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  1. Rev.MVZ Córdoba 13(3):1486-1494, 2008 ORIGINALFRECUENCIA DE HEMOPARÁSITOS EN BOVINOS DEL BAJO CAUCA Y ALTO SAN JORGE, 2000-2005 FREQUENCY OF HEMOPARASITES OF BOVINES FROM CAUCA AND SAN JORGE RIVERS, 2000-2005 Mariana Herrera, 1 Microb, Ángela Soto, 1 Microb, Viviana Urrego, 1 Microb, Gloria Rivera, 2 Bact, Mario Zapata, 1,3 M.Sc, Leonardo Rios* 1,3, Ph.D.1 Universidad de Antioquia, Escuela de Microbiología, Medellín, Colombia. 2 LaboratorioVeterinario Lavebac (ASOGAUCA), Caucasia, Colombia. 3 Universidad de Antioquia, Escuelade Microbiología, Grupo de Investigación en Microbiología Veterinaria, Medellín, Colombia.*Correspondencia: mleonardo@udea.edu.co Recibido: Mayo 28 de 2008; Aceptado: Noviembre 20 de 2008RESUMENObjetivo. Determinar la frecuencia de hemoparásitos en los bovinos evaluados por microscopíadirecta. Materiales y métodos. Se aplicó un modelo epidemiológico cuyo diseño deinvestigación fue transeccional de tipo descriptivo retrospectivo transversal. Se analizó latotalidad de los datos de los últimos 5 años, proporcionados por el laboratorio Lavebac quepresta su servicio a las regiones del Bajo Cauca Antioqueño y Córdoba. Se realizó un análisisde tendencias por el tipo de parásito, sistema de explotación, procedencia y época climática;seguido de un análisis comparativo de asociación utilizando la razón de disparidad (RD) y elX2, mediante el programa EPI-INFO versión 3.3. Resultados. Se encontró una frecuenciahemoparasitaria del 22.5%, y de estos el 59.3% correspondió a Anaplasma sp, el 3.1% aBabesia sp y para Trypanosoma sp 30.9%. La región con mayor frecuencia hemoparasitariafue Bajo Cauca (14%); los diagnósticos positivos fueron realizados con mayor frecuencia enépoca seca (14.9%), en la que se detectó mayor proporción de infección por Anaplasma sp.Conclusiones. Los resultados dan una aproximación a la frecuencia y distribución deTrypanosoma sp, Babesia sp y Anaplasma sp en dos zonas ganaderas de Colombia, endonde durante la época seca se encontró un mayor porcentaje de infección, y de losagentes hemoparasitarios Anaplasma sp es el más frecuente.Palabras clave: Epidemiología, Babesia, Anaplasma, Trypanosoma, Colombia. 1486
  2. Herrera - Frecuencia de hemaparásitos en bovinos 1487ABSTRACTObjective. To determine the frequency of hemoparasites in bovines evaluated by directmicroscopy. Materials and methods. A descriptive retrospective cross study was carriedout. All the data of the last 5 years from the Lavebac laboratory was analyzed. Thislaboratory offers its services in the Cauca-Medio Antioqueño and the Department of Cordoba.A frequency analysis was conducted, taking into consideration the type of parasite, thetype of cattle operation, origin and season. Comparative analyses using odds ratios wereconducted using EPIINFO, version 3.3. Results. The frequency of hemoparasitism was 22.5%.Of these 59.3% of parasites were Anaplasma sp, 3.1% were Babesia sp and 30.9% wereTrypanosoma sp. The positive diagnostics occurred more frequently in the dry season(14.9%) in which a higher frequency of infection by Anaplasma sp. was detected.Conclusions. These results allow an approximation to the frequency and distribution ofTrypanosoma sp, Babesia sp and Anaplasma sp in two cattle raising regions of Colombia. Ahigher percentage of hemoparasite infection was found during the dry season, and Anaplasmasp was the most frequent of parasite.Key words: Epidemiology, Babesia, Anaplasma, Trypanosoma, Colombia.INTRODUCCIÓNLa industria ganadera vacuna es una de las aumento del nivel de infección poractividades más importantes en Colombia; hemoparásitos, generando así problemasde hecho la ganadería de leche y carne sanitarios y de manejo. Las hemoparasitosisrepresenta más de tres veces el valor de la son enfermedades endémicas, por debajo deproducción cafetera. Según Fedegan, la los 1.000 m.s.n.m. en climas muy cálidos yganadería colombiana alcanza una población tierras bajas, afectando a equinos, caprinos,de 24.8 millones de cabezas bovinas y es la ovinos y bovinos (4,5).tercera mas importante en Latinoamérica,después de Brasil (172 millones) y Argentina Los hemoparásitos de mayor importancia en(57 millones) (1,2). los bovinos son: Trypanosoma sp., Anaplasma sp y Babesia sp, siendo éstosLa ganadería bovina costeña la componen dos últimos los causantes de la enfermedad8’000.000 de cabezas, equivalente al 32% conocida como “fiebre de garrapatas”. Todosdel hato ganadero nacional, destacándose estos agentes se caracterizan por produciren la región el departamento de Córdoba, como sintomatología general: fiebre,donde los municipios con mayor población enflaquecimiento, anemia, baja producciónbovina son: Montería, Sahagún, Planeta Rica, de carne y leche y abortos (1,4,6,7).Buenavista, Montelíbano, Tierralta y Lorica,que en conjunto suman más de 1’200.000 Estudios realizados en Colombia por Garcíacabezas, que representan el 55% del hato et al (9), Tropberger (17) y Nowak (8)ganadero departamental. El Departamento dan cuenta de una prevalencia del 46.2%de Antioquia cuenta con una población de de Trypanosoma sp, 74% de B. bovis y2’644.876 cabezas de ganado bovino, 80.5% de A. marginale, respectivamente,repartidos en 57.365 predios de los cuales en zonas ganaderas del departamento deel 13% se encuentran localizados en el Bajo Córdoba. Lo anterior demuestra que existeCauca (1,3). una alta prevalencia de estas hemoparasitosis bovinas en la zona,A pesar de ser uno de los sectores reflejando así la necesidad de centros deeconómicos más importantes en Colombia, diagnóstico parasitológico que ayuden auno de los principales problemas por los cuales aumentar la rigurosidad en el cuidado yatraviesa la ganadería colombiana es el manejo a tiempo de las infecciones
  3. REVISTA MVZ CÓRDOBA • Volumen 13 (3), Septiembre - Diciembre 20081488vacunas, con diagnósticos certeros sobre Cauca y Alto San Jorge, por ello el objetivoel agente causal de la infección (8,9). de este trabajo fue determinar la frecuencia de infección por hemoparásitosEn las zonas del Alto San Jorge y Bajo Cauca, en los bovinos diagnosticados en elunas de las principales regiones ganaderas Laboratorio Lavebac, ASOGAUCA a partirde Colombia, las infecciones por de la revisión de los libros de registro delhemoparásitos en bovinos contribuyen a periodo 2000-2005.pérdidas en ganadería que superan los5.081’544.041 millones de pesos anuales(inclusive superiores a las producidas por la MATERIALES Y MÉTODOSfiebre aftosa), no solamente por las muertesque ocasionan sino por el deterioro de las Tipo de estudio. Se aplicó un modelocondiciones físicas de los animales que las epidemiológico cuyo diseño de investigaciónpadecen, lo que disminuye la tasa de fue transeccional de tipo descriptivoproducción de carne y leche y aumenta los retrospectivo transversal (10) en el cual secostos de producción, ya sea para controlar llevó a cabo un muestreo no probabilísticouna alta carga parasitaria o para el por conveniencia a partir de los registros detratamiento de animales enfermos (4,5). diagnóstico para hemoparásitos del Laboratorio.En el área urbana del municipio de Caucasiaubicado en la zona del Bajo Cauca Población de estudio. Se seleccionaronAntioqueño, se encuentra el Laboratorio 2171 registros de bovinos provenientes deClínico Veterinario Lavebac, vinculado a la las zonas del Bajo Cauca y Alto San JorgeAsociación de Ganaderos y Agricultores del Colombiano, diagnosticados paraBajo Cauca y Alto San Jorge (ASOGAUCA). hemoparásitos en el Laboratorio LavebacLos animales que son diagnosticados para durante el periodo 2000 – 2005.hemoparásitos en este laboratorio, provienende hatos localizados en los municipios de Métodos de diagnóstico. Los diagnósticosCaucasia, El Bagre, Nechí, Tarazá, Cáceres, para hemoparásitos fueron realizados en elZaragoza, La Apartada, Buenavista, laboratorio Labevac por medio de extendidosMontelíbano, Puerto Libertador; además, el de sangre periférica coloreados con la técnicaLaboratorio Lavebac presta sus servicios a de Giemsa para Babesia sp, Anaplasma sp ymunicipios aledaños como: Montería, Planeta Trypanosoma sp, y para este último laRica, Ayapel, San Jacinto, entre otros (4). técnica de Woo.La Organización Panamericana de la Salud Recolección de información. La(OPS), en su informe del año 2003 para información se recolectó con una encuestaColombia, no incluyó la anaplasmosis, aplicada a los libros de registro que conteníantripanosomiasis y babesiosis como información sobre el diagnósticoenfermedades de reporte obligatorio, en lo hemoparasitario. Además de estos datos seque se refiere a la salud veterinaria. Esta tuvieron en cuenta aspectos importantessituación conlleva a que no haya un control como el municipio de procedencia de losepidemiológico de las enfermedades en las animales, el sistema de explotación que sezonas ganaderas. Sumado a esto, las determinó a partir de la raza del animal; Tipoinvestigaciones que dan cuenta de la leche (Holstein, Ayrchire, Pardo suizo,prevalencia de estas hemoparasitosis son Gyrolando, BON), Tipo carne (Cebú, Brahman,muy antiguas, entre las cuales la más Criollo, Retinta, Angus, Beefmaster yreciente corresponde al Informe Técnico Brangus) ó doble propósito (Gyr, F1, Simental,realizado por el Proyecto Colombo - Alemán los cruces: Pardo suizo x Cebu, Holstein xen el año 1992 (7,8). Cebú, Cebú x Simbra, F1 x Criollo, Holstein x Brahman, Angus x Holstein, Pardo suizo xActualmente no se conocen suficientes Brahman). (11)datos sobre la prevalencia de cada uno deestos hemoparásitos en bovinos del Bajo Otra variable importante para el estudio fue
  4. Herrera - Frecuencia de hemaparásitos en bovinos 1489la época climática en la cual se realizó el 70% 61%diagnóstico del animal, que fue definida según 60%los parámetros del IMAT para la región deCórdoba y riveras del Bajo Cauca de acuerdo 50%con el mes del diagnóstico. La temporada 40%lluviosa comprende los meses de mayo a 33,30%octubre, y la temporada seca se extiende 30%desde noviembre hasta abril. (12) 20%Aspectos éticos. La información extraída 10% 4,90% 5,30%de los libros de registro fue procesada con 0%autorización del laboratorio y se mantuvo Anaplasma Babesia Trypanosoma Mixtoen reserva la información sobre las fincasde las cuales provenian los animales Figura 1. Distribución porcentual global de laseleccionados en el estudio. infección por hemoparásitos en los bovinos diagnosticados en el laboratorio Labevac ASOGAUCAAnálisis de resultados. Se utilizó periodo 2000 – 2005.inicialmente un análisis univariado deproporciones, después un análisis de explotación lechera y de 19.7% (78/395) entendencias; para la evaluación inicial de la bovinos de doble propósito; la infección porasociación se realizó una prueba de Trypanosoma sp. en bovinos clasificados enindependencia mediante la X2, seguido se estos tres sistemas de producciónrealizó un análisis de asociación utilizando la respectivamente fue de 9.6% (125/1302),razón de disparidad (RD) con sus respectivos 0.9% (1/116) y 7,3% (29/395). La infecciónintervalos de confianza del 95%. Todos los por Babesia sp. en los bovinos de estos tresdatos fueron analizados mediante el sistemas de explotación fue menor al 3%programa EPI-INFO (CDC, Atlanta, GA, USA, (Figura 2). La diferencia entre proporcionesversión 3.3 2004). de infección entre animales dedicados a la producción de carne y leche es estadísticamente significativa (p<0,05), alRESULTADOS igual que entre proporciones de infección entre animales dedicados a la producciónEntre los años 2000 al 2005 se diagnosticaron de leche y de doble propósito.2171 bovinos para hemoparásitos en elLaboratorio Lavebac, de los cuales el 23.5% La evaluación de infección por(511/2171) fueron positivos y el 76.5% caracterización genética, identificó una(1660/2171) fueron negativos. mayor proporción de Anaplasma marginale y Babesia sp. en animales mestizos, con unEl hemoparásito diagnosticado con mayorfrecuencia fue Anaplasma sp, con un 61,8%(316/511), seguido de Trypanosoma sp con33.3% (170/511), la infección por Babesiasp. fue de solo un 4.9% (25/511); en unporcentaje similar se observaron infeccionesmixtas por Anaplasma y Babesia,Trypanosoma y Anaplasma, y Trypanosomay Babesia (Figura 1).La evaluación de la infección por sistema deexplotación encontró Anaplasma marginalecomo el hemoparásito más frecuente, Figura 2. Distribución porcentual de la infecciónpresentando un porcentaje de infección de por hemoparásitos, por sistema de14.1% (184/1302) en bovinos de explotación explotación en bovinos diagnosticados en el laboratorio Labevac ASOGAUCAde carne, 16.4% (19/116) en bovinos de periodo 2000–2005.
  5. 1490 REVISTA MVZ CÓRDOBA • Volumen 13 (3), Septiembre - Diciembre 200823.8% (94/395) y 2.5% (10/395),respectivamente; mientras que la infecciónpor Trypanosoma sp. presentó unaproporción de 9.0% (127/1409) en animales deraza pura, valor mayor que el encontrado enanimales mestizos 7.8% (31/395) (Figura 3). Ladiferencia entre proporciones de infecciónentre animales de raza pura y animalesmestizos fue estadísticamentesignificativa (p=0.01). Figura 4. Tendencia de la distribución porcentual de la infección por hemoparásitos, en los bovinos evaluados en el laboratorio Lavebac ASOGAUCA por el periodo de 5 años entre el año 2000 y 2005. encontradas en la época de lluvia: Anaplasma marginale 12.4% (105/847), Babesia sp. 0,6% (6/847) y Trypanosoma sp. 6,6% (56/ 847) (Figura 5).Figura 3. Distribución porcentual de la infección por hemoparásitos, por caracterización genética, en los bovinos diagnosticados en el laboratorio Labevac ASOGAUCA periodo 2000 – 2005.La tendencia de proporción de casosdiagnosticados mostró en la infección porAnaplasma sp., aumento entre los años 2000a 2002, después disminuyó, contrario a loque sucede con la tendencia en los casos Figura 5. Distribución porcentual de ladiagnosticados con infección por infección por hemoparásitos, porTripanosoma sp., que en este mismo periodo época climática, en los bovinosde tiempo mostró una tendencia a la diagnosticados en el laboratoriodisminución. La tendencia de proporción de Labevac ASOGAUCA periodo 2000 – 2005.diagnóstico por infección de Babesia sp. entérminos relativos fue estable en los cinco No existieron diferencias estadísticamenteaños evaluados (Figura 4). significativas entre las proporciones de infección por hemoparásitos entre ambasLa infección por hemoparásitos analizada, épocas climáticas; sin embargo, el análisiscategorizando por la época climática según de Momios identificó una Razón de Momiosla cual fue realizado el diagnóstico de los o Razón de Disparidad (RD) mayor de uno,bovinos, evidenció que en la época seca se lo que significa una probabilidad de riesgopresentó una proporción de infección por de infección por hemoparásitos para losAnaplasma marginale de 15.9% (211/1324), bovinos en la época climática, de maneraBabesia sp., de 0.8% (10/1324) y mucho más fuerte en la infección porTrypanosoma sp. de 8.6% (114/1324); estas Anaplasma marginale (p=0.01) yproporciones son mayores que las Trypanosoma sp. (p=0.05) (Tabla 1).
  6. Herrera - Frecuencia de hemaparásitos en bovinos 1491La infección por hemoparásitos analizada, de la zona de Alto san Jorge; en este mismocategorizando por la zona geográfica sentido, un dato contrastante fue encontradodonde estaba ubicado el hato ganadero, en la infección por Trypanosoma sp., para elevidenció que en la zona del Bajo Cauca cual la procedencia del Bajo cauca se comportóse presentó una proporción de infección como un factor de protección para los bovinospor Anaplasma marginale de 30.7% (402/ (RD= 0.7 y p = 0.061) (Tabla 1).1308), Babesia sp. de 1.1% (15/1308) yTrypanosoma sp. de 7.3% (95/1308), lasproporciones de infección encontradas en DISCUSIÓNla zona del Alto San Jorge fueron:Anaplasma marginale 12.7% (61/480), La frecuencia de infección por AnaplasmaBabesia sp. 1.7% (8/480) y Trypanosoma sp detectada en el Laboratorio Lavebac fuesp. 9.6% (46/480) (Figura 6) de 64.6%. Esta cifra concuerda con diferentes estudios realizados en el departamento de Córdoba que señalan a A. marginale como el hemoparásito más frecuente en ésta zona y quizás el que más pérdidas económicas ocasiona (4). Es importante mencionar la frecuencia encontrada para Trypanosoma sp que fue del 34.8%, siendo cercana a la reportada por García et al (9), quienes reportaron una frecuencia del 46.2% para el departamento de Córdoba en el año 1992.Figura 6. Distribución porcentual de la infección En estudios realizados en el municipio de por hemoparásitos, por zona Villavicencio, departamento de Santander y geográfica de procedencia, en los Sur del departamento de Cesar, se reportó bovinos diagnosticados en el la frecuencia de Babesia sp entre el 61% y laboratorio Labevac ASOGAUCA 71 % (13-15), muy alejada de la frecuencia periodo 2000 – 2005. encontrada en el presente estudio que fue del 5.1%. Lo anterior podría explicarse porLas diferencias entre las proporciones de la efectividad de los baños garrapaticidasinfección en bovinos procedentes de estas realizados periódicamente a los bovinos, losdos zonas geográficas son estadísticamente cuales disminuyen la población de garrapatassignificativas (p=0.003). El análisis de Momios vectores y por tanto la posibilidad depara la infección con Anaplasma sp. infección, en el caso de Babesia sp. Enidentificó una Razón de Momios o Razón de contraste, la infección por los parásitosDisparidad (RD) con un valor mayor de uno Anaplasma marginale y Trypanosoma sp no(RD=2.4 y p<0.05), lo que significa una se vio disminuida, pues la garrapata no es elprobabilidad de riesgo de infección por este único vector para la transmisión dehemoparásito para los bovinos procedentes Anaplasma marginale; teniendo presente queTabla 1. Probabilidad del riesgo de infección por hemoparásitos de acuerdo con la zona geográfica de procedencia y época climática.
  7. REVISTA MVZ CÓRDOBA • Volumen 13 (3), Septiembre - Diciembre 20081492para Trypanosoma sp y Anaplasma sp los que existe entre época climática e infeccionesinsectos picadores (principalmente los hemoparasitarias en bovinos.tábanos) están muy ligados a la transmisiónmecánica de la enfermedad. En este sentido De acuerdo con la literatura, la raza es unse ha propuesto profundizar más la relación factor importante en la infección conBabesia sp - Anaplasma marginale y su hemoparásitos; los bovinos dedicados a lafrecuencia en la zona, dependiendo de la explotación de leche y sus cruces son máspresencia y número de vectores (4). susceptibles que las razas tipo carne, debido a una mayor susceptibilidad de animales conIgualmente, las infecciones iatrogénicas son genes lecheros a las garrapatas vectores yde gran importancia para la transmisión de al parásito. Al analizar la prevalencia de B.la anaplasmosis; se han observado bovis en el Departamento de Córdoba, enelevaciones en las incidencias de relación con la raza, se encontró en losanaplasmosis (16), después de las campañas bovinos Bos taurus una tasa de infecciónde vacunación y se ha comprobado que del 90.74%; en los bovinos mestizos unaAnaplasma marginale se puede transmitir a tasa del 76.47% y para los bovinos Bostravés de agujas sin esterilizar que han sido indicus, una tasa de infección del 71.95%.usadas en varios animales. Para Babesia sp Cabe aclarar que los bovinos incluidos enlas infecciones iatrogénicas no son de las especies Bos taurus no se dedicansignificancia epidemiológica (16). exclusivamente a la explotación lechera, pues aunque la mayoría son explotados para esteCabe resaltar que la mayoría de los estudios fin, otros pocos son dedicados a larealizados en los que se reporta la frecuencia explotación de carne. De igual modo, lasde Babesia sp, fueron realizados por medio especies Bos indicus no son exclusivas de lade técnicas para la detección de anticuerpos ganadería de carne (17).contra el parásito, las cuales son mássensibles respecto a la microscopia directa, En contraste, se halló una mayor frecuencialo que influye en la diferencia de los hemoparasitaria en los animales de sistemaporcentajes reportados y su respectivo de explotación doble propósito, seguida deanálisis; razón por la cual, la frecuencia los animales tipo carne, y por último, losreportada en el presente estudio es menor animales tipo leche.a las prevalencias reportadas por estudiosrealizados mediante técnicas serológicas. Teniendo en cuenta que la economía de estas regiones se basa principalmente en laEl presente estudio mostró mayor infección ganadería de tipo carne, esto influye dehemoparasitaria bovina en la época seca. manera directa en el interés de los ganaderosEsto coincide con los aspectos de consultar a los laboratorios de diagnosticoecoepidemiológicos, donde se ha observado veterinario para detectar a tiempo lasque a pesar de existir condiciones adversas enfermedades que afectan a los animalespara el desarrollo de los vectores, su número de este sistema de explotación.aumenta en ésta época de mínimaprecipitación. Esto debido a la disminución Por lo anterior, se debe tener en cuenta quede la inmunidad de los bovinos que se hace la muestra evaluada en este estudio seevidente como consecuencia de los factores encuentra afectada por el motivo de consultaambientales y nutricionales de ésta época de los ganaderos a los laboratorios dedel año, lo que conlleva a que la infección diagnóstico veterinario.de los bovinos se incremente. García et al(9) mostraron que en la altillanura colombiana Cabe resaltar que el papel de loslas elevaciones más importantes de los títulos microbiólogos en el ámbito veterinario es dede anticuerpos (IFAT) contra Babesia gran importancia ya que de los diagnósticosbigemina y Anaplasma marginale, ocurrieron microbiológicos certeros y oportunos,en la época seca. depende el tratamiento adecuado para los animales según el agente etiológico que loPor lo anterior, se plantea la importancia de afecte, lo que disminuye los costosestudios futuros que enfaticen en la relación generados por el manejo empírico de la
  8. Herrera - Frecuencia de hemaparásitos en bovinos 1493enfermedad. Con un diagnóstico adecuado, Agradecimientosque conlleve a un tratamiento eficaz, seobtendrá como resultado animales sanos que A la Universidad de Antioquia y la Escuelaredundarán en una mejor producción de de Microbiología por su apoyo logístico ycarne y/o leche, lo que repercute en la académico, y al Laboratorio Lavebac por eleconomía de las ganaderías y por tanto en suministro de los registros de los bovinosla economía del país. diagnosticados durante los años 2000-2005. REFERENCIAS1. Viloria J. La Economía Ganadera en el 6. Abuabara Y. Pérdidas económicas Departamento de Córdoba: Ganadería asociadas con ecto y hemoparasitos. y minería como sectores clave. Experiencias en el departamento de D o c u m e n t o s d e Tra b a j o s o b r e Córdoba. Memorias. Seminario de Economía Regional 2004; 51: 123. actualización tecnológica Hemo-ecto [Fecha de acceso 10 de noviembre parásitos y manejo de praderas en las de 2006]. URL disponible en: http:// explotaciones bovinas doble propósito. w w w. b a n r e p . g o v. c o / d o c u m / P d f- CORPOICA 1994; 1-14. econom-region/Documentos/DTSER- 51.pdf 7. Organización Panamericana de la Salud. Salud Veterinaria. Reducción de riesgos,2. Corpoica. Plan de Modernización prevención y control de enfermedades. tecnológica en la ganadería Colombiana. 2003. [Fecha de acceso 12 de abril de Bogotá; 2004. 2006] URL disponible en: http:// www.col.ops-oms.org/prevencion/3. Secretaria de Agricultura y Desarrollo saludveterinaria.asp Rural de Antioquia. Gobernación de Antioquia. Anuario Estadístico 8. Nowak F. Investigaciones Agropecuario 2005. [Fecha de acceso Epidemiológicas en Fincas Ganaderas en 15 de mayo de 2008]. URL disponible el Valle del Sinú Medio (Córdoba, en: http://www.antioquia.gov.co/ Colombia). En: Convenio Colombo organismos/agricultura/ Alemán ICA-GTZ (Colombia). anuario%20en%20cd%202005/ Anaplasmosis y babesiosis bovina en capitulo%202.htm Colombia. Informe técnico N° 12. Santa fe de Bogotá: 1992; 83-1154. Betancourt JA. Epidemiología y control de hemoparásitos de bovinos. En: 9. García O, Vizcaino O, Tenorio P. CORPOICA. Epidemiología, diagnóstico y Estudio Seroepidemiologico de la control de enfermedades parasitarias en tripanosomiasis bovina en el bovinos. Medellín–Colombia: Compendio Departamento de Córdoba-Colombia. Nº 2; 1996: 7-11 Revista ICA 1992; 27(1): 77-845. Vizcaíno O. Anaplasmosis y 10. Hernández Sampieri R, Fernández- babesiosis en bovinos. Avances en Collado C, Baptista P. Metodología de la su diagnóstico, epidemiología y Investigación. 4ta ed. México: Mcgraw control. En: CORPOICA. Hill 2008; 157-231 Epidemiología, diagnóstico y control de enfermedades parasitarias en 11. Echeverri JE. Zootecnia General. bovinos. Medellín–Colombia: Medellín: Editorial Politécnico Compendio Nº 2; 1996:13-23. Colombiano Jaime Isaza Cadavid; 1998.
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