1. Paula Yuri Nishimura
A comunidade fitoplanctônica nas represas
Billings e Guarapiranga (Região
Metropolitana de São Paulo)
The phytoplankton community in Billings and Guarapiranga
reservoirs (São Paulo Metropolitan Area)
São Paulo
2012

3. Paula Yuri Nishimura
A comunidade fitoplanctônica nas represas
Billings e Guarapiranga (Região
Metropolitana de São Paulo)
The phytoplankton community in Billings and Guarapiranga
reservoirs (São Paulo Metropolitan Area)
Tese apresentada ao Instituto de
Biociências da Universidade de São
Paulo, para a obtenção de Título de
Doutor em Ciências, na Área de
Ecologia: Ecossistemas Terrestres
e Aquáticos
Orientador: Marcelo Luiz Martins
Pompêo
Co-orientadora: Viviane Moschini-
Carlos
São Paulo
2012

4. ii
Ficha Catalográfica
Comissão Julgadora:
_______________________________________________
Prof(a). Dr(a).
_______________________________________________
Prof(a). Dr(a).
_______________________________________________
Prof(a). Dr(a).
_______________________________________________
Prof(a). Dr(a).
___________________________________________________________
Prof. Dr. Marcelo L. M. Pompêo
(Orientador)
Nishimura, Paula Yuri
A comunidade fitoplanctônica nas represas Billings e
Guarapiranga (Região Metropolitana de São Paulo)
135p.
Tese (Doutorado) - Instituto de Biociências da
Universidade de São Paulo. Departamento de
Ecologia.
1. Fitoplâncton 2. Grupos funcionais 3. Ecologia de
reservatórios I. Universidade de São Paulo. Instituto
de Biociências. Departamento de Ecologia.

5. iii
Agradecimentos
Agradeço ao meu orientador Prof. Dr. Marcelo Pompêo que vem me ensinando o que é
fazer ciência desde minha iniciação científica, sempre confiando no meu trabalho e me
dando autonomia para seguir meu caminho. Agradeço também à minha co-orientadora
Profa. Dra. Viviane Moschini-Carlos (UNESP – Sorocaba) por me ensinar a dar os primeiros
passos na árdua tarefa de trabalhar com o fitoplâncton. Agradeço aos dois não apenas pela
orientação científica, mas também pela amizade fora da universidade.
Agradeço também à Profa. Dra. Judit Padisák (University of Veszprém), minha orientadora
estrangeira durante o estágio no exterior. Sou muito grata pela calorosa recepção desde o
primeiro contato e pela grande oportunidade de aprender com ela sobre os grupos
funcionais durante minha estadia na Hungria.
Agradeço ao pessoal do LabLimno pela ajuda nos trabalhos de campo e laboratório, além
das indispensáveis pausas para o café: Rafael Taminato, Sheila Cardoso-Silva, Paula Padial,
Evelyn Godoi, Maria Estefânia Rodrigues, Fernanda Parro, Daniel Clemente, Daniel Bispo,
Patrícia Meirinho, Maíra Tír, Cássia Rares. Em especial, agradeço à Sheilinha, pelo ombro
amigo sempre que precisei.
Agradeço ao Ricardo Taniwaki e Tatiana Borghi pela companhia na UNESP - Sorocaba. À
Tatiana Borghi agradeço na ajuda com a oxidação das diatomáceas.
Agradeço ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia do IB-USP, seus coordenadores e
professores, técnicos e funcionários do departamento de ecologia e funcionários do IB-
USP. Em especial, agradeço à Lenilda, Geison, Maurício, PC e Valmir pela ajuda no campo.
Agradeço à CAPES pela bolsa de doutorado e pela bolsa sanduíche para realização do
estágio no exterior.
Agradeço ao Prof. Dr. Albano Magrin (UFSCar – Sorocaba) por receber e sempre responder
tão solicitamente todos os meus e-mails com dúvidas cruéis sobre identificação das
diatomáceas. Agradeço à Zámbómé Doma Zsuzsa (University of Veszprém) pela ajuda com
a identificação do fitoplâncton durante minha estadia na Hungria.
Agradeço ao Prof. Dr. Sérgio Tadeu Meirelles (IB – USP), à Dra. Veronika Bókony
(University of Veszprém) e ao Prof. Dr. Jean Valentin (UFRJ) pela ajuda com as análises
estatísticas.

6. iv
Agradeço à Profa. Dra. Ana Lúcia Brandimarte, presente em praticamente todas as etapas
importantes da minha vida acadêmica, sempre apresentando considerações relevantes.
Prometo que essa será a última!
Agradeço ao pessoal do Departamento de Limnologia da Universidade de Veszprém por
terem me acolhido na fria Hungria: Kovács Kata, Hubai Kati, Selmeczy Géza, Üveges Viki,
Siki Andi, Lengyel Edina, Stenger-Kovács Csilla, Zámbómé Doma Zsuzsa. Aos demais
amigos húngaros (Vincze Ernő, Tóth Petra, Gáspár Réka, Polgár Tekla) e não húngaros
Mehe, Tayo e Gabri, obrigada por tornarem minha vida na fria Hungria um pouco mais
quente. Em especial, agradeço à Gabriela Onandía Bieco (Universidade de Valência), minha
companheira de aventuras e no incrível projeto de 42 lagos húngaros. Köszönöm szépen!
Agradeço à minha família por sempre me apoiar nesta carreira de estudante profissional,
Mãe, pai & Silvia, Tê & Ca e Rô & Zê: agradeço por todo amor, carinho e compreensão.
Agradeço também à minha segunda família, os Oliveira e os Incao. Em especial, agradeço à
Hannah-chan por chegar para alegrar as nossas vidas, e ao Tiago, por sempre estar sempre
ao meu lado (mesmo que às vezes à distância) com seu amor, incentivo e apoio. Sem vocês,
nada disso valeria a pena.

7. v
Apresentação
A ideia do projeto “As cianobactérias e cianotoxinas na transposição Billings-
Guarapiranga” surgiu a partir de resultados encontrados no meu projeto de mestrado
“Ecologia do fitoplâncton em dois braços da Represa Billings (São Paulo - SP) com
diferentes graus de trofia” (NISHIMURA, 2008), no qual foi constatada a frequente
ocorrência de florações de cianobactérias tóxicas no braço Taquacetuba da represa
Billings. A partir desta observação, passamos a indagar sobre o impacto da transposição
de águas e, consequentemente, de cianobactérias e cianotoxinas, do braço Taquacetuba
para a represa Guarapiranga. Esta transposição ocorre desde 2000 em períodos de
estiagem, a fim de manter o nível da água da represa Guarapiranga elevada o suficiente
para abastecer 3,8 milhões de pessoas na cidade de São Paulo com água potável.
Inicialmente, o objetivo principal deste projeto de doutorado era verificar o impacto da
entrada da água do braço Taquacetuba (represa Billings) na represa Guarapiranga, como
inóculo de cianobactérias e, consequentemente, de cianotoxinas. Este projeto também
visava entender a dinâmica do caminho da água durante a transposição do sistema
Taquacetuba para a represa Guarapiranga do ponto de vista físico, químico e biológico, em
períodos anterior e posterior à operação do bombeamento. O projeto recebeu
financiamento da FAPESP (Processo no. 2008/00784-3) e CNPq (Processo no.
471404/2010-1).
A fim de atingir os objetivos do projeto, pretendíamos realizar medidas de parâmetros
importantes e amostragens de água no caminho das cianobactérias até o ponto de
captação da água na represa Guarapiranga, em períodos anterior e posterior à operação do
bombeamento do sistema de transposição Taquacetuba-Guarapiranga. Para tanto, uma
primeira série de coletas foi realizada em abril de 2009, período em que a transposição
estava inoperante. Porém, devido ao grande volume de chuvas em 2009 e 2010, a
transposição continuou inoperante, impossibilitando a realização da segunda série de
coletas em período em que a transposição estivesse funcionando. Outro contratempo
encontrado durante a realização do projeto foi a ausência de florações de cianobactérias
durante as coletas realizadas. Em contrapartida, foi encontrado o dinoflagelado invasor
Ceratium furcoides.
Diante dos imprevistos encontrados durante a realização do projeto, nosso objetivo inicial
não pôde ser alcançado. Portanto, ajustes e adequações foram feitos de forma a
complementar e sanar novos questionamentos levantados durante a primeira série de

8. vi
coletas, principalmente a respeito do dinoflagelado invasor encontrado nas represas
Billings e Guarapiranga. Desta forma, uma segunda coleta foi realizada ao longo do eixo
longitudinal da represa Guarapiranga, a fim de investigar a heterogeneidade espacial
horizontal deste ambiente. Estudos anteriores do nosso grupo de pesquisa, já haviam
evidenciado este fato e o presente trabalho focou na comunidade fitoplanctônica e seus
grupos funcionais. Em 2011 surgiu a oportunidade de realizar um estágio no exterior
(“sanduíche”) durante oito meses na Universidade de Veszprém (Hungria) sob supervisão
da Profa. Dra. Judit Padisák, no qual pude aperfeiçoar meus conhecimentos em ecologia de
fitoplâncton e na abordagem dos grupos funcionais.
A tese está estruturada em capítulos, sendo o capítulo 1 composto de uma introdução
geral sobre o estudo do fitoplâncton e grupos funcionais, além da apresentação do local de
estudo. Os capítulos seguintes, exceto o último, são apresentados os produtos do projeto,
já em formato de artigo prontos para submissão em revistas científicas, em inglês. O
capítulo 2 (“Phytoplankton community and water quality in two linked tropical reservoirs: a
functional groups approach”) é fruto da primeira série de coletas nas represas Billings e
Guarapiranga com o sistema de transposição fechado, na qual são feitas algumas
inferências sobre os impactos deste sistema. O capítulo 3 (“Invasive dinoflagellate
Ceratium furcoides (Levander) Langhans in two linked tropical reservoirs”) também é fruto
desta primeira coleta, porém, focado na ocorrência do dinoflagelado invasor Ceratium
furcoides nas duas represas. Diante da necessidade de aprofundar meus conhecimentos
sobre a ocorrência, ecologia e biologia de Ceratium furcoides no Brasil e no mundo, surgiu
o capítulo 4 (“Ceratium furcoides (Levander) Langhans 1925, an invasive dinoflagellate in
Brazilian freshwaters: worldwide distribution and review on its ecology”), na qual é feita
uma revisão sobre este dinoflagelado. Os capítulos 5 e 6 são fruto da coleta complementar
realizada na represa Guarapiranga, visando o estudo da heterogeneidade do fitoplâncton
nesta represa, sendo que o capítulo 5 (“Does the plankton community follow the water
quality heterogeneity in a tropical urban reservoir (Guarapiranga reservoir, São Paulo,
Brazil)?”) investiga a ocorrência de heterogeneidade horizontal das comunidades
planctônicas e o capítulo 6 (“Comparison of phytoplankton grouping methods on the
example of a spatially heterogenic reservoir”) compara as abordagens de grupos funcionais
existentes na literatura na detecção de variações ambientais na represa. Um capítulo final
(capítulo 7) contém as conclusões gerais e perspectivas futuras geradas ao fim deste
projeto de doutorado.

9. vii
Índice
Abstract.................................................................................................................................................................... ix
Resumo..................................................................................................................................................................... xi
Capítulo1. Introdução geral............................................................................................................................ 1
1. Introdução................................................................................................................................................. 1
1.1. Reservatórios................................................................................................................................... 1
1.2. O fitoplâncton em reservatórios............................................................................................... 3
1.3. As estratégias adaptativas do fitoplâncton ......................................................................... 4
1.4. Os grupos funcionais do fitoplâncton..................................................................................... 9
1.5. Perspectivas no estudo do fitoplâncton com base nos grupos funcionais...............12
2. Objetivos..................................................................................................................................................14
2.1. Objetivos gerais............................................................................................................................14
2.2. Objetivos específicos...................................................................................................................14
3. Área de estudo.......................................................................................................................................14
3.1. O Complexo Billings ....................................................................................................................16
3.2. A represa Guarapiranga ...........................................................................................................20
3.3. O Sistema Taquacetuba-Guarapiranga...............................................................................23
Capítulo 2. Phytoplankton community and water quality in two linked tropical reservoirs:
a functional groups approach........................................................................................................................26
Abstract..............................................................................................................................................................26
1. Introduction............................................................................................................................................27
2. Methodology...........................................................................................................................................28
3. Results.......................................................................................................................................................31
4. Discussion................................................................................................................................................41
Capítulo 3. Invasive dinoflagellate Ceratium furcoides (Levander) Langhans in two linked
tropical reservoirs..............................................................................................................................................47
Abstract..............................................................................................................................................................47
1. Introduction............................................................................................................................................48
2. Methods....................................................................................................................................................49
3. Results.......................................................................................................................................................51
4. Discussion................................................................................................................................................58
Capítulo 4. Ceratium furcoides (Levander) Langhans 1925, an invasive dinoflagellate in
Brazilian freshwaters: worldwide distribution and review on its ecology ................................60

10. viii
Abstract..............................................................................................................................................................60
1. Introduction............................................................................................................................................60
2. Taxonomy and morphological variability in Ceratium furcoides......................................61
3. Geographic distribution of Ceratium furcoides ........................................................................64
4. Ceratium furcoides in Brazilian freshwaters............................................................................65
5. Biology and ecology of Ceratium furcoides ................................................................................67
6. Biogeography and dispersal ............................................................................................................72
7. Final remarks.........................................................................................................................................73
Capítulo 5. Does the plankton community follow the water quality heterogeneity in a
tropical urban reservoir (Guarapiranga reservoir, São Paulo, Brazil)? .......................................75
Abstract..............................................................................................................................................................75
1. Introduction............................................................................................................................................76
2. Methodology...........................................................................................................................................77
3. Results.......................................................................................................................................................81
4. Discussion................................................................................................................................................93
5. Acknowledgments................................................................................................................................98
Capítulo 6. Comparison of phytoplankton grouping methods on the example of a spatially
heterogenic reservoir........................................................................................................................................99
Abstract..............................................................................................................................................................99
1. Introduction............................................................................................................................................99
2. Methods.................................................................................................................................................101
3. Results....................................................................................................................................................106
4. Discussion.............................................................................................................................................115
Capítulo 7. Conclusões e perspectivas futuras...................................................................................119
1. Conclusões............................................................................................................................................119
2. Perspectivas futuras.........................................................................................................................121
Referências bibliográficas............................................................................................................................123

11. ix
Abstract
Reservoirs exhibit horizontal and vertical gradients of abiotic factors that control
phytoplankton dynamics, resulting in a marked spatial heterogeneity in phytoplankton
productivity. Therefore, phytoplankton is an important object of study in reservoirs.
Traditionally, ecological studies on phytoplankton community were based on species or
taxonomic major divisions, such as classes. As science advanced, new approaches
appeared, such as functional groups. Several authors have proposed methods of functional
groups’ classification based on different criteria, such as physiology, ecology and/or
morphology. The general objective of this study was to investigate the structure of the
phytoplankton community in relation to environmental characteristics in two water
supply reservoirs in São Paulo Metropolitan Area, Billings and Guarapiranga reservoirs. To
reach some specific aims, several aspects were investigated: the possible impacts of the
water transfer from Billings to Guarapiranga reservoir, the use of functional groups in the
detection of environmental patterns, comparison of different methodologies of
phytoplankton functional groups’ classification, the occurrence the invasive dinoflagellate
Ceratium furcoides in Brazilian reservoirs and the environmental heterogeneity of
Guarapiranga reservoir based on water quality and planktonic communities. Billings and
Guarapiranga reservoirs exhibited distinct physical, chemical and biological
characteristics, being both classified as meso/eutrophic. The phytoplankton community of
Billings reservoir was dominated by C. furcoides (Lo), which is probably being transferred
to Guarapiranga through the water transfer system. The poor water quality of the
Parelheiros stream strongly influenced the water quality of Guarapiranga reservoir,
mainly at the entrance of this tributary, with dominance of functional group LM. Regions
further away from Parelheiros stream in Guarapiranga reservoir exhibited different
conditions, due to the influence of tributaries with better water quality. It was observed
abundance of different functional groups, such as WS, H1 and A, demonstrating the
presence of water quality heterogeneity in the longitudinal axis of Guarapiranga reservoir.
Three main compartments were identified: 1) Embu Guaçu region, upstream, more
protected and less eutrophic, dominated by phytoplankton R-strategists and rotifers; 2)
Parelheiros region, a eutrophic branch of the reservoir, dominated by phytoplankton C-
strategists and high density of copepods cyclopoids and 3) the lower part of the reservoir,
with eutrophic and lacustrine features, co-dominance of phytoplankton C and S-strategists
and higher contribution of copepods to the total density of zooplankton. The addition of
the algaecide copper sulfate in the reservoir’s water influenced the formation of

12. x
compartments based on phytoplankton and zooplankton communities. Some final
remarks were highlighted at the end of this study: 1) the importance of the preservation of
Parelheiros stream’s water quality in order to maintain Guarapiranga reservoir water
quality, 2) the transfer of phytoplankton species from Billings to Guarapiranga reservoir
must be closely monitored, 3) the occurrence and dispersion of C. furcoides in Brazililian
waters must be closely monitored, 4) management programs in Guarapiranga reservoir
must take into account the presence of water quality heterogeneity and 5) phytoplankton
functional groups as a tool for identifying environmental patterns should be applied.

13. xi
Resumo
Reservatórios apresentam gradientes horizontal e vertical de fatores abióticos que
controlam a dinâmica fitoplanctônica, resultando em uma marcada heterogeneidade
espacial na produtividade fitoplanctônica. Portanto, o fitoplâncton é um importante objeto
de estudo em reservatórios. Tradicionalmente, os estudos ecológicos com fitoplâncton
partiam da análise da comunidade a partir de espécies ou grandes divisões taxonômicas,
como classes. Com o avanço do conhecimento, surgiram novas abordagens para o estudo
desta comunidade, como os grupos funcionais. Diversos autores propuseram
metodologias de classificação de grupos funcionais, baseados em diferentes critérios,
como fisiologia, ecologia e/ou morfologia. O objetivo geral do presente estudo foi
investigar a estrutura da comunidade fitoplanctônica em relação às características
ambientais em duas represas de abastecimento de água da Região Metropolitana de São
Paulo, as represas Billings e Guarapiranga. Para atender aos objetivos específicos, diversos
aspectos foram abordados, como os possíveis impactos da transposição de águas da
represa Billings para a Guarapiranga, a utilização de grupos funcionais na detecção de
padrões ambientais, a comparação de diferentes metodologias de agrupamentos
funcionais do fitoplâncton, a ocorrência do dinoflagelado invasor Ceratium furcoides em
reservatórios brasileiros e a heterogeneidade ambiental da represa Guarapiranga com
base na qualidade da água e nas comunidades planctônicas. As represas Billings e
Guarapiranga discriminaram-se quanto às variáveis físicas, químicas e biológicas, sendo
classificadas como meso/eutróficas. A comunidade fitoplanctônica da represa Billings foi
dominada pelo dinoflagelado invasor Ceratium furcoides (Lo), que provavelmente está
sendo transferido para a represa Guarapiranga através do sistema de transposição. A
baixa qualidade da água do ribeirão Parelheiros influenciou fortemente a qualidade da
água da represa Guarapiranga, principalmente na região de entrada deste tributário, com
domínio do grupo funcional LM. As regiões mais distantes da região de influência do
ribeirão Parelheiros na represa Guarapiranga apresentaram condições distintas, devido à
influência de tributários com melhor qualidade de água. Observou-se abundância de
distintos grupos funcionais, como WS, H1 e A, evidenciando uma heterogeneidade da
qualidade da água no eixo longitudinal da represa Guarapiranga. Três compartimentos
principais foram identificados: 1) região do Embu-Guaçu, parte alta da represa, mais
protegida e menos eutrófica dominada por fitoplâncton R-estrategista e rotíferos; 2)
região do Parelheiros, um braço eutrófico da represa com domínio de fitoplâncton C-
estrategista e elevada densidade de copépodes ciclopóidas e 3) parte baixa do

14. xii
reservatório, com características eutróficas e lacustrinas, co-dominância de fitoplâncton C
e S-estrategistas e maior contribuição de copépodes à densidade total do zooplâncton. A
adição do algicida sulfato de cobre na água da represa Guarapiranga influenciou a
formação de compartimentos com base nas comunidades fitoplanctônica e zooplanctônica.
Ao fim deste trabalho, evidenciou-se a importância 1) da preservação do ribeirão
Parelheiros e do monitoramento da transferência de espécies fitoplanctônicas da represa
Billings para a Guarapiranga visando a preservação da qualidade da água represa
Guarapiranga, 2) da necessidade do monitoramento da ocorrência e dispersão de C.
furcoides no Brasil, 3) da implementação de programas de manejo na represa
Guarapiranga que levem em consideração a presença de heterogeneidade ambiental neste
reservatório e 4) da utilização dos grupos funcionais fitoplanctônicos como ferramenta na
identificação de padrões ambientais.

15. 1
Capítulo1. Introdução geral
1. Introdução
1.1. Reservatórios
A maior parte do conhecimento em limnologia se baseia nos estudos clássicos em lagos. A
estrutura, função e resposta dos sistemas lênticos estão muito bem descritos em livros
clássicos como Treatise on Limnology (HUTCHINSON, 1957), Fundamentals of Limnology
(RUTTNER, 1963), Limnología (MARGALEF, 1983) e Limnology (WETZEL, 2001). Com a
intensificação da construção de reservatórios, a partir da década de 50 (STRASKRABA &
TUNDISI, 2000), estes ecossistemas artificiais passaram a ser considerados um tipo de
lago (HUTCHINSON, 1957). A abordagem de muitos estudos em limnologia de
reservatórios era idêntica à abordagem dos tradicionais estudos em lagos e os padrões
identificados nos reservatórios eram interpretados dentro do conhecimento convencional
de limnologia de lagos (THORNTON, 1990).
Porém, lagos são ecossistemas naturais gerados ao longo do tempo geológico, enquanto
reservatórios são ecossistemas criados pelo homem. Portanto, a hipótese inicial de que
reservatórios e lagos são iguais, precisou ser revista. Processos como mescla, troca de
gases na interface ar-água, reações de oxirredução, captação de nutrientes, interações
presa-predador, produção primária e respiração ocorrem tanto em lagos quanto em
reservatórios. Reservatórios distinguem-se de lagos naturais por apresentarem sistemas
de circulação horizontal e vertical produzidos por forças naturais e antrópicas que atuam
na operação da represa de forma significante, alterando os mecanismos ecológicos
(TUNDISI, 1990). Tempo de retenção, altura da tomada de água e sequência de operações
em conjunto em cadeias dos reservatórios são exemplos de ações antrópicas que alteram
significativamente o ecossistema de um reservatório. A Tabela 1 apresenta
resumidamente as principais diferenças qualitativa e quantitativa entre lagos e
reservatórios.

16. 2
Tabela 1. Comparação entre reservatórios e lagos. Adaptado de Straskraba et al. (1993) e
Wetzel (1990).
Característica Lago Reservatório
Origem Natural Antrópica
Idade Velho (≥ pleistoceno) Novo (≤ 70 anos)
Envelhecimento Lento Rápido
Local de formação Depressões Vales de rios
Bacia da drenagem
Circular, em posição
central. Área pequena
em comparação à área
do lago (~10:1)
Geralmente estreita, em posição
central. Área grande em
comparação à área do reservatório
(~100:1 – 300:1)
Posição em relação às bacias
hidrográficas formadoras
Central Marginal
Formato Regular Dendrítico
Razão de desenvolvimento Lenta Rápida
Profundidade máxima Perto de centro Perto do barramento
Sedimento de fundo Autóctones Importados
Gradiente longitudinal
Formação eólica
Baixos gradientes
Formando corrente hídrica
Gradientes mais pronunciados
Profundidade de descarga Superficial Profunda
Flutuações no nível d’água Pequena, estável Grande, irregular
Estratificação termal
Regime natural,
geralmente dimítico ou
monomítico
Variável, irregular. Geralmente
muito raso para estratificar nas
zonas riverinas e transitórias.
Geralmenre estratifica
temporariamente na zona lacustre.
Efluentes
Via tributários de
pequena ordem. Fontes
difusas.
Via tributários de grande ordem.
Escoamento superficial.
Afluentes
Relativamente estável.
Saída pela superfície
(evaporação) ou fundo
(escoamento).
Irregular (depende dos usos).
Tomada d’água superficial ou
hipolimnética.
Então, surgiu a necessidade de uma linha de pensamento específica, que ficou conhecida
como “limnologia de reservatórios”, que leva em consideração os aspectos limnológicos
específicos de reservatórios, ausentes nos ecossistemas lacustres, considerando aspectos
qualitativos e quantitativos (STRASKRABA et al., 1993). Particularmente no Brasil, a
intensificação da construção de reservatórios para produção de energia hidroelétrica na
década de 1960 impulsionou o desenvolvimento da pesquisa em limnologia voltada para a
função e estrutura de reservatórios (TUNDISI & MATSUMURA-TUNDISI, 2003). Este
período na limnologia de reservatórios brasileiros foi de extrema importância para
entendimento da estrutura termal e padrões de circulação (HENRY & TUNDISI, 1988;
ARCIFA et al., 1990; HENRY, 1995, 1999), estudos temporais e espaciais (HENRY, 1992,
1993), ciclos biogeoquímicos e estudos de emissão de gases do efeito estufa (ROSA &

17. 3
SCHAEFFER, 1994; FEARNSIDE, 1995; ABE et al., 2001), padrões de biodiversidade da
comunidade de fitoplâncton, zooplâncton e peixes (AGOSTINHO et al., 1994; ROCHA et al.,
1997; NOGUEIRA, 2000; AMARAL & PETRERE, 2001; NOGUEIRA, 2001; MATSUMURA-
TUNDISI & TUNDISI, 2002), produção primária fitoplanctônica (MATSUMURA-TUNDISI &
TUNDISI, 1997; CALIJURI et al., 1999), funcionamento de reservatórios em cascata
(BARBOSA et al., 1999; ROCHA et al., 1999), escoamento superficial e tempo de retenção
como fator ecológico (TUNDISI et al., 1993; BRAGA et al., 1998; STRASKRABA, 1999),
aplicação do sensoriamento remoto e GIS no manejo de reservatórios (NOVO et al., 1995),
envelhecimento e colonização de reservatórios (AGOSTINHO et al., 1992; AGOSTINHO et
al., 1995; AGOSTINHO et al., 1999), pesca (BECHARA et al., 1999; BORGHETTI &
OSTRENSKY, 1999; QUIROS, 1999) interações entre rio e reservatório (BONETTO, 1994).
1.2. O fitoplâncton em reservatórios
Reservatórios apresentam uma variada estrutura espacial, com sistemas de circulação
horizontal e vertical produzidos em função das forças naturais e pela ação humana que
atuam de forma significante na operação hidráulica (TUNDISI, 1990). Essas condições
físicas têm também consequências biogeoquímicas e influenciam a distribuição, a sucessão
de organismos e a produtividade e biomassa das comunidades (TUNDISI & MATSUMURA-
TUNDISI, 2008). A Figura 1 mostra a complexidade das principais inter-relações entre
componentes da biota aquática e as condições físicas e químicas de um reservatório.
Figura 1. Processos internos de um reservatório. A, B, D, E, H e S representam processos
físicos; F, G, K, L, C e R representam processos químicos e os retantes J, M, N, O e P,
processos biológicos. Fonte: Tundisi & Matsumura-Tundisi (2008).

18. 4
O fitoplâncton, em particular, vive em suspensão nas massas d’água e apenas condições
ambientais muito particulares permitem movimentos ativos efetivos. Portanto, o
fitoplâncton é uma comunidade totalmente dependente dos movimentos das massas de
água (REYNOLDS, 2006). Desta forma, a seleção de espécies adaptadas a essas condições,
bem como variações em composição e biomassa, é governada pelas inter-relações de
fatores físicos (e.g. temperatura e circulação), fatores químicos (e.g. nutrientes e
distribuição relativa dos íons dissolvidos na água) e fatores biológicos (e. g. interação das
espécies, efeitos da predação e parasitismo) (TUNDISI & MATSUMURA-TUNDISI, 2008).
Reservatórios apresentam gradientes horizontais e verticais de fatores abióticos que
controlam a dinâmica fitoplanctônica. Nestes sistemas, há uma marcada heterogeneidade
espacial na produtividade fitoplanctônica devido aos gradientes longitudinais da
morfologia da bacia, velocidade de fluxo, tempo de residência, sólidos em suspensão, luz e
disponibilidade de nutrientes (KIMMEL et al., 1990).
1.3. As estratégias adaptativas do fitoplâncton
Os fitoplanctólogos se apoiam no paradigma postulado pelo microbiologista Baas Becking:
“everything is everywhere, but the environment selects”, traduzindo, tudo está em todo o
lugar, mas o ambiente seleciona (QUISPEL, 1998). Parte-se do pressuposto que
organismos microscópicos, dentre eles, o fitoplâncton, possuem propágulos viáveis em
praticamente todos os ambientes, devido ao seu pequeno tamanho e fácil dispersão.
Porém, os organismos só se estabelecem se o hábitat for adequado e apresentar condições
de sustentar os requerimentos de crescimento e sobrevivência da espécie (REYNOLDS,
1984). O ambiente age como um filtro, segregando espécies menos adaptadas daquelas
com adaptações e atributos que as permitem sobreviver. Consequentemente, as espécies
mais adaptadas são mais propensas a crescer e contribuir para uma maior fração da
biomassa da comunidade, i.e. serão dominantes (REYNOLDS, 2006).
Portanto, a composição de espécies no fitoplâncton é inicialmente aleatória e a sucessão
autogênica é muitas vezes previsível ao conhecer o ambiente (STRASKRABA et al., 1999).
O curto tempo de geração das comunidades pelágicas permitiu a investigação do papel da
seleção de atributos no desenvolvimento destas comunidades (ROJO & ALVAREZ-
COBELAS, 2000), sendo bem estabelecido que as principais forças que agem sobre a
composição de uma comunidade pelágica são as restrições de recursos e energia

19. 5
(REYNOLDS, 2006). Desta forma, é intuitivo pensar que o fitoplâncton será formado por
grupos de espécies com atributos específicos para superar estas restrições.
Para compreender o funcionamento dos ecossistemas, os ecologistas vêm tentando
agrupar organismos com características similares em estrutura e função, como tamanho,
forma, estratégias de vida e fisiologia (KÖRNER, 1993), na tentativa de encontrar padrões
simplificados da complexidade ambiental (MACINTYRE et al., 2002). O fitoplâncton, em
particular, é capaz de desenvolver inúmeras estratégias para sobreviver às diferentes
condições ambientais (REYNOLDS, 2006).
Tradicionalmente, os modelos preditivos de padrões de associações do fitoplâncton
partem da análise da comunidade a partir de espécies ou grandes divisões taxonômicas,
como classes (MOSS, 1973; MAULOOD & BONEY, 1981; SOMMER, 1986; WATSON et al.,
1997; YUNG et al., 1997; FABBRO & DUIVENVOORDEN, 2000; BRETTUM & HALVORSEN,
2004; FIETZ et al., 2005; HAJNAL & PADISÁK, 2008). Porém, o fitoplâncton não é um
grupo uniforme, abrangendo organismos de filogenias, tamanhos, formas e estratégias
adaptativas diversas. Portanto, o estudo da comunidade fitoplanctônica partindo de
grandes divisões taxonômicas é problemático, necessitando de novas abordagens que
levem em consideração não apenas a classificação filogenética, mas também a forma e a
função destes organismos. Neste contexto, duas linhas teóricas principais foram
desenvolvidas a partir dos atributos morfo-funcionais do fitoplâncton como alternativa
para um grupamento não taxonômico: (1) o modelo de duas estratégias de vida e (2) o
modelo de três estratégias de vida.
1.3.1. Modelo de duas estratégias de vida: r e K
O modelo de duas estratégias de vida aplica nos organismos fitoplanctônicos os conceitos
de Pianka (1970) sobre a seleção r e K. Segundo Pianka (1970), os organismos r-
selecionados possuem expectativa de vida curta e grande esforço reprodutivo. Os K-
selecionados são organismos com expectativa de vida longa, cuja energia e recursos
despendidos para a reprodução é pequena. Margalef (1978) foi pioneiro na utilização de
uma abordagem de resposta dos grupos taxonômicos ou associações do fitoplâncton
marinho ao estado nutricional e turbulência do ambiente na previsão da ocorrência destes
grupos ao longo de gradientes ambientais. Margalef resumiu elegantemente suas idéias
em seu famoso modelo de "mandala", no qual diferentes associações do fitoplâncton
ocupam diferentes quadrantes em um gradiente nutricional e de turbulência (MARGALEF

20. 6
et al., 1979) (Figura 2). Segundo a mandala, existem quatro estágios em um contínuo
sucessional entre espécies r-seleciondas e K-selecionadas. A sucessão vai do estágio 1,
dominado por diatomáceas em um ambiente desestratificado e rico em nutrientes, ao
estágio 4, dominado por dinoflagelados capazes de explorar uma coluna d’água
estratificada e com recursos nutricionais segregados, compensando a exaustão nutricional
da superfície. Estudos utilizando este modelo discutem a alternância da seleção r e K nas
associações da comunidade fitoplanctônica, propondo que a sucessão de espécies do
fitoplâncton ocorre substituindo espécies r em um ambiente instável por espécies K em
um ambiente estável (MARGALEF, 1978; HARRIS, 1986; ARAUZO & ALVAREZ-COBELAS,
1994; DOS SANTOS & CALIJURI, 1998).
Figura 2. Mandala de Margalef et al. (1978) relacionando mudanças sazonais com a
seleção do ambiente pelas formas de vida (r e K). Esta mandala acomoda a seqüência
principal de formas de vida, e não espécies, além uma seqüência paralela que favorece
dinoflagelados formadores de maré vermelha. Modificado de Reynolds (2006).
Reynolds (1980) aplicou o modelo conceitual de Margalef (1978) no fitoplâncton de água
doce, chamando atenção para a ocorrência frequente de condições de altas concentrações
de nutrientes e estratificação em lagos rasos. Também foi observado que estas condições
ambientais geralmente promovem rápido crescimento de organismos pequenos e
competitivos, com atributos clássicos de r-selecionados. Porém, estes organismos
tipicamente r-selecionados não se encaixavam no eixo sucessional r-K da mandala de
Margalef. Diante destas observações, Reynolds (1980) concluiu que algumas espécies de
diatomáceas consideradas exclusivamente r-selecionadas por Margalef (1978),
precisavam ser reclassificadas. Reynolds et al. (1983) se referiram a estas diatomáceas

21. 7
como w-selecionadas, com base nas adaptações morfológicas e fisiológicas necessárias
para manter o crescimento em baixas intensidades luminosas devido à circulação da
coluna d’água. Desta forma, foram inseridas na classificação dos organismos informações
sobre adaptações do fitoplâncton para a captação de luz necessária nas diferentes
condições ambientais.
1.3.2. Modelo de três estratégias de vida: CRS
Ao incluir uma terceira estratégia de vida, o modelo de Reynolds et al. (1983) baseado na
seleção r e K, passou a ter uma notável semelhança com o modelo de três estratégias de
vida proposto por Grime (1977) sobre os processos de sucessão ecológica para vegetação
terrestre. Segundo este autor, existem três estratégias primárias em plantas terrestres,
relacionadas com diversas características, como morfologia, alocação de recursos,
fenologia e resposta ao estresse. A estratégia competitiva (C-estrategistas) prevalece na
vegetação produtiva, relativamente sem distúrbios; a estratégia estresse-tolerante (S-
estrategistas) está associada com condições continuamente não-produtivas; e a estratégia
ruderal (R-estrategistas) é característica de vegetação severamente perturbada (Figura
3a). Reynolds (1988) adaptou as idéias de Grime (1977) às estratégias de sobrevivência
do fitoplâncton, de acordo com as adaptações morfológicas e fisiológicas, classificando os
organismos fitoplanctônicos nos três possíveis hábitats pelágicos combinando
circulação/turbulência e gradiente de recursos (refletindo, respectivamente, na “duração
de hábitat” e “produtividade do hábitat” no modelo de Grime, ver Figura 3a e 3b). Em um
ambiente estável, com radiação solar abundante, é esperado que o consumo do
fitoplâncton esgote os nutrientes, fazendo com que os recursos disponíveis se tornem
menos acessíveis e demande adaptações especializadas do fitoplâncton. Estes eventos
representariam uma verdadeira sucessão autogênica, indo de organismos r-selecionados
C-estrategistas para K-selecionados S-estrategistas. A luz disponível e a dependência da
profundidade de mistura da coluna d’água compõem o eixo horizontal, uma vez que
eventos de mistura interferem na seleção autogenética e selecionam organismos R-
estrategistas (Figura 3b). As características morfológicas e fisiológicas dos estrategistas C,
R e S do fitoplâncton estão resumidas na Tabela 2.

22. 8
A B
Figura 3. A) Modelo de Grime (1977) para vegetação terrestre sobre a sustentabilidade e
insustentabilidade de hábitats, mostrando as estratégias primárias de sobrevivência (C, R
e S) necessárias para assegurar a sobrevivência no ambiente em relação à produtividade e
duração do hábitat. B) Modelo de Reynolds (1988) para o fitoplâncton sobre a seleção de
espécies em um amplo espectro ecológico (nutrientes e circulação/luminosidade), de
acordo com as estratégias primárias de ciclo de vida (C, R ou S), exceto onde os nutrientes
e luz são continuamente deficientes (“vazio”). Ambos adaptados de Reynolds (2006)
O modelo C-R-S de Grime (1977) para vegetação terrestre nunca foi amplamente aceito
pela comunidade científica, dando origem a debates calorosos (LOEHLE, 1988; TILMAN,
1988), até hoje em aberto (CRAINE, 2005). A aplicação do modelo C-R-S para o
fitoplâncton não recebeu tantas críticas e o modelo foi amplamente aplicado (HUSZAR &
CARACO, 1998; FABBRO & DUIVENVOORDEN, 2000; KRUK et al., 2002; MORABITO et al.,
2002; CAPUTO et al., 2008).

23. 9
Tabela 2. Resumo das características morfológicas e fisiológicas dos estrategistas C, R e S
na comunidade fitoplanctônica, segundo Reynolds (1988).
C-estrategistas R-estrategistas S-estrategistas
Seleção R r ou K (w, segundo
Reynolds et al. 1983)
K
Forma Unicelular Unicelular, cenobial ou
colonial
Unicelular, cenobial ou
colonial
Tamanho Pequeno
10-1 – 103 µm3
Médio
103 – 105 µm3
Grande
104 – 107 µm3
Suscetibilidade à
predação pelo
zooplâncton
Grande Média Pequena
Taxa de
sedimentação
Baixa Média Alta
Crescimento
favorecido em
condições de
↑ luz
↑ nutrientes
↓ luz ↑ luz
↓ nutrientes
Gêneros
representantes
Chlorella
Ankyra
Chlamydomonas
Coenocystis
Rhodomonas
Asterionella
Aulacoseira
Limnothrix
Planktothrix
Microcystis
Anabaena
Gloetrichia
Ceratium
Peridinium
Uroglena
1.4. Os grupos funcionais do fitoplâncton
Ao modelo de estratégias C-R-S se seguiu a abordagem de grupos funcionais de
fitoplâncton, assembléias ou associações fitoplanctônicas (REYNOLDS, 1997), baseados
em atributos morfo-funcionais. Reynolds et al. (2002) sugerem a utilização do termo
“grupo funcional” em substituição ao termo “associação”, anteriormente utilizado. O termo
“associação” foi adaptado da ecologia de vegetação terrestre e define um grupo de
espécies que respondem de forma semelhante a uma certa condição ambiental. O termo
“grupo funcional” é mais apropriado ao fitoplâncton por englobar espécies com morfologia
e fisiologia semelhantes, além de semelhanças ecológicas, buscando diferenciar os
organismos do fitoplâncton em relação às adaptações e requerimentos específicos (e.g.
alta afinidade por fósforo ou carbono, necessidade de esqueleto silicoso, eficiência na

24. 10
captação luminosa). A utilização dos grupos funcionais permite prever a ocorrência de
certas espécies nos ambientes, contribuindo para o entendimento e previsão da
distribuição e dinâmica de populações naturais do fitoplâncton (REYNOLDS et al. 2002)
1.4.1. Grupos funcionais de Reynolds et al. (2002)
Nesta abordagem, grupos de espécies do fitoplâncton, ou seja, os grupos funcionais (GF),
foram definidos empiricamente com base na relação superfície/volume das espécies
dominantes e na semelhança na resposta a um determinado conjunto de condições
ambientais. Na década de 80, época sem os pacotes estatísticos disponíveis atualmente,
Reynolds et al. (2002) se propôs ao árduo trabalho de identificar espécies que co-ocorriam
frequentemente, raramente ou nunca, a partir de abordagem fitossociológica clássica de
uma série de dados históricos da comunidade fitoplanctônica em cinco lagos contrastantes
do noroeste da Inglaterra (REYNOLDS, 2006). Reynolds identificou 14 GFs que descreviam
adequadamente a periodicidade do fitoplâncton ao longo das estações do ano. Desde
então, estes GFs sofreram muitas modificações, principalmente pela adição de novos
grupos que englobassem espécies de outros ambientes e outras regiões do globo. A
maioria dos novos GFs foi delimitada utilizando métodos estatísticos, que, por sua vez,
validaram a maioria dos grupos originais.
No livro “Vegetation processes in the pelagic: a model for ecosystem theory” (REYNOLDS,
1997) há uma descrição detalhada dos ambientes e dos GFs correspondentes. Em 2002,
Reynolds e colaboradores compilaram as informações presentes no livro de Reynolds de
1997 na revisão “Towards a functional classification of the freshwater phytoplankton”
Reynolds et al. (2002). Nesta revisão foram apresentados 31 GFs identificados através de
códigos alfa-numéricos, denominados códons, formando grupos, em sua maioria,
polifiléticos. Por exemplo, os primeiros GFs identificados receberam os códons A, B e C,
originalmente aplicado às diatomáceas típicas de florações de primavera nos lagos
temperados de diferentes estados tróficos. Os grupos D, N e P também envolvem
diatomáceas, porém de ambientes diferentes dos originalmente estudados (lagos
temperados). E assim, as espécies do fitoplâncton foram acomodadas em seus respectivos
GFs, totalizando atualmente 33 GFs (PADISÁK et al., 2009).
Reynolds et al. (2002) afirmam que a aplicação dos GFs de água doce é uma ferramenta
muito robusta no entendimento e na predição da dinâmica de comunidades naturais do
fitoplâncton, devido à sensibilidade às latitudes, morfometrias e estados tróficos. Além
disso, os GFs levam em consideração apenas as preferências e sensibilidades dos

25. 11
organismos fitoplactônicos, deixando de lado as relações filogenéticas. Diversos estudos
independentes aplicaram e discutiram os GF sensu Reynolds et al. (2002), contribuindo
para a confirmação de sua utilidade (KRUK et al., 2002; DOKULIL & TEUBNER, 2003;
LEITÃO et al., 2003; NASELLI-FLORES & BARONE, 2003; NIXDORF et al., 2003; PADISÁK et
al., 2006). O alto grau de refinamento dos GF leva à necessidade de informações sobre
atributos que nem sempre são fáceis de se obter sobre a auto-ecologia de algumas
espécies e, às vezes, baseadas no julgamento de um especialista. Portanto, a utilização dos
GFs é de difícil aplicação e passível de erros por parte dos usuários (PADISÁK et al., 2009).
1.4.2. Grupos morfo-funcionais de Salmaso & Padisák (2007)
Salmaso & Padisák (2007) se basearam em características morfo-funcionais simples de
organismos fitoplanctônicos para desenvolver os grupos morfo-funcionais do fitoplâncton
(GMF), através de análises multivariadas. Os critérios adotados para discrimirar os grupos
incliu mobilidade (presença ou ausência de flagelo), capacidade potencial de obtenção de
carbono (mixotrofia), requerimentos nutricionais específicos, tamanho, forma e presença
ou ausência de envelope gelatinoso. Estes critérios, além da separação de Cyanobacteria
dos demais grupos de algas, resultou em 31 GMF. O trabalho fornece uma tabela que se
assemelha a uma chave de identificação, em que o usuário corre pelas características
dicotômicas, até chegar ao GMF em que a espécie se encaixa. Desta forma, a classificação
das espécies em seus respectivos GMF é simples e intuitiva. Ao fim do trabalho, os autores
concluem que a aplicação dos GMF é uma ferramenta poderosa no estudo da dinâmica
sazonal desta comunidade, principalmente ao comparar diferentes lagos. Além disso, por
estar baseado em caracteres morfológicos e fisiológicos simples, há a superação de
problemas relacionados à acurácia taxonômica e identificação dos organismos. Apesar da
aparente simplicidade e fácil aplicação dos GMF, poucos trabalhos utilizaram esta
ferramenta (TOLOTTI et al. 2010).
1.4.3. Grupos funcionais baseados em morfologia de Kruk et al. (2010)
Até então, as abordagens de grupos funcionais tentavam definir grupos de espécies que
tipicamente eram encontradas juntas, através de uma visão de comunidade sensu
Clements (1916), na qual a comunidade é vista como entidades funcionais. Análises
estatísticas foram utilizadas para reconhecer e classificar tais agrupamentos de espécies.
Utilizando uma linha de pensamento comunitária sensu Gleason (1926) assume-se que

26. 12
espécies individuais respondem independentemente ao ambiente e, assim, é possível
prever a composição da comunidade com base nas respostas das espécies individuais às
condições ambientais. Tais condições devem favorecer grupos de espécies com
habilidades competitivas similares (WEBB et al., 2002). Partindo da premissa que
habilidade competitivas (e.g. assimilação de nutrientes e luz, crescimento, mecanismos de
flutuação) dos diferentes grupos de espécies são refletidas nos atributos morfológicos (e.g.
tamanho, presença de flagelo ou mucilagem), Kruk et al. (2010) desenvolveram os grupos
funcionais baseados em morfologia (GFBM) utilizando atributos apenas morfológicos.
Neste contexto, apesar destes GFBMs basearem-se em características apenas morfológicas,
os grupos refletem as características morfo-funcionais dos organismos.
Segundo os atributos morfológicos, os organismos fitoplanctônicos podem ser reunidos
em sete GFBMs: Grupo I - organismos pequenos com elevada razão superfície/volume (e.g.
Chlorella, Synechocystis, Chroococcus); Grupo II - organismos flagelados pequenos com
estruturas silicosas (i.e. Chrysophyceae); Grupo III - filamentos grandes com aerótopos
(e.g. Planktothrix, Anabaena, Cylindrospermopsis); Grupo IV - organismos de tamanho
médio, sem estruturas especializadas (e.g. Closterium, Monoraphidium, Pediastrum); Grupo
V - flagelados unicelulares ou de tamanho médio a grande (e.g. Cryptophyceae,
Euglenophyceae, Dinophyceae); Grupo VI - organismos não flagelados com esqueleto
silicoso (i.e Bacillariophyceae); Grupo VII - colônias envoltas por mucilagem (e.g.
Botryococcus, Aphanocapsa, Microcystis). Por serem baseados em atributos morfológicos
de fácil observação, os GFBMs minimizam as falhas presentes na classificação baseada em
atributos morfo-funcionais mais complexos: 1) reduz a necessidade de boa resolução
taxonômica; 2) aplicação fácil e intuitiva, pode ser utilizada globalmente por usuários
menos experientes e tomadores de decisão; 3) reduzido número de GFBMs (KRUK et al.,
2010). Apesar de ser uma abordagem relativamente recente, alguns trabalhos aplicaram e
demonstraram a eficiência desta ferramenta em diversos ambientes (PACHECO et al.,
2010; KRUK et al., 2011; CARONI et al., 2012).
1.5. Perspectivas no estudo do fitoplâncton com base nos grupos funcionais
Atualmente existem diversas possibilidades de classificação ecológica para trabalhar com
o fitoplâncton, além da abordagem clássica utilizando espécies individuais e
agrupamentos taxonômicos (e.g. classes). Diante deste novo cenário, não houve um
consenso em qual a melhor abordagem para agrupar as espécies visando prever os efeitos
das mudanças ambientais na composição da comunidade. Portanto, surgiram alguns

27. 13
trabalhos comparativos entre as diversas abordagens. Utilizando um banco de dados de
211 lagos abrangendo regiões subpolares até tropicais, Kruk et al. (2011) investigaram
qual classificação (GF, GFBM, classes taxonômica ou espécies) explica melhor a variação
ambiental, através de análises multivariadas e regressões lineares. Os autores concluíram
que a composição da comunidade fitoplanctônica é melhor prevista em termos de GFBM.
Izaguirre et al. (2012) comparou três classificações (GF, GMF e GFBM) em seis lagos rasos
argentinos com diferentes condições de equilíbrio, através de análises multivariadas,
explorando a força de cada classificação na discriminação de cada tipo de ambiente. Todas
as abordagens separaram claramente os lagos túrbidos com alto impacto humano dos
lagos claros com macrófitas. Os autores concluíram que todas as classificações obtiveram
resultados satisfatórios e que abordagem funcional é adequada para a análise do
fitoplâncton em lagos com elevado impacto humano. Similarmente, Nishimura et al. (em
preparação) compararam qual classificação do fitoplâncton (GF, GMF, GFBM, classes
taxonômicas e espécies individuais) explica melhor a variação dos dados ambientais em
42 lagos húngaros de diferentes estados tróficos, através de análises multivariadas. Os
autores concluíram que todas as abordagens refletem satisfatoriamente a variação do
ambiente, não existindo, portanto, uma ferramenta melhor do que outra, apenas diferentes
abordagens. Gallego et al. (2012) investigou a adequação de classificações taxonômicas
(espécie, gênero, família) e ecológicas (GF e GFBM) como preditores da riqueza e
composição da comunidade fitoplanctônica em 87 lagos artificiais estratificados da região
da Andalúzia, escolhidos aleatoriamente. Gênero, família e GF predisseram
satisfatoriamente tanto a riqueza quanto a composição da comunidade. GFBM, apesar de
ser a ferramenta com utilização mais intuitiva, apresentou pior desemprenho na
determinação de padrões de riqueza e condições ambientais.
É importante ter em mente que o surgimento de novas abordagens não invalida
abordagens anteriores. Cada classificação, seja taxonômico ou funcional, apresenta sua
própria complexidade, refinamento, vantagens e desvantagens. Deve-se levar em conta o
grau de conhecimento em taxonomia, o tempo e recursos disponíveis para análise e o grau
de refinamento necessário para responder à sua pergunta. Cabe ao ecólogo compreender
cada ferramenta e ponderar qual será mais vantajosa visando seus objetivos.

28. 14
2. Objetivos
2.1. Objetivos gerais
Investigar a estrutura da comunidade fitoplanctônica em relação às características
ambientais, baseado em diversas abordagens de grupos funcionais, em duas represas de
abastecimento de água da Região Metropolitana de São Paulo.
2.2. Objetivos específicos
Cada objetivo específico descrito a seguir contempla um capítulo da tese:
Capítulo 2: Investigar os possíveis impactos na qualidade da água da represa Guarapiranga
pela transposição de águas do Sistema Billing-Guarapiranga com base nas variáveis
ambientais e na comunidade fitoplanctônica.
Capítulo 3: Investigar a ocorrência do dinoflagelado invasor Ceratium furcoides (Levander)
Langhans nas represas Billings e Guarapiranga.
Capítulo 4: Revisar a ocorrência, biologia e ecologia do dinoflagelado invasor Ceratium
furcoides (Levander) Langhans em ambientes tropicais.
Capítulo 5: Investigar a heterogeneidade especial horizontal ao longo do eixo longitudinal
da represa Guarapiranga com base na qualidade da água e comunidades planctônicas.
Capítulo 6: Comparar diferentes abordagens de grupos funcionas na detecção de
gradientes ambientais na represa Guarapiranga.
3. Área de estudo
O presente estudo foi realizado em dois importantes mananciais da Região Metropolitana
de São Paulo, as represa Billings e Guarapiranga. A Figura 4 apresenta a localização das
bacias hidrográficas das represas Billings e Guarapirangas. A Tabela 3 apresenta as
principais características dos sistemas e as seções seguintes discorrerão sobre cada um
dos sistemas.

29. 15
Figura 4. Região metropolitana de São Paulo e as bacias hidrográficas da Billings e Guarapiranga. Fonte: Whately & Cunha (2006).

30. 16
Tabela 3. Principais características das represas Billings e Guarapiranga (São Paulo).
Característica Represa Billings Represa Guarapiranga
Bacia hidrográfica Alto Tietê Alto Tietê
Área da bacia (km²) 582,8 639
Coordenada geográfica 23°47´S e 46°40´W 23°43´S e 46°32´W
Altitude (m) 746 742
Ano de construção 1927
Finalidade inicial Aproveitar as águas da bacia
do Alto Tietê para gerar
energia elétrica na Usina
Hidrelétrica (UHE) de Henry
Borden, em Cubatão
Regularizar as vazões
contribuintes e ampliar a
produção de energia elétrica
em Santana do Parnaíba
Usos atuais Abastecimento público
(reservatório Rio Grande),
pesca, esportes náuticos, lazer,
fins paisagísticos.
Abastecimento público,
esportes náuticos, pesca, fins
paisagísticos.
Profundidade média (m) 10 7
Área do espelho d’água (km2) 127 34
Volume (m3) 1.200 x 106 195 x 106
Tempo de residência médio
(dias)
720 120
Produção água (m3 s-1) 4,7 14
População abastecida 1,6 x 106 3,8 x 106
População residente na bacia 865 x 103 800 x 103
Estado trófico Eutrófico Mesotrófico
3.1. O Complexo Billings
3.1.1. Caracterização geral
A bacia hidrográfica da Billings é uma sub-bacia da bacia do Alto Tietê e liga-se a esta
através do canal do rio Pinheiros. Está localizada na porção sudeste da Região
Metropolitana de São Paulo (RMSP) a 23°47´S e 46°40´W e a uma altitude de 746 m,
ocupando um território de 582,8 km². A oeste faz limite com a bacia hidrográfica da

31. 17
Guarapiranga e, ao sul, com a Serra do Mar. Sua área de drenagem abrange integralmente
o município de Rio Grande da Serra e parcialmente os municípios de Diadema, Ribeirão
Pires, Santo André, São Bernardo do Campo e São Paulo (Figura 4). Os principais
tributários formadores da bacia hidrográfica da Billings são: Rio Grande ou Jurubatuba;
Ribeirão Pires; Rio Pequeno; Rio Pedra Branca; Rio Taquacetuba; Ribeirão Bororé;
Ribeirão Cocaia; Ribeirão Guacuri; Córrego Grota Funda e Córrego Alvarenga (Figura 5). A
bacia hidrográfica da Billings está dividida em 11 sub-regiões: Corpo Central, Alvarenga,
Bororé, Capivari, Cocaia, Grota Funda, Pedra Branca, Rio Grande (a jusante da Barragem
Anchieta), Rio Grande (a montante da Barragem Anchieta), Rio Pequeno e Taquacetuba.
A bacia está inserida no Domínio da Mata Atlântica e a totalidade de sua área era,
originalmente, recoberta por floresta umbrófila densa. Porém, o avanço da urbanização e
de outras atividades antrópicas têm levado ao desmatamento acelerado. Desta forma, em
alguns trechos da bacia, a vegetação restringe-se a manchas isoladas ao longo do
reservatório. Existem sub-bacias com elevada urbanização, como é o caso da região do
município de Diadema, porção norte da Bacia, onde a vegetação é praticamente inexistente
(CAPOBIANCO & WHATELY, 2002).
A represa Billings é o maior reservatório de água da RMSP, ocupando área de 127 km2 que
corresponde a 18% da área total de sua bacia hidrográfica. Apresenta profundidade média
de 10 m, apesar do nível d’água do reservatório ser bastante variável. Devido a seu
formato peculiar, a represa está subdividida em oito unidades, denominadas braços, os
quais correspondem às sub-regiões da bacia hidrográfica: braço Rio Grande ou
Jurubatuba, separado do Corpo Central pela barragem da Rodovia Anchieta; braço Rio
Pequeno; braço Capivari; braço Pedra Branca; braço Taquacetuba; braço Bororé; braço
Cocaia e braço Alvarenga (Figura 5). Em função desta conformação dentrítica, o afluxo de
água ocorre preferencialmente ao longo do seu canal central, fazendo os braços
apresentem características distintas do corpo central (CETESB, 2002a).

32. 18
Figura 5. Bacia hidrográfica da Billings, municípios limítrofes, principais rios formadores e braços da represa Billings. Modificado de: Capobianco &
Whately (2002).

33. 19
3.1.2. Histórico da represa Billings
A área ocupada atualmente pela represa Billings foi inundada a partir de 1927, com a
construção da Barragem de Pedreira, no curso do Rio Grande. O projeto foi implementado
pela antiga Light (“The São Paulo Tramway, Light and Power Company, Limited”), hoje
Eletropaulo, com o intuito de aproveitar as águas da bacia do Alto Tietê para gerar energia
elétrica na Usina Hidrelétrica (UHE) de Henry Borden, em Cubatão, aproveitando-se do
desnível da Serra do Mar (WHATELY, 2003).
No início dos anos 40, iniciou-se o desvio de parte da água do rio Tietê e seus afluentes
para a Represa Billings, a fim de aumentar a vazão da represa e, consequentemente,
ampliar a capacidade de geração de energia elétrica na UHE Henry Borden. Este processo
foi viabilizado graças à reversão do curso do rio Pinheiros, através da construção das
Usinas Elevatórias de Pedreira e Traição, ambas em seu leito. Tal operação que objetivava
o aumento da produção de energia elétrica, também se mostrou útil para as ações de
controle das enchentes e de afastamento dos efluentes industriais e do esgoto gerado pela
cidade de São Paulo em crescimento.
O bombeamento das águas do rio Tietê para a represa Billings, no entanto, começou a
mostrar suas graves consequências ambientais poucos anos depois. O crescimento da
cidade de São Paulo e a falta de coleta e tratamento de esgotos levaram à intensificação da
poluição do Tietê e seus afluentes que, por sua vez, passaram a comprometer a qualidade
da água da represa Billings. Em 1981, devido à grande quantidade de esgotos que
resultaram em sérios problemas de contaminação por cianobactérias, surgiu a
necessidade de interceptação total do braço Rio Grande, através da construção da
barragem Anchieta, para garantir o abastecimento de água da região do ABC paulista,
iniciado em 1958. Atualmente, 4,5 m3 s-1 de água são captadas do braço Rio Grande para
atender a demanda por água potável.
Em 1992, a Secretaria Estadual do Meio Ambiente aprovou a Resolução restringindo o
bombeamento das águas do rio Tietê a situações emergenciais, entre as quais ameaças de
enchente na cidade de São Paulo e risco de colapso na produção de energia elétrica. O
bombeamento das águas do Tietê para a Billings continua a ser utilizado até os dias de
hoje como alternativa de controle de cheias em períodos de chuvas intensas. Estas
operações, apesar de esporádicas, contribuem consideravelmente para o
comprometimento da qualidade das águas da represa, dificultando a sua recuperação.
Atualmente, a UHE Henry Borden tem capacidade de gerar cerca de 880 MW e está sendo

34. 20
utilizada principalmente para suprir a falta de energia em horários de pico e situações
emergenciais em São Paulo.
A população residente na bacia da Billings é de aproximadamente 865 mil habitantes, dos
quais, 161 mil vivem em favelas (SMA, 2004). O uso e ocupação do solo da região
ocorreram com a substituição da vegetação natural e da pequena atividade agrícola por
um processo de intensa urbanização. Apesar do relevo acidentado, presença de áreas de
várzeas e da existência da Lei de Proteção aos Mananciais, de 1976, a ocupação da área é
intensa, com elevada densidade demográfica e necessidade de infra-estrutura e
equipamentos urbanos diversos (CAPOBIANCO & WHATELY, 2002).
3.2. A represa Guarapiranga
3.2.1. Caracterização geral
A bacia hidrográfica da represa Guarapiranga é uma sub-bacia da bacia do Alto Tietê e
liga-se a esta através do canal do rio Pinheiros. Está localizada na porção sudoeste da
RMSP a 23°43´S e 46°32´W e a uma altitude de 742 m, ocupando um território de 639 km².
Considerada um reservatório urbano, atualmente é o segundo maior manancial do sistema
de abastecimento da RMSP, sendo responsável pelo abastecimento da parte do município
de São Paulo, abrangendo mais de 3,7 milhões de habitantes (20% da população da
RMSP), residentes nos bairros de Santo Amaro, Campo Limpo, Morumbi e Butantã. A
produção média de 14 mil litros de água por segundo também é utilizada para abastecer
uma parcela da população de Taboão da Serra (WHATELY & CUNHA, 2006). A bacia
hidrográfica da represa Guarapiranga (Figura 4 e 6) abrange de forma parcial os
municípios de Cotia, Embu, Juquitiba, São Lourenço da Serra e São Paulo, e a totalidade dos
municípios de Embu-Guaçu e Itapecerica da Serra. O município de São Paulo contorna toda
a margem direita e parte da margem esquerda, perfazendo 70% do perímetro da represa,
o restante limita-se aos municípios de Embu-Guaçu (27%) e Itapecerica da Serra (3%).
A represa Guarapiranga apresenta morfologia dendrítica, estreita e alongada, o que
acentua as influências do uso e ocupação do solo em sua bacia hidrográfica (BEYRUTH,
1996). Apresenta área de 33 km2, profundidade média de 7 metros e volume aproximado
de 194 milhões de m3 de água (CETESB, 2002a). Tem como principais tributários os rios
Embu-Mirim, Embu-Guaçu e Parelheiros, além de diversos córregos e cursos d’água
(Figura 6).

35. 21
Figura 6. Bacia hidrográfica da Guarapiranga, municípios limítrofes e principais rios
formadores. Fonte: Whately & Cunha (2006).

36. 22
A bacia está inserida no Domínio da Mata Atlântica e a totalidade de sua área era,
originalmente, recoberta por floresta umbrófila densa. Porém, o avanço da urbanização e
de outras atividades antrópicas tem levado ao desmatamento acelerado, restando apenas
37% de vegetação remanescente de Mata Atlântica. Em 2003, 59% de seu território
alterado por atividades humanas, divididas entre usos antrópicos e urbanos. Os usos
antrópicos (42% da área total da bacia) incluem atividades agrícolas, campo antrópico,
mineração, reflorestamento, solo exposto, indústrias e áreas de lazer. Os usos urbanos
ocupam 17%, e compreendem áreas com ocupação urbana de alta e média densidade,
ocupação dispersa e condomínios (WHATELY & CUNHA, 2006).
3.2.2. Histórico da represa Guarapiranga
A represa Guarapiranga foi construída entre 1906 e 1908, através da construção da
barragem no rio Guarapiranga e seus afluentes, a fim de regularizar as vazões
contribuintes e ampliar a produção de energia elétrica em Santana do Parnaíba (CETESB,
1991). O reservatório ficou com um perímetro de 85 km, inundando uma área de 34 km².
A partir de 1928, a represa tornou-se a principal fonte de água para abastecimento público
de São Paulo, mediante fornecimento de 86,4 milhões de litros de água por dia (vazão
média de mil litros por segundo). Além de servir ao abastecimento, a represa também tem
como função o controle de enchentes, a geração de energia e a recreação (HELOU & SILVA,
1987).
A tendência de ocupação do entorno da represa foi marcada a partir da década de 1920
até 1950, por loteamentos residenciais, clubes, chpacaras e marinas, atraídos por ofertas
de lazer e pela paisagem. A partir da década de 1970, núcleos clandestinos, precários e
populosos, começaram a se instalar nas margens da represa. Desta forma, a bacia de
drenagem do reservatório sofreu continuamente pressões intensas devido à expansão das
áreas urbanas (BEYRUTH, 1996), sendo, em sua maioria, ocupada por população carente,
residindo em favelas construídas em loteamentos clandestinos, sem infra-estrutura
sanitária. Além disso, a extração mineral e mineração de areia, que ocasionam
desmatamento, erosão e assoreamento nos tributários da represa, também contribuem
para a redução da qualidade da água na Guarapiranga (COBRAPE, 1991).
Em 1960, o processo de eutrofização já era evidente, em função da descarga de esgoto
urbano (ROCHA, 1976). No início da década de 1980, florações de algas e cianobactérias
passaram a influenciar o processo de tratamento da água destinada ao abastecimento,

37. 23
causando entupimento de filtros, demora na filtração, sabor e odor desagradáveis e
comprometendo a qualidade do produto final. No final da década de 80, o custo de
produtos químicos lançados na represa para controle das florações de algas era da ordem
de US$ 1.000.000,00 ao ano. O gasto aumentou para cerca de US$ 8.400.000,00 (BEYRUTH,
1996), ou seja, 25% do custo total de produtos químicos aplicados para potabilizar a água.
Em agosto de 2000, a Companhia de Saneamento Básico do Estado de São Paulo (SABESP)
iniciou a operação do sistema de adução de água bruta do braço do Taquacetuba para o
reservatório Guarapiranga, com uma Licença de Operação para 2,0 m3/s. Este fato é outro
agravante para qualidade da água na Guarapiranga devido ao longo histórico de
eutrofização e florações de cianobactérias na represa Billings. A transposição entre as
represas Billings e Guarapiranga (Sistema Billings-Guarapiranga) será descrita em
maiores detalhes na próxima seção.
A população que vive ao redor da represa aumentou em quase 40% entre 1991 e 2000 e
atualmente é estimada em aproximadamente 800 mil pessoas, sendo 67,5% desta
população encontra-se no município de São Paulo (WHATELY & CUNHA, 2006). Dados do
Censo 2000 demonstram que 30% ou 59 mil domicílios situados na bacia da Guarapiranga
não possuem serviço de coleta de esgotos, despejando-os em valas, cursos d’água e demais
afluentes da represa e mais de 22 mil domicílios (11% do total) não contam com serviço
de abastecimento de água. O esgoto e a poluição difusa constituem as principais fontes de
poluição da represa, com sérias conseqüências para o abastecimento público, e tem
profunda ligação com a deficiência dos serviços de saneamento, em especial de rede de
coleta, afastamento e tratamento do esgoto produzido pela população da bacia
hidrográfica (WHATELY & CUNHA, 2006). Mesmo após a intervenção do Programa
Guarapiranga (realizado durante a década de 1990) apenas parte do esgoto é coletado e,
com exceção de parte dos domicílios dos municípios de São Paulo e Embu-Guaçu, os
demais municípios da bacia não contam com qualquer tipo de tratamento de efluentes.
3.3. O Sistema Taquacetuba-Guarapiranga
O braço Taquacetuba é naturalmente ligado ao corpo central da represa Billings e possui
aproximadamente 5 km de extensão entre os municípios de São Bernardo do Campo e São
Paulo, com presença da Área de Proteção Ambiental Municipal Capivari/Monos e terras
indígenas ao sul (WHATELY, 2003). A sub-bacia hidrográfica do Taquacetuba concentra
atividades rurais (e.g. chácaras, agricultura, silvicultura, olarias, pesque-pagues) e uma

38. 24
população aproximada de 33 mil habitantes, que se distribui entre o núcleo urbano de
Colônia e duas aldeias indiígenas. Inexistem favelas na região (SMA, 2004). O braço
Taquacetuba possui dinâmica distinta do corpo central do Complexo Billings, para a
comunidade fitoplanctônica, devido a fatores meteorológicos desta bacia, que refletem em
uma condição hidrodinâmica distinta entre o corpo central e o braço Taquacetuba
(CETESB, 2006). Além disso, as densidades máximas registradas no braço do Taquacetuba
são sensivelmente menores do que as encontradas no corpo central.
Em 1995, a SABESP iniciou o Programa Metropolitano da Água (PMA), cujo objetivo era
regularizar o abastecimento de água na RMSP através de estudos, projetos e obras. O PMA
visava, até o final de 1998, abastecer plena e continuamente com água potável a 100% da
população da cidade de São Paulo, com investimentos previstos da ordem de US$ 700
milhões (EDISON, sem data). Uma das obras prioritárias do PMA era a implantação do
Sistema Produtor Taquacetuba-Guarapiranga que visava a transposição das águas do
braço Taquacetuba na represa Billings para a Represa Guarapiranga a fim de aumentar o
suprimento de água à população da cidade de São Paulo (Figura 7). Esta transposição de
águas iniciou-se em 2000, com a concessão da Licença Ambiental de Operação pela
Secretaria do Meio Ambiente, para a primeira fase do Sistema Produtor Taquacetuba-
Guarapiranga, que correspondia à transferência de uma vazão máxima de 1,9 m3 s-1 de
água bruta. Em novembro de 2000, a SABESP solicitou, em caráter emergencial, o aumento
de 2,0 m3 s-1, totalizando 4,9 m3 s-1 no bombeamento da Billings para a Guarapiranga.
Este empreendimento foi alvo de muitas críticas da comunidade científica e
ambientalistas, devido aos potenciais impactos à biota aquática e à saúde pública
associados à possibilidade de ressuspensão dos sedimentos contaminados da represa
Billigs e à introdução de organismos não existentes, como a cianobactéria tóxica,
Cylindrospermopsis racirborskii, na represa Guarapiranga (CETESB, 1997).
Durante a transposição da água do sistema Taquacetuba para o reservatório de
Guarapiranga, realizado pela SABESP, o caminho da água é o seguinte: a) a água é
bombeada da elevatória flutuante para a chaminé de equilíbrio (braço Taquacetuba); b) da
chaminé de equilíbrio a água é bombeada pela elevatória em terra até o “Stand Pipe” (13,9
km de adutora); c) do “Stand Pipe” a água vai por gravidade (80 m de diferença de cota)
por 8,3 km até o sistema de dissipação de energia, que tem a função de diminuir energia
da água; d) a água segue por canal aberto, passando pela várzea do ribeirão Parelheiros
(93 ha); e) chegando a represa do Guarapiranga. Essa transposição é efetuada para
regularização de nível da represa do Guarapiranga, e entra em funcionamento em

39. 25
períodos críticos. A várzea do ribeirão Parelheiros apresenta importante papel na
melhoria da qualidade da água que aflui à represa de Guarapiranga, amortecendo aporte
de substâncias poluentes, bem como na redução de cianobactérias e microcistina
(ANDRADE, 2005).
Figura 7. Caminho da água do Sistema Taquacetuba-Guarapiranga.

40. 26
Capítulo 2. Phytoplankton
community and water quality in two
linked tropical reservoirs: a
functional groups approach
Abstract
In August of 2000, the São Paulo State Basic Sanitation Company (SABESP) began to
transfer raw water from Taquacetuba branch (Billings reservoir) to Guarapiranga
reservoir (Parelheiros branch), in order to increase the water volume of Guarapiranga
reservoir during the dry season. The objective of this study was to analyze the impacts of
Billings-Guarapiranga water transfer system in Guarapiranga reservoir’s water quality
based on limnological variables and the phytoplankton functional groups. Three field
works were performed in Billings (six superficial samples through Taquacetuba branch’s
longitudinal axis) and Guarapiranga (seven superficial samples through Parelheiros
branch’s longitudinal axis) reservoir and in Parelheiros stream that links both reservoirs
(one sampling station in triplicate). In each sampling station we analyzed physical,
chemical and biological variables. The phytoplanktonic community as also analyzed.
Multiple discriminant analyses were used to test for differences among the three sampling
location (Billings reservoir, Guarapiranga reservoir and Parelheiros stream) based on
physical, chemical and biological data. To explore the relationship between the
limnological variables and the phytoplankton community in the samplings stations,
multivariate analyses (CCA) were performed. Both reservoirs and Parelheiros stream
exhibited differences in water quality and EC, TN and TS were the variables responsible
for the groups’ differences. Spatial heterogeneity was observed in Guarapiranga reservoir.
The occurrence of nuisance phytoplankton species in Guarapiranga reservoir, previously
absent (before the beginning of the transfer system), support the negative influence of
Billings waters in Guarapiranga. In our study, we found the invasive dinoflagellate
Ceratium furcoides in Guarapiranga reservoir, probably transferred from Billings. Our
findings provide support to the argument that Guarapiranga reservoir water quality is
being influenced by the water quality that enters in its tributaries, specifically, Parelheiros
stream.

41. 27
1. Introduction
The increasing demand by the growing populations and the irregular distribution of both
human habitation and aquatic resources create a pressure to increase available water
storage in many parts of the world (STRASKRABA & TUNDISI, 2000). For this reason,
reservoirs have been built intensively in regions where natural water reserves are
inadequate, but were also built in regions with an extreme abundance of water, like Brazil
(STRASKRABA & TUNDISI, 2000). Built up primarily for hydroelectricity production, these
artificial ecosystems now serve purposes such as water storage for public use, fisheries
and aquaculture, recreation, tourism, irrigation and sewage receptor (TUNDISI &
MATSUMURA-TUNDISI, 2003). The presence of reservoirs in Brazilian river basins altered
profoundly not only their limnology and ecology, but also provided great economic and
social changes, enhancing the regional development (TUNDISI, 1993). Thus, human
activities around the reservoir are intensified, generating multiple impacts among which
are eutrophication, a serious problem with various ecological, economic, and social
consequences (TUNDISI & MATSUMURA-TUNDISI, 2003).
Some reservoirs from arid and semiarid regions require water transfer systems to fully
satisfy the local human population demand. Some transfer systems possesses high water
transfer capacity that can affect the water quality of the hydrographic basin from which
the water is being captured and also to the basin to which the water is being transferred
(STRASKRABA & TUNDISI, 2000). In the Brazilian semiarid region, the water transfer
system in São Francisco river is one of the most important and controversial example
(MIN, 2004). Another example is the Billings-Guarapiranga water transfer system, which is
an important and strategic system to prevent failures in the water supply of the biggest
South American city, São Paulo (CETESB, 1997).
In this context, the water quality in reservoirs and in the whole hydrographic basin affects
the aquatic communities, resulting in the development of specific microbial,
phytoplankton, zooplankton, fish and macrophytes assemblages in each particular
combination of environmental characteristics (URABE, 1989; BRANCO et al., 2007;
CAPUTO et al., 2008; THOMAZ et al., 2009). Studies have suggested that phytoplankton
assemblages change their composition and biomass in response to the environmental
changes, like eutrophication (REYNOLDS et al., 2002; NASELLI-FLORES et al., 2003;
PADISÁK et al., 2003). The objective of this study was to investigate the possible impacts
of Billings-Guarapiranga water transfer system in Guarapiranga reservoir’s water quality
based on limnological variables and the phytoplankton community in a period no transfer.

42. 28
2. Methodology
Study site
This study was carried out in two linked Brazilian reservoirs in São Paulo metropolitan
area: Billings (23º47’S/46º40’W) and Guarapiranga (23°43’S/46°32’W) (Figure 1). Billings
reservoir was built in 1927 for electric power generation and it has 560 km2 of watershed
area and storage capacity of 1.2 billion m3 of water. Today, Billings’ uses include electric
power generation, leisure, fishery, navigation, flow control, domestic and industrial
wastewater reception, and water supply (WHATELY, 2003). Billings’ limnological
characteristics changed substantially since 1940, when part of the polluted water from the
Tietê and Pinheiros rivers (São Paulo city) started to flow into the Billings reservoir,
aiming to increase the water flow and consequently, the electric power generation. This
operation, along with the disorganized human occupation of the watershed, contributed to
increase the eutrophication and consequently, the cyanobacterial blooms (SOUZA et al.,
1998). Due to its peculiar shape, Billings reservoir is divided into eight units called
branches. Taquacetuba branch has a particular use. In August of 2000, the Companhia de
Saneamento Básico do Estado de São (São Paulo State Basic Sanitation Company - SABESP)
began to transfer raw water from Billings reservoir (Taquacetuba branch) to
Guarapiranga reservoir (Parelheiros branch), in order to increase the water volume of the
last during the dry season (CETESB, 2002b). This water transfer started with a license of
2.0 m3 s−1; currently, it operates at a volume of 3.0 to 4.0 m3 s−1, whenever necessary
(CETESB, 2001). The water from Billings reservoir flows through a 13.9 km subterraneous
pipe, reaching an area of 0.93 km2 of wetland with great anthropic influence (ANDRADE,
2005). This wetland flows into Parelheiros stream, reaching Guarapiranga reservoir
through Parelheiros branch. The water from Billings reservoir contribute with 29% of the
total water produced in Guarapiranga reservoir (ANDRADE, 2005), which is mainly used
to supply the southeastern part of São Paulo city at a rate of 1.2 billion L day−1 (WHATELY
& CUNHA, 2006). Guarapiranga reservoir was constructed in 1908 for hydroelectrical
purposes; it has 36 km2 of watershed area and storing capacity of 194 million m3 of water.
Today, Guarapiranga’s uses are water supply, flood control, electric power generation and
recreation (HELOU & SILVA, 1987). According to the Companhia de Tecnologia de
Saneamento Ambiental (São Paulo State Environmental Agency - CETESB), the current
main problem of both reservoirs is the excess of organic matter from clandestine domestic
sewage input (CETESB, 2009). Consequently, phytoplankton blooms, especially
cyanobacteria, are frequent in both reservoirs (CARVALHO et al., 2007; MOSCHINI-
CARLOS et al., 2009).

43. 29
Sampling and data analyses
Samplings were performed in September 14, 16 and 18th, 2009 in Billings (six superficial
sampling stations through Taquacetuba branch’s longitudinal axis) and Guarapiranga
(seven superficial sampling stations through Parelheiros branch’s longitudinal axis)
reservoirs, simultaneously. Additionally, Parelheiros stream that links both reservoirs was
sampled in triplicate in only one station (Figure 1).
Figure 1. Location of São Paulo State and São Paulo metropolitan area. In detail,
Guarapiranga, Billings reservoirs and Parelheiros stream and the respective sampling
stations in Taquacetuba branch (Billings reservoir: B1-B6), Parelheiros stream (P1) and
Parelheiros branch (Guarapiranga reservoir: G1-G7). Other important sites are indicated
in the map.
Water temperature (T, °C), pH, electric conductivity (EC, µS cm-1) and dissolved oxygen
(DO, mg l-1) were measured in the surface of each sampling station using standard
electrodes (YSI 556). Additionally, vertical profiles of T, pH, EC and DO were taken in two
sampling stations of each reservoir: one station close to the water intake/income area and
another further from it (B1 and B4 in Billings reservoir and G1 and G3 in Guarapiranga

44. 30
reservoir). In each sampling station, maximum depth (Zmax) and Secchi disk depth (Zsd)
were measure. Due to the difficult access and lotic characteristics of Parelheiros stream,
there are no data for Zmax and Zds. Superficial water was gathered to analyze the following
variables in the laboratory: ammonium, nitrite and nitrate summed as total inorganic
nitrogen (TIN, mg l-1) (MACKERETH et al., 1978), silicate (SRSi, mg l-1) and soluble reactive
phosphorus (SRP, µg l-1) (STRICKLAND & PARSONS, 1960), total nitrogen (TN, mg l-1) and
total phosphorus (TP, µg l-1) (VALDERRAMA, 1981), total solids (TS, mg l-1) and total,
organic and inorganic suspended material (TSM, OSM and ISM, respectively, mg l-1)
(WETZEL & LIKENS, 1991) and chlorophyll a (Chla, µg l-1) corrected for phaeophytin using
90% acetone extraction (LORENZEN, 1967; WETZEL & LIKENS, 1991). Trophic State Index
(TSI) was calculated based on TP and Chla according to Lamparelli (2004) for reservoirs.
Superficial water samples for phytoplankton community analysis were preserved with
acetic lugol 4%. Phytoplankton species were identified based on specific bibliography and
according to Van den Hoek (1997), except for Cyanobacteria (KOMÁREK &
ANAGNOSTIDIS, 1999, 2005) and Bacillariophyceae (ROUND et al., 1992) in a Carl Zeiss
ScopeA1 microscope. Phytoplankton cells were counted using the settling technique
(UTERMÖHL, 1958) in 2 ml settling chambers in a Carl Zeiss Axiovert40C inverted
microscope. Sedimentation time followed Lund et al. (1958). A minimum of 400
individuals (cells, colonies or filaments) was counted in each sample giving a counting
accuracy, expressed in terms of 95% confidence limits, of < 10% for the whole
phytoplankton population (LUND et al., 1958). Biovolume was obtained by geometric
approximation, multiplying each species’ density by the mean volume of its cells
considering, whenever possible, the mean dimension of 30 individual specimens of each
species (HILLEBRAND et al., 1999). Algal biomass was estimated assuming a specific
gravity for algal cells of 1 mg mm3. The phytoplankton species that contributed with more
than 5% of the total biomass of the sample were considered a descriptors species of the
community and included in the data analysis. Species that contributed with more than
50% of the total biomass of the sample were considered dominant (LOBO et al., 2002).
Phytoplankton descriptor species were classified according to Reynolds et al. (2002)
functional groups.
Multiple discriminant analysis was performed to test for differences among the three
sampling locations (Billings reservoir, Guarapiranga reservoir and Parelheiros stream)
based on physical, chemical and biological superficial data (LEGENDRE & LEGENDRE,
1998). Variables included were: T, DO, pH, EC, TN, TP, TIN, SRP, SRSi, TS, TSM, OSM, ISM
and Chla. To certify the independency of the variables, a tolerance level of 0.01 was

45. 31
established in this analysis. All variables were transformed by range [(x-xmin)/(xmax-xmin)]
in order to keep the same amplitude to all variables. Multiple discriminant analysis was
performed with STATISTICA (version 7.0) Software.
To explore the relationship between the limnological variables and the phytoplankton
community in the samplings stations, multivariate analyses were performed. Initially, to
check the unimodal response of the phytoplankton data, a Detrended Correspondence
Analyses (DCA) was carried out, resulting in long gradient length (4.06) proving true the
unimodal response (LEPS & SMILAUER, 2003) and confirming the suitability of further
canonical correspondence analyses (CCA). A first CCA was performed with all sampling
stations from all sampling days to explore the relationship between the selected
limnological variables and the phytoplankton community. A second CCA was performed
excluding Parelheiros stream’s sampling stations, due to its riverine characteristics and to
better visualize the differences better Billings and Guarapiranga reservoirs. The variables
included in all CCAs were selected by the forward procedure by a Monte Carlo test using
simulations with 999 unrestricted permutations. Environmental variables data were
standardized by [(x-xmin)/ (xmax-xmin)] in order to keep the same amplitude to all variables
and phytoplankton data were transformed by [log10(x+1)] in order to reduce data
amplitude. DCA and CCAs were performed with Canonical Community Ordination
(CANOCO) for Windows (version 4.5) software and CCA plots were performed with
CanoDraw for Windows (version 4.0) software.
3. Results
Billings and Guarapiranga reservoirs displayed distinct vertical water profiles (Figure 2
and Figure 3). Sampling stations near the water intake/income area in both reservoirs
presented lower Zmax compared to the rest of the sampling stations within the same
reservoir: 6.0 m in Billings (Figure 2a) 2.5 m in Guarapiranga (Figure 3a). In Billings, very
similar vertical profiles were found in both sampling stations (Figure 2). Thermocline was
observed in the first sampling day in B1 (between 2 and 2.5 m depth; Figure 2a) and in B4
(between 5 and 6 m depth; Figure 2d). In the other sampling days, a gradual vertical
decrease in temperature was observed in both sampling stations (Figure 2b, Figure 2c,
Figure 2e and Figure 2f). The other variables (DO, pH and EC) were homogenous along the
water column in Billings reservoir (Figure 2). In Guarapiranga, the vertical profiles
evidenced a dynamic environment in G1 and G3, especially concerning temperature in G3
and DO concentrations in G1 (Figure 3). No thermocline was observed in G1 (Figure 3a,

46. 32
Figure 3b and Figure 3c), while in G3 a clear thermocline was observed in the first
sampling day (Figure 3d). In the following days, only a gradual vertical decrease in
temperature could be observed in G3 (Figure 3e and Figure 3f). DO concentrations were
very low in G1, especially in the second sampling day (Figure 3b). Comparing changes in
the vertical profiles throughout the sampling stations in Billings and Guarapiranga, it is
possible to infer that Guarapiranga reservoir, exhibits lower stability, especially in G1.
According to the multiple discriminant analysis, both reservoirs and Parelheiros stream
exhibited differences in water quality (Wilks’ lambda = 0.00044, p < 0.0000). This analysis
pointed out EC (p < 0.0000), TN (p < 0.0000) and TS (p = 0.044) as the variables
responsible for the groups’ differences.
Comparing both reservoirs, Billings displayed higher values for pH (Figure 4a), TN (Figure
4b), TIN (Figure 4b), EC (Figure 4c), TS (Figure 4c), TSM (Figure 4d) and OSM (Figure 4d).
The remaining variables did not differ greatly between the two reservoirs. Parelheiros
stream displayed very different chemical content, especially for TN (Figure 4b), SRSi
(Figure 4b), TP (Figure 4c), SRP (Figure 4d) and TSM (Figure 4d). In Billings, only Chla
showed a very clear horizontal pattern through the sampling stations, increasing towards
the water intake area (B1) (Figure 4d). Guarapiranga showed a marked horizontal pattern:
DO (Figure 4a) and Chla (Figure 4d) concentrations decreasing towards the water income
area and TP (Figure 4c) and SRP (Figure 4d) increasing in the same direction.
High trophic levels were observed in all sampling stations (Figure 5). Billings and
Guarapiranga reservoirs were meso/eutrophic, while Parelheiros was supereutrophic.

47. 33
Figure 2. Vertical profiles of temperature (T), dissolved oxygen (DO), pH, electric
conductivity (EC) and Secchi disk depth (SD) of the water in sampling station B1 in day 1
(A), day 2 (B) and day 3 (C) and in sampling station B4 in day 1 (D), day 2 (E) and day 3 (F)
in Billings reservoir.

48. 34
Figure 3. Vertical profiles of temperature (T), dissolved oxygen (DO), pH, electric
conductivity (EC) and Secchi disk depth (DS) of the water in sampling station G1 in day 1
(A), day 2 (B) and day 3 (C) and in sampling station G3 in day 1 (D), day 2 (E) and day 3 (F)
in Guarapiranga reservoir.

49. 35
Figure 4. Mean and standard deviation values in the three sampling days for A)
temperature (T, °C), dissolved oxygen (DO, mg l-1) and pH; B) total nitrogen (TN, mg l-1),
total inorganic nitrogen (TIN, mg l-1) and silicate (SRSi, mg l-1); C) electric conductivity (EC,
µS cm-1), totalphosphorous (TP, µg l-1) and total solids (TS, mg l-1); D) phosphate (SRP, µg l-
1), chlorophyll-a (Chl-a, µg l-1); total suspended material (TSM, mg l-1) and organic
suspended material proportion (OSM, %) in the samplings stations of Billings (B1 to B6)
and Guarapiranga (G1 to G7) reservoirs and Parelheiros stream (P1).

50. 36
Figure 5. Trophic State Index (TSI) according to Lamparelli (2004) based on the average of
chorophyll-a and total phosphorus for the three sampling days in all sampling stations
from Billings and Guarapiranga reservoirs and Parelheiros stream. Each environment is
represented by a box-whisker plot. The dot is the mean TSI for that environment. Boxes
correspond to the standard error and the whiskers to the standard deviation. Letters a and
b are the results of Kruskal-Wallis median test. Meso = mesotrophic; Eu = eutrophic;
Supereu = supereutrophic.
From 127 phytoplankton species identified in all sampling stations, 30 were considered
descriptors (Table 1). In Billing reservoir, 11 out of 58 phytoplankton species identified
were considered descriptors. Ceratium furcoides was the most abundant species in Billings
reservoir, comprising between 27.3% (1.33 mg l-1; G4) and 44.2% (3.84 mg l-1; G1) of the
total phytoplankton community. In Guarapiranga reservoir, 21 out of 83 species were
considered descriptors. In G1, Sphaerocavum brasiliensis was dominant, comprising 52.7%
(7.15 mg l-1) of the total phytoplankton biomass, and Peridinium gatunense was abundant,
with 31.2% of the phytoplankton biomass (4.24 mg l-1). Peridinopsis unningtonii was
dominant in G2, comprising 70.1% (13.0 mg l-1) of the total phytoplankton biomass. In
Parelheiros stream, nine out of 66 species were considered descriptors. Botryococcus
braunii was dominant, comprising 55.0% (0.6 mg l-1) of the total phytoplankton biomass.
Synechocystis aquatilis was abundant, comprising 28.0% (0.60 mg l-1) of the total
phytoplankton biomass.

51. 37
Table 1. Biomass (mg l-1; mean values for the three sampling days) and code of the phytoplankton descriptor species and the respective functional
group (FG) (Reynolds et al. 2002) in the sampling stations of Billings and Guarapiranga reservoirs and Parelheiros stream.
Location
Species
Code FG
Biomass (mg l-1)
Sampling station
1 2 3 4 5 6 7
Billings
Botryococcus braunii Kützing Bobr F - 0.18 0.52 0.12 0.16 - -
Eremosphaera sp. Erem F 0.69 0.89 - 0.06 0.10 0.13 -
Synechocystis aquatilis Sauvageau Syaq Lo - - 0.22 0.11 0.25 0.07 -
Ceratium furcoides (Levander) Langhans Cefu Lo 3.84 2.37 2.56 1.33 2.65 2.46 -
Gymnodinium sp. Gymn Lo 0.69 0.36 0.14 0.36 0.07 0.07 -
Peridinium gatunense Nygaard Pega Lo 0.43 0.20 0.81 0.61 0.61 0.81 -
Peridinium umbonatum F.Stein Peum Lo - 0.12 - 0.54 0.12 0.36 -
Staurastrum anatinum Cooke & Wills var. anatinum f. anatinum Stan N - - - 0.10 - - -
Planktothrix agardhii (Gomont) Anagnostidis & Komárek Plag S1 0.36 - - 0.12 0.23 0.24 -
Cryptomonas brasiliensis A.Castro, C.Bicudo & D.Bicudo Crbr X2 1.44 0.27 0.65 0.57 0.38 0.19 -
Cryptomonas ovata Ehrenberg Crov Y 0.88 0.92 0.25 0.11 - - -
Guarapiranga
Nitzschia sp. Ntzs C - - - 0.16 - - -
Urosolenia eriensis (H.L.Smith) Round & R.M.Crawford Urer A/C - - - - 1.90 - -
Botryococcus braunii Kützing Bobr F - - - - - - 0.60
Anabaena spiroides Klebahn Ansp H1 - - - 0.66 0.35 0.66 2.11
Coelastrum microporum Nägeli Comi J - - 0.10 0.07 - -
Franceia droescheri (Lemmermann) G.S.Smith Frdr J - 1.02 0.20 - 0.41 0.20 0.61
Tetrastrum homoicanthum (Huber-Pestalozzi) Comas Teho J - - - 0.06 - - -
Ceratium furcoides (Levander) Langhans Cefu Lo - - 0.85 0.19 0.19 - -
Synechocystis aquatilis Sauvageau Syaq Lo - - 0.32 0.11 0.14 0.88 -
Coelomoron tropicale P.A.C.Senna, A.C.Peres & J.Komárek Cotr Lo - 0.23 - - - - -
Peridiniopsis cunningtonii (Lemmermann) Popovský & Pfiester Dino Lo 0.11 13.0 0.11 0.32 0.21 0.11 0.11
Peridinium gatunense Nygaard Pega Lo 4.24 0.20 0.40 0.20 0.20 0.40 2.63

52. 38
Cont. Table 1
Location
Species
Code FG
Biomass (mg l-1)
Sampling station
1 2 3 4 5 6 7
Sphaerocavum brasiliensis M.T.P. Azevedo & C.L. Sant’Anna Spbr M 7.15 1.59 1.42 0.43 0.11 0.04 0.12
Staurastrum anatinum Cooke & Wills var. anatinum f. anatinum Stan N - - - - 0.21 - -
Euglena agilis H.J.Carter Euag W1 - - - - 0.17 0.17 -
Trachelomonas similis var. spinosa Huber-Pestalozzi Trsi W2 0.14 0.18 0.14 0.11 0.07 0.07 0.14
Trachelomonas volvocinopsis Svirenko Trvo W2 - - - - - 0.04 -
Synura sp. Synu Ws - - - - 1.10 - 0.33
Chlamydomonas sp. Chla X2 0.09 - - 0.23 0.07 0.04 -
Cryptomonas brasiliensis A.Castro, C.Bicudo & D.Bicudo Crbr X2 0.32 0.30 0.38 0.35 0.27 0.32 0.16
Cryptomonas ovata Ehrenberg Crov Y 0.20 0.16 - 0.06 0.15 0.37 0.38
Parelheiros
Aulacoseira ambigua (Grunow) Simonsen Auam C 0.004
Unidentified pennate diatom Diat C 0.01
Botryococcus braunii Kützing Bobr F 0.60
Synechocystis aquatilis Sauvageau Cyco Lo 0.30
Peridinium gatunense Nygaard Pega Lo 0.01
Planktothrix agardhii (Gomont) Anagnostidis & Komárek Plag S1 0.01
Cylindrospermopsis raciborskii (Woloszynska) Seenayya & Subba Raju Cyra Sn 0.01
Euglena acus (O.F.Müller) Ehrenberg Euac W1 0.01
Trachelomonas volvocinopsis Svirenko Trvo W2 0.01