger
positive influence on pairing success in 2000-2002 (estimates: 0.31-1.13, P = 0.01-0.09)
than in 2003 and 2004 (estimates: 0.05 ± 0.05 and 0.02 ± 0.02, respectively, P > 0.3).
Nevertheless, the raw data (Fig. 3) show that unpaired birds were associated with
smaller patches (i.e. with fewer territories) and lower PROX values in all years.
Although we have no explanation for the between-year variation, our data show that
pairing success was higher in larger and better-connected (i.e. higher PROX values)
patches in most, if not all, years. Regional isolation (RI) was marginally significant
(estimate ± SE = 0.00006 ± 0.00004, P = 0.08) when it was added to the second model,

- 49 -
but P values were > 0.1 when they were added to the first and third models. The
remaining patch characteristics and territory density had low influence on the
probability of pairing (all P > 0.1).
Table 2. Results of GLMM analysis that explain pairing success of middle
spotted woodpeckers. Pairing status was examined for 189 territorial males
in 32 habitat patches from 2000 to 2004. A binomial error distribution with a
logistic link function was used. Patch identity was included as random term.
df F P
Model 1
Intercept 1 and 149 2.89 0.09
SIZE 1 and 30 1.92 0.18
YEAR 4 and 149 3.55 < 0.01
SIZE * YEAR 4 and 149 7.71 < 0.01
Model 2
Intercept 1 and 148 10.87 < 0.01
Number of territories 1 and 148 5.89 0.02
YEAR 4 and 184 1.99 0.10
Number of territories * YEAR 4 and 184 3.05 0.02
Model 3
Intercept 1 and 149 3.09 0.08
YEAR 4 and 149 3.85 < 0.01
PROX 1 and 30 1.55 0.22
YEAR * PROX 4 and 149 2.60 0.04
0.60
0.65
0.70
0.75
0.80
0.85
0.90
0.95
1.00
2000 2001 2002 2003 2004 2005
proportionofpairedmales
34
42 32
40
41
39
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
1 2 3 ≥ 4
number of territories
proportionofpairedmales
42 44
45
58
Fig. 1. Annual proportions of paired males.
Numbers above the bars are the number of
males.
Fig. 2. Proportion of paired males in relation to
the number of territories in the habitat patches.
Values are means (± SE) across years (2000-2004).
Habitat patches with ≥ 4 territories were grouped
because all birds were paired. Numbers above
bars are number of males.

- 50 -
0
50
100
150
200
250
300
350
400
2000 2001 2002 2003 2004
patchsize(ha)
26
8
33
9
25
7
34
6
34
7
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
2000 2001 2002 2003 2004
territorynumber
0
50
100
150
200
250
2000 2001 2002 2003 2004
proximityindex
Fig. 3. Average (± SE) size, territory number and
proximity index in the habitat patches occupied by
paired (black bars) and unpaired (white bars) males
across the years. Numbers above bars are the
number of males.

- 51 -
3.2. Reproductive parameters in the nests
Fifty-nine of 72 nests (82%) were successful. Causes of breeding failures were
determined in some cases. In two cases, females did not lay eggs. These pairs
excavated complete nesting holes and were observed defending territories, displaying
and copulating, but no eggs were found despite intensive monitoring of the nest
during the breeding season. In three cases, the probable cause of breeding failure was
the loss of one pair member during the prelaying period (birds displayed and
excavated complete nest holes, but no eggs were found), egg-laying period (only one
egg was laid) and incubation period (a clutch with seven eggs). In these cases, the
remaining member of the pair was seen the following days in the proximity of the nest
cavity persistently calling the mate (“kweek call”; see Pasinelli 2003). Another two
nests were preyed on by an unknown mammalian carnivore during the end of
incubation-hatching period. Low nest-provisioning rates were the possible cause of
breeding failure in two nests. Female loss and low feeding rates caused breeding
failure in one nest. Causes of breeding failure were unknown in two cases where
nestlings were found dead in the breeding cavities. In these cases, no signs of
predation were found. In the remaining nest, though a pair was observed around the
nest in the breeding season, no food was delivered, and we do not know whether eggs
were laid.
Average clutch size was 5.1 eggs (Table 1). Seventy of 94 hatchlings (74.4%) fledged.
Nestling mortality occurred in 46.2% of the monitored nests (n = 26; five nests lost one
nestling, two lost two nestlings, and another five lost three nestlings). Mean number of
fledglings for successful nests was 3.1, average fledgling mass was 50.6 g, and mean
fledging date was 21 June (Table 1).
The GLMM analyses failed to find any significant influence of the habitat patch
characteristics in all the reproductive parameters examined in the nests. The
parameter FORAG had a marginally significant positive influence on nesting success
(estimate ± SE = 0.02 ± 0.01, P = 0.07). Values for the remaining explanatory variables
and analyses were far from significance (all P > 0.1).

- 52 -
4. DISCUSSION
Nest parasitism and predation have been identified as important mechanisms that
negatively affect adult survival and reproduction in fragmented habitats (Lampila et al.
2005). Our results, however, did not allow us to confirm the “nest predation-parasitism
hypothesis”. Nesting success was rather high (82% of nests) and was not strongly
affected by variables associated with an increase in predation and parasitism pressures
in fragmented habitats (i.e. patch size, proportion of open edge-habitat and distance
to edge). Indeed, only two nests (2.8%) were depredated, and no nest parasitism was
found. The variation in the effect of habitat fragmentation on nesting success among
bird species may be explained by the differences in nest sites. Open-nesting birds are
often negatively affected by habitat fragmentation because of an increase in predation
and parasitism pressures on the nests (e.g. Porneluzi & Faaborg 1999), but such
selection pressures have not been shown to be important mechanisms for reducing
nesting success in cavity nesters (see review in Lampila et al. 2005, but see Huhta et al.
2004), because cavities are probably better protected from predators and brood
parasites (Matthysen & Adriaensen 1998). In particular, primary cavity nesters, which
usually excavate a new breeding hole each year, such as the woodpecker (Pasinelli
2000, 2003), are minimally exposed to nest predation (Nilsson et al. 1991, Deng & Gao
2005).
Following the “resource concentration hypothesis”, larger habitat patches likely
provide more food and nest sites than smaller ones. Demographic parameters
presumably associated with food availability (i.e. clutch size, nestling survival, fledgling
number and mass, and possibly nesting success in this population) were not correlated
with patch size, which suggests that habitat fragmentation did not reduce food supply
in small patches, at least during the breeding season. These results agree with most
avian studies (review in Lampila et al. 2005; but see Hinsley et al. 1999) but partly
contrast with those of Kossenko (2003), who found significantly higher nestling losses
in a woodpecker population in habitat fragments than in a continuous habitat, though
most of the losses in the fragments were attributable to nest desertion rather than to
low feeding rates. Moreover, potential prey abundance for nestlings was greater in

- 53 -
fragments than in the continuous habitat in one of the two study years (Kossenko
2003). Therefore, food supply was not reduced as a consequence of fragmentation.
In accordance with the results of Pasinelli (2001), we did not find a significant
relationship between the reproductive parameters of the nests and the structure of
the habitat (habitat type and densities of potential foraging and cavity trees). Only a
weak positive relation (P = 0.07) was found between nesting success and the density of
potential foraging trees. Nevertheless, the density of these large oaks did not
significantly influence the remaining parameters (clutch size, nestling survival, fledging
number, and fledgling mass); and given the high nesting success (82%), these results
do not suggest a strong influence of habitat structure on the reproductive output of
woodpecker pairs.
According to the “connectivity disruption hypothesis”, fewer males in highly
isolated habitat patches may pair because these patches may be less easily colonized
by potential mates (Dale 2001, Brooker & Brooker 2002, Cooper & Walters 2002,
Lampila et al. 2005). Woodpeckers in less-isolated patches (high PROX values) had
higher probabilities of acquiring a mate, which suggests that a disruption of
connectivity may prevent males in highly isolated patches from mating. Removal or
translocation experiments are necessary to test this hypothesis (e.g. Cooper & Walters
2002). However, dispersal is not sex-biased in the middle spotted woodpecker and
patch connectivity has little influence on woodpecker dispersal in this study area
(Chapter II), suggesting that a disruption in the connectivity is not the mechanism that
explains the presence of unpaired territorial males.
Pairing success of woodpecker males was lower in smaller habitat patches. Females
may actively avoid pairing with males in small habitat patches because of high
pressures of nest predation and brood parasitism (Van Horn et al. 1995, Burke & Nol
1998) near the edges (“habitat selection hypothesis”; see Villard et al. 1993). However,
because distance to edge and proportion of open-edge habitat did not have a
significant effect on nesting success or pairing success, this explanation seems unlikely.
Thus, an increase in nest predation and parasitism pressures near edges is not an
important mechanism influencing pairing success in this population. In fact, Kosioski &
Winiecki (2004) found a preference in woodpeckers for nesting near the edges, which

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is probably related to their foraging behavior. Besides, female dispersers do not prefer
large patches to settle in this study area (Chapter II), further suggesting that active
avoidance of small patches by females is an unlikely explanation for the low pairing
success of woodpeckers in small habitat patches.
Given that woodpeckers are monogamous and that only unpaired territorial males
have been observed, a female-biased adult mortality in more fragmented habitats may
be expected, as suggested by studies of other bird species (e.g. Gibbs & Faaborg 1990,
Githiru & Lens 2006). Nevertheless, woodpecker survival is not sex-biased in this area
(Robles et al. 2007b).
Another potential factor influencing pairing success of birds is “conspecific
attraction" (Smith & Peacock 1990). Territorial songbirds use the presence and
abundance of other conspecifics when deciding where to settle (Dolíguez et al. 2004,
Ward & Schlossberg 2004). Conspecific attraction has been suggested as a potential
explanation for the variation in pairing success in fragmented versus continuous
habitats in ovenbirds (Seiurus aurocapillus; Villard et al. 1993). According to this
hypothesis, females actively prefer to mate with males in patches with a higher
abundance of conspecifics. All unpaired woodpeckers were found in small habitat
patches with only one to three territories. Thus, females may use the proximity and
the number of neighbor territorial conespecifics as an index of quality when deciding
on a mate. Consequently, small patches with few neighbors would be judged to be of
low quality. In support of this hypothesis, some unpaired males in small habitat
patches were visited by potential mates for a few days in the pair-formation season,
which suggests that conspecific attraction (or mate selection) is a potential explanation
of the low pairing success of males observed in small patches. Besides, female
dispersers prefer to settle in high density patches (Chapter II), further supporting the
conspecific attraction hypothesis.
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