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Enfraquecimento e perda de colônias de abelhas no
Brasil: há casos de CCD?
Carmen Silvia Soares Pires, Fábia de Mello Pereira, Maria Tereza do Rêgo Lopes,
Roberta Cornélio Ferreira Nocelli, Osmar Malaspina, Jeffery Stuart Pettis e Érica
Weinstein Teixeira.
PAB Vol 51, nº5, maio de 2016
Existem casos comprovados de CCD no
Brasil?
Como respondemos essa pergunta:
- Breve histórico da CCD nos EUA e Europa
- Revisão das publicações que tratam dos
principais causas da CCD
- O que tem sido feito no Brasil
- E o que precisamos fazer para lidar com o
problema
 Vespas coletoras de
pólen.
 No mundo: 20 a 30 mil
espécies
 No Brasil: ± 3 mil spp
 Cerrado: 2 mil spp ou
mais (1.000 só no DF).
• faunas locais com cerca
de 200 spp em áreas de 1-
2ha.
(Fonte: F. A. da Silveira/ UFMG)
Quem são as abelhas?
Não produz mel Produz mel
Quem são as abelhas?
85% das espécies são solitárias.
 Maioria constrói ninhos no solo.
 Maioria é sazonal.
• No Brasil, estação seca 
chuvosa.
 Principais visitantes florais na
natureza
• Especialistas  Generalistas.
Abelhas Apis mellifera - Valor Econômico
Não produz mel Produz mel
Quem são as abelhas?
Para que
servem?
Não produz mel Produz mel
Quem são as abelhas?
Polinização
A. mellifera M. cnecomala P. lineata T. spinipes
Abelhas
Importância nas comunidades bióticas
 Manutenção do ciclo reprodutivo das plantas.
• No cerrado: 30% das plantas polinizadas
exclusivamente por abelhas;
45% beneficiam-se da ação das abelhas.
 Aumento da produção de frutos e sementes que
alimentam outros animais.
Foto: Cristiano Menezes
Jataí (Tetragonisca angustula) em flor de cenoura
Abelhas - Importância para agricultura
 Aumento da produção agrícola:
70% plantas cultivadas, utilizadas diretamente para o
consumo humano, dependem em certo grau da
polinização realizada pelas abelhas (Klein et al. 2007).
Polinização de tomate com a abelha sem ferrão Mandaçaia (Melipona qaudrifasciata)
Fotos: Cristiano Menezes)
• Brasil: aprox. 60% (85 espécies) de 141 spp de plantas
cultivadas para uso na alimentação humana, produção animal,
de biodiesel e fibras, dependem em certo grau da polinização
animal (Giannini et al., 2015a).
• Produção agrícola de 2012: estimou-se o valor econômico da
polinização para 44 culturas com ganhos variados com a
polinização animal, em aprox. 30% da produção total de 45
bilhões de dólares (Giannini et al., 2015a).
Abelhas - Valor Econômico
Polinização de tomate com a abelha sem ferrão Mandaçaia
(Melipona quadrifasciata)
Fotos: Cristiano Menezes
Polinização de morango com a abelha sem ferrão Jataí
(Tetragonisca angustula)
Fotos: Cristiano Menezes
Polinização de café com a abelha sem ferrão Mandaguari
(Scaptotrigona depilis)
Fotos: Cristiano Menezes
Polinização de açaí com a abelha sem ferrão Uruçu Amarela
(Melipona flavolineata)
Fotos: Cristiano Menezes
Polinização de urucum com a abelha sem ferrão Uruçu
Amarela (Melipona flavolineata)
Fotos: Cristiano Menezes
http://www.polinizadoresdobrasil.org.br/index.php/pt/
Culturas
Açaí Maça
Acerola Macadâmia
Abacate Mamona
Abóbora Mandioca
Amora Manga
Algodão Maracujá
Berinjela Melancia
Café Melão
Caju Morango
Cana de açúcar Pepino
Canola Pêssego
Carambola
Pimenta/Pimentã
o
Castanha do Brasil Pinhão-manso
Cebola Pitanga
Cenoura Quiabo
Citrus Romã
Feijão Soja
Girassol Tomate
Gliricídia Trigo
Goiaba Urucum
Levantamento de abelhas associadas
aos ambientes agrícolas no Brasil:
- 40 culturas de importância econômica
no Brasil;
- Das 40, sete culturas fizeram parte do
Projeto “Rede de Polinizadores do
Brasil”
* maçã, canola, cajú, algodão, melão, tomate
e castanha do Brasil
Total em
7
culturas*
Total em
40
culturas
Número de
espécies de
abelhas
associadas
às áreas de
cultivo
307 387
“Colony Collapse Disorder” (CCD)
Perdas de colônias
de Apis mellifera nos EUA
- Primeiros registros - inverno de 2006-
2007: 30% de perda ou cerca de 750
mil colmeias; desses 15% devido a
CCD
- Esses registros são feitos anualmente
desde 2007;
- 2014: perdas em torno de 43% de
colônias de Apis mellifera
https://beeinformed.org/results/colony-loss-2014-2015-preliminary-results/
• Inverno de 2014/2015:
dados de 6.128 apicultores.
Total de 398.247 colonias;
• Esses dados representam
14.5% dos 2,74 milhões de
colônias de Apis mellifera
estimadas para EUA.
Perdas de colônias de Apis mellifera na Europa
• Avaliações oficiais de perdas de colônias são mais recentes do que nos EUA ;
• Década de 70: introdução do ácaro Varroa, as perdas de colônias passaram
a ser elevadas;
• Entre 2006-2008: sofreu perdas de colônias, embora não se tenha constatado
sintomas semelhantes àqueles associados à CCD;
• Varroa ou a exposição a agrotóxicos: causadores das perdas de colônias;
• Início de 2000: perdas de colônias na França e uso de neonicotinoide na
cultura do girassol;
• Neonicotinoides em canola e perdas de colônias no Reino Unido investigados
entre 2000 – 2010: encontrada relação significativa entre o uso de
imidacloprido e perdas de colônias (Budge et al., 2015);
2013-2014: União Européia suspendeu o uso dos neonicotinóides e fipronil
para reavaliação, com decisão definitiva marcada para o fim de 2015 (??).
“Colony Collapse Disorder” (CCD)
Sintomas:
- Rápida perda de abelhas operárias;
- Enfraquecimento ou morte da colônia com excesso de crias
quando comparado ao número de abelhas adultas;
- Ausência de crias e abelhas adultas mortas dentro ou fora da
colmeia;
- Ausência de invasão imediata da
colmeia por pragas (p. ex. traças)
Síndrome
(vanEngelsdorp et al., 2009).
Foto: Jeffery Pettis
- Patógenos
- Manejo inadequado
- Agrotóxicos
- Má nutrição
- Combinação desses
fatores
Múltiplas Causas:
Existem casos comprovados de
CCD no Brasil?
• Muitos fatores
Patógenos
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Nutrição
Agrotóxicos
Interações entre diversos
produtos
Enfraquecimento x CCD x Mortalidade
Estado nutricional e manejo
das colônias
- Baixa diversidade de fontes
de alimento;
- Deficiência de amino ácidos
essenciais;
- Carência de carboidratos;
Supressão do sistema
imune
Estado nutricional e
manejo das colônias
- Monitoramento e troca das rainhas;
- Suplementação alimentar;
- Local adequado;
- Suprimento de água;
- Controle de pragas e doenças;
- Transporte adequado.
Patógenos, parasitas e predadores
https://www.google.com.br/url?sa=i&rct=j&q=&esrc=s&source=images&cd=&ved=0ahUKEwils_S1xd_QAhXIiJAKHXLVBx0QjB0IBg&url
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Resultados laboratoriais
12 meses após o
lançamento oficial
Incluindo fase piloto
Amostras analisadas % Amostras analisadas %
Negativo para defensivo
agrícola
3 23,1% 7 29,2%
Positivo para defensivo
agrícola
10 76,9% 17 70,8%
Total 13 100,0% 24 100,0%
Base da amostra: 13 visitas em campo com coleta de abelhas.
Positivo para
defensivos agrícolas
12 meses após o
lançamento oficial
Incluindo fase piloto
Grupos químicos Resultados positivos % Resultados positivos %
Neonicotinóides 3 30,0% 5 29,4%
Pirazol + Triazol 0 0,0% 1 5,9%
Pirazol 7 70,0% 11 64,7%
Total 10 100,0% 17 100,0%
Base da amostra: 10 visitas em campo com coleta de amostras com resultado positivo para defensivo agrícola no 1º
ano de lançamento. 17 visitas em campo com coleta de amostras com resultado positivo para defensivo agrícola,
incluindo a fase piloto;
Em 81,1% dos casos, a mortalidade
atingiu entre 70 e 99% de todo o apiário,
atingindo 1.622 colmeias.
Dados de DL50 encontrados para abelhas nativas brasileiras
em comparação com Apis mellifera specie, considerada
abelha padrão
Espécie Ingrediente
ativo
DL50/
abelha
Apis
mellifera
Sensibilidade Referência
Melipona
quadrifasciata
Abamectina 0,015 ng 0,011 Menor
Del Sarto, 2009Metamidofós 0,066 ng 3,68 Maior
Deltametrina 0,082 ng 0,85 Maior
Espinosade 0,004 ng 0,14 Maior
Melipona scutellaris Fipronil 0,41 ng 6,0 Maior Lourenço et al,
2012
Imidacloprido 1,29 ng 49-102 ng Maior Costa et al,
2015
Scaptotrigona
tubiba
Malation 0,04 mg 0,18 mg Maior Moraes et al,
2000Triclorfon 0,08 mg 0,08 mg Igual
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Scaptotrigona
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Fipronil 0,54 ng 6 ng Maior Jacob et al,
2012
Imidacloprido 25,21 ng 49-102 ng Maior Soares et al,
2015
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Considerações finais
• Mortalidades em massa registradas no Brasil não estavam associadas a
patógenos ou a parasitas;
• Somente dois casos com características semelhantes às descritas para CCD
foram registrados, porém sem causas definidas;
• Mortalidades em massa podem estar associadas ao uso de agrotóxicos;
• enfraquecimentos `podem estar relacionados às doses subletais de agrotóxicos,
mas principalmente às alterações da paisagem;
• Implementação de programas oficiais de levantamento sistemático dos apiários/
meliponários e da sanidade apícola;
• Pesquisas sobre possíveis impactos da fragmentação de habitats e das práticas
agrícolas sobre as comunidades de abelhas;
• Pesquisas com foco nas lacunas de conhecimento (biologia, comportamento
das mais diversas espécies brasileiras)
OBRIGADA!!!!!
- Roberta C. F. Nocelli – Un. Federal de São Carlos
roberta@cca.ufscar.br; Tel. (19) 35432595
- Carmen Sílvia Soares Pires - Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia,
carmen.pires@embrapa.br, Tel. (61) 3448 4682

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  • 1. Enfraquecimento e perda de colônias de abelhas no Brasil: há casos de CCD? Carmen Silvia Soares Pires, Fábia de Mello Pereira, Maria Tereza do Rêgo Lopes, Roberta Cornélio Ferreira Nocelli, Osmar Malaspina, Jeffery Stuart Pettis e Érica Weinstein Teixeira. PAB Vol 51, nº5, maio de 2016
  • 2. Existem casos comprovados de CCD no Brasil? Como respondemos essa pergunta: - Breve histórico da CCD nos EUA e Europa - Revisão das publicações que tratam dos principais causas da CCD - O que tem sido feito no Brasil - E o que precisamos fazer para lidar com o problema
  • 3.  Vespas coletoras de pólen.  No mundo: 20 a 30 mil espécies  No Brasil: ± 3 mil spp  Cerrado: 2 mil spp ou mais (1.000 só no DF). • faunas locais com cerca de 200 spp em áreas de 1- 2ha. (Fonte: F. A. da Silveira/ UFMG) Quem são as abelhas?
  • 4. Não produz mel Produz mel Quem são as abelhas? 85% das espécies são solitárias.  Maioria constrói ninhos no solo.  Maioria é sazonal. • No Brasil, estação seca  chuvosa.  Principais visitantes florais na natureza • Especialistas  Generalistas.
  • 5. Abelhas Apis mellifera - Valor Econômico
  • 6. Não produz mel Produz mel Quem são as abelhas? Para que servem?
  • 7. Não produz mel Produz mel Quem são as abelhas? Polinização
  • 8. A. mellifera M. cnecomala P. lineata T. spinipes Abelhas Importância nas comunidades bióticas  Manutenção do ciclo reprodutivo das plantas. • No cerrado: 30% das plantas polinizadas exclusivamente por abelhas; 45% beneficiam-se da ação das abelhas.  Aumento da produção de frutos e sementes que alimentam outros animais.
  • 9. Foto: Cristiano Menezes Jataí (Tetragonisca angustula) em flor de cenoura Abelhas - Importância para agricultura  Aumento da produção agrícola: 70% plantas cultivadas, utilizadas diretamente para o consumo humano, dependem em certo grau da polinização realizada pelas abelhas (Klein et al. 2007).
  • 10. Polinização de tomate com a abelha sem ferrão Mandaçaia (Melipona qaudrifasciata) Fotos: Cristiano Menezes) • Brasil: aprox. 60% (85 espécies) de 141 spp de plantas cultivadas para uso na alimentação humana, produção animal, de biodiesel e fibras, dependem em certo grau da polinização animal (Giannini et al., 2015a). • Produção agrícola de 2012: estimou-se o valor econômico da polinização para 44 culturas com ganhos variados com a polinização animal, em aprox. 30% da produção total de 45 bilhões de dólares (Giannini et al., 2015a). Abelhas - Valor Econômico
  • 11. Polinização de tomate com a abelha sem ferrão Mandaçaia (Melipona quadrifasciata) Fotos: Cristiano Menezes
  • 12. Polinização de morango com a abelha sem ferrão Jataí (Tetragonisca angustula) Fotos: Cristiano Menezes
  • 13. Polinização de café com a abelha sem ferrão Mandaguari (Scaptotrigona depilis) Fotos: Cristiano Menezes
  • 14. Polinização de açaí com a abelha sem ferrão Uruçu Amarela (Melipona flavolineata) Fotos: Cristiano Menezes
  • 15. Polinização de urucum com a abelha sem ferrão Uruçu Amarela (Melipona flavolineata) Fotos: Cristiano Menezes
  • 17. Culturas Açaí Maça Acerola Macadâmia Abacate Mamona Abóbora Mandioca Amora Manga Algodão Maracujá Berinjela Melancia Café Melão Caju Morango Cana de açúcar Pepino Canola Pêssego Carambola Pimenta/Pimentã o Castanha do Brasil Pinhão-manso Cebola Pitanga Cenoura Quiabo Citrus Romã Feijão Soja Girassol Tomate Gliricídia Trigo Goiaba Urucum Levantamento de abelhas associadas aos ambientes agrícolas no Brasil: - 40 culturas de importância econômica no Brasil; - Das 40, sete culturas fizeram parte do Projeto “Rede de Polinizadores do Brasil” * maçã, canola, cajú, algodão, melão, tomate e castanha do Brasil Total em 7 culturas* Total em 40 culturas Número de espécies de abelhas associadas às áreas de cultivo 307 387
  • 18. “Colony Collapse Disorder” (CCD) Perdas de colônias de Apis mellifera nos EUA - Primeiros registros - inverno de 2006- 2007: 30% de perda ou cerca de 750 mil colmeias; desses 15% devido a CCD - Esses registros são feitos anualmente desde 2007; - 2014: perdas em torno de 43% de colônias de Apis mellifera
  • 19. https://beeinformed.org/results/colony-loss-2014-2015-preliminary-results/ • Inverno de 2014/2015: dados de 6.128 apicultores. Total de 398.247 colonias; • Esses dados representam 14.5% dos 2,74 milhões de colônias de Apis mellifera estimadas para EUA.
  • 20. Perdas de colônias de Apis mellifera na Europa • Avaliações oficiais de perdas de colônias são mais recentes do que nos EUA ; • Década de 70: introdução do ácaro Varroa, as perdas de colônias passaram a ser elevadas; • Entre 2006-2008: sofreu perdas de colônias, embora não se tenha constatado sintomas semelhantes àqueles associados à CCD; • Varroa ou a exposição a agrotóxicos: causadores das perdas de colônias; • Início de 2000: perdas de colônias na França e uso de neonicotinoide na cultura do girassol; • Neonicotinoides em canola e perdas de colônias no Reino Unido investigados entre 2000 – 2010: encontrada relação significativa entre o uso de imidacloprido e perdas de colônias (Budge et al., 2015); 2013-2014: União Européia suspendeu o uso dos neonicotinóides e fipronil para reavaliação, com decisão definitiva marcada para o fim de 2015 (??).
  • 21. “Colony Collapse Disorder” (CCD) Sintomas: - Rápida perda de abelhas operárias; - Enfraquecimento ou morte da colônia com excesso de crias quando comparado ao número de abelhas adultas; - Ausência de crias e abelhas adultas mortas dentro ou fora da colmeia; - Ausência de invasão imediata da colmeia por pragas (p. ex. traças) Síndrome (vanEngelsdorp et al., 2009). Foto: Jeffery Pettis
  • 22. - Patógenos - Manejo inadequado - Agrotóxicos - Má nutrição - Combinação desses fatores Múltiplas Causas:
  • 23. Existem casos comprovados de CCD no Brasil?
  • 24. • Muitos fatores Patógenos Estresse ambiental Nutrição Agrotóxicos Interações entre diversos produtos Enfraquecimento x CCD x Mortalidade
  • 25.
  • 26. Estado nutricional e manejo das colônias - Baixa diversidade de fontes de alimento; - Deficiência de amino ácidos essenciais; - Carência de carboidratos; Supressão do sistema imune
  • 27. Estado nutricional e manejo das colônias - Monitoramento e troca das rainhas; - Suplementação alimentar; - Local adequado; - Suprimento de água; - Controle de pragas e doenças; - Transporte adequado.
  • 28. Patógenos, parasitas e predadores https://www.google.com.br/url?sa=i&rct=j&q=&esrc=s&source=images&cd=&ved=0ahUKEwils_S1xd_QAhXIiJAKHXLVBx0QjB0IBg&url =https%3A%2F%2Ftdaynard.com%2F2015%2F01%2F02%2Fwhat-killed-ontario-bees-last-winter-2%2F&psig=AFQjCNFip- 5Z_4tDu7yzyyPljH-xcX4hfg&ust=1481112836221465
  • 29. O uso de agrotóxicos na agricultura Doses letais - mortalidade
  • 30. Mapeamento participativo - Estado de São Paulo http://projetocolmeiaviva.org.br Presença de resíduos nas amostras Resultados laboratoriais 12 meses após o lançamento oficial Incluindo fase piloto Amostras analisadas % Amostras analisadas % Negativo para defensivo agrícola 3 23,1% 7 29,2% Positivo para defensivo agrícola 10 76,9% 17 70,8% Total 13 100,0% 24 100,0% Base da amostra: 13 visitas em campo com coleta de abelhas.
  • 31. Positivo para defensivos agrícolas 12 meses após o lançamento oficial Incluindo fase piloto Grupos químicos Resultados positivos % Resultados positivos % Neonicotinóides 3 30,0% 5 29,4% Pirazol + Triazol 0 0,0% 1 5,9% Pirazol 7 70,0% 11 64,7% Total 10 100,0% 17 100,0% Base da amostra: 10 visitas em campo com coleta de amostras com resultado positivo para defensivo agrícola no 1º ano de lançamento. 17 visitas em campo com coleta de amostras com resultado positivo para defensivo agrícola, incluindo a fase piloto; Em 81,1% dos casos, a mortalidade atingiu entre 70 e 99% de todo o apiário, atingindo 1.622 colmeias.
  • 32. Dados de DL50 encontrados para abelhas nativas brasileiras em comparação com Apis mellifera specie, considerada abelha padrão Espécie Ingrediente ativo DL50/ abelha Apis mellifera Sensibilidade Referência Melipona quadrifasciata Abamectina 0,015 ng 0,011 Menor Del Sarto, 2009Metamidofós 0,066 ng 3,68 Maior Deltametrina 0,082 ng 0,85 Maior Espinosade 0,004 ng 0,14 Maior Melipona scutellaris Fipronil 0,41 ng 6,0 Maior Lourenço et al, 2012 Imidacloprido 1,29 ng 49-102 ng Maior Costa et al, 2015 Scaptotrigona tubiba Malation 0,04 mg 0,18 mg Maior Moraes et al, 2000Triclorfon 0,08 mg 0,08 mg Igual Deltametrina 0,73 ng 0,85 Maior Scaptotrigona postica Fipronil 0,54 ng 6 ng Maior Jacob et al, 2012 Imidacloprido 25,21 ng 49-102 ng Maior Soares et al, 2015
  • 34. Considerações finais • Mortalidades em massa registradas no Brasil não estavam associadas a patógenos ou a parasitas; • Somente dois casos com características semelhantes às descritas para CCD foram registrados, porém sem causas definidas; • Mortalidades em massa podem estar associadas ao uso de agrotóxicos; • enfraquecimentos `podem estar relacionados às doses subletais de agrotóxicos, mas principalmente às alterações da paisagem; • Implementação de programas oficiais de levantamento sistemático dos apiários/ meliponários e da sanidade apícola; • Pesquisas sobre possíveis impactos da fragmentação de habitats e das práticas agrícolas sobre as comunidades de abelhas; • Pesquisas com foco nas lacunas de conhecimento (biologia, comportamento das mais diversas espécies brasileiras)
  • 35. OBRIGADA!!!!! - Roberta C. F. Nocelli – Un. Federal de São Carlos roberta@cca.ufscar.br; Tel. (19) 35432595 - Carmen Sílvia Soares Pires - Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia, carmen.pires@embrapa.br, Tel. (61) 3448 4682