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Ecologia de Populações
A Paisagem demonstra uma organização fragmentado
As populações estão sujeitas aos processos demográficos:
1) Natalidade
2) Imigração
3) Mortalidade
4) Emigração
Aumentam o...
As populações geralmente
demonstram distribuições
heterogêneas devido a variação
de recursos, gradientes físicos,
ou carac...
Migração entre Habitats
As manchas de
habitat e a
migração
ocorrem dentro
do contexto de
uma paisagem
As pesquisas de uso de habitat procuram
identificar os atributos chaves do
habitat aos quais a espécie responde
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A qualidade do habitat varia de forma contínua e a
designação de áreas como habitat e não habitat
pode ser arbitraria. Mas...
A migração geralmente é ignorado pelos
ecólogos, mas pode ser um fator vital na
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As espécies diferem em termos de:
 A susceptibilidade a extinção local e
 A capacidade de colonizar habitats disponíveis...
Migração
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Migração
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A probabilidade do uso da unidade de
amostragem por uma ou mais espécies
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Estrutura de metapopulações
Levins (1969) introduziu o conceito de
metapopulações para descrever a
dinâmica dessa heteroge...
Nas metapopulações, cada
subpopulação não é estável (sujeito a
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A persistência de algumas
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depende da migração de
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O Modelo de Levins
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dp/dt = cp(1-p) – ep
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Para a população inteira (metapopulação), sua
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Fahrig. 2002. Ecological Applications 12: 346-353
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Em equilíbrio, a fração de manchas é constante
mas a combinação é dinâmica
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Como em qualquer modelo existem várias
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que todas as manchas são iguais; pe e ...
Esse é o modelo da colonização interna
porque as taxas de colonização dependem
da condição atual (f) da metapopulação.
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Esse modelo tem como premissa uma relação positiva
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Os modelos de ...
O Modelo de Levins tem premissas simples que podem
não ser realísticas:
 Não lida de mudanças do tamanho das manchas
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1) As manchas devem ser áreas de habitat discreto de qualidade igual
(homogêneas).
2) Nenhuma população solitária é sufici...
Outros modelos:
Espacialmente explícitos: Premissa de que as
populações locais interagem somente com outras
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Ligam as metapopulações a paisagem
lM = a capacidade metapopulacional de uma paisagem
fragmentada ou, o número de manchas ...
Necessidades:
A escala da conectividade estabelecida pela
amplitude de dispersão (grão ambiental) da
espécie.
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Esses modelos combinam dados demográficos com
atributos do habitat para prever se manchas de habitat
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Agora vamos ao campo. O que fazer?
Analise de ocupação
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falsas”
Permite avaliar a
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 Probabilidade de uso de corixôs por garças
◦ Unidade de levantamento – corixô (replicação
temporal)
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Levantar locais múltiplos durante vários tempos
(replicação temporal)
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Variação espacial
◦ Interesse em áreas grandes que não podem ser
levantadas completamente
◦ Precisa amostrar o espaço de f...
Usa uma ‘fotografia’ de ocupação, ou a ocupação estática
Relação a metapopulações
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Levantamentos em dias diferentes
Levantamentos múltiplos na mesma saída
Intervalos temporais pequenos durante o
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Levantamentos visuais de pássaros no Pantanal –
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Exemplos:
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◦ Elementos de estratificação e aleatorização
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Historicamente as estimativas de ocupação são a
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Os levantamentos de ocupação (presença ou ausência)
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abundancia ou densidade
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geram padrões de diversi...
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Abrams, P.A. 2002. Will small population sizes warn us of impending extinctions? American
Naturalist 160:293-30...
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De modelos aos levantamentos de campo

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Teoria e aplicações de amostragens de presença e ausençia para inferência da dinamica populacional

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  1. 1. Ecologia de Populações
  2. 2. A Paisagem demonstra uma organização fragmentado
  3. 3. As populações estão sujeitas aos processos demográficos: 1) Natalidade 2) Imigração 3) Mortalidade 4) Emigração Aumentam o tamanho populacional Diminuem o tamanho populacional O tratamento tradicional de dinâmica enfoca em populações fechadas, ou sem o efeito dos processos de imigração e emigração. Esse tratamento é obviamente contra as evidencias da atuação de populações naturais. Também ignora a importância seletiva da dispersão. Como distinguir emigração de mortalidade e extinção, ou imigração de recolonização?
  4. 4. As populações geralmente demonstram distribuições heterogêneas devido a variação de recursos, gradientes físicos, ou características biológicas Em alguns habitats de uma paisagem: • A colonização recente resulta no aumento do tamanho populacional • Em outros as populações diminuem e podem ser extintas. • Em outros nada acontece Distribuição Heterogênea de Populações Perturbação e heterogeneidade
  5. 5. Migração entre Habitats As manchas de habitat e a migração ocorrem dentro do contexto de uma paisagem
  6. 6. As pesquisas de uso de habitat procuram identificar os atributos chaves do habitat aos quais a espécie responde Frequentemente empregam levantamento de presença e ausência Frequentemente emprega a regressão logística – ◦ Não lida com as “ausências falsas," ◦ ou a detecção imperfeita Se não lida com a detecção cria viés nas relações estimadas e variâncias (pequenas demais)
  7. 7. A qualidade do habitat varia de forma contínua e a designação de áreas como habitat e não habitat pode ser arbitraria. Mas, as fronteiras podem não ser percebidas pelo Homem: o que para nós é uma paisagem homogênea pode ser interpretada como manchas ou habitat fragmentado por outra espécie. Se a aptidão do habitat para uma espécie depende de mais de um fator, e alguns desses fatores não são facilmente observados, a heterogeneidade do habitat observada pode ser diferente da heterogeneidade percebida pela espécie. Migração e uso de habitat
  8. 8. A migração geralmente é ignorado pelos ecólogos, mas pode ser um fator vital na regulação ou determinação de abundancia. Devido a fragmentação de habitats, natural ou causado pelo homem, a heterogeneidade está e sempre estive em todo lugar
  9. 9. As espécies diferem em termos de:  A susceptibilidade a extinção local e  A capacidade de colonizar habitats disponíveis A taxa de migração é importante  A historia vital considera a taxa de migração (espécies r e K)  A migração freqüente é comum onde os habitats são variáveis  Menos migração ocorre em habitats estáveis ou isolados A taxa de migração é influenciada por:  Fecundidade  Modo de reprodução  Tamanho corporal e área vital
  10. 10. Migração
  11. 11. Migração Se uma espécie vive em várias fragmentos de habitat, o que acontece depende de onde ficam esses fragmentos, ou de seu arranjo espacial. As distancias entre os fragmentos é importante para a taxa de migração. Também determina quanto similares (ou correlacionadas) as condições ambientais são em habitats vizinhos. Esses fatores espaciais (migração e correlação) são importantes na determinação do risco de extinção ou declínio de uma espécie. Por isso o risco de extinção de uma espécie em forma de uma população fragmentada não pode ser estimado por um modelo de população solitária, ou por uma coleção desses modelos. Para simular corretamente a dinâmica dessa situação, todas as subpopulações precisam ser modeladas juntamente, e sua geografia (ou localidades) também precisa ser incorporada.
  12. 12. As capacidades de migração por animais são dependentes de sua percepção de grão ambiental e determinam as fronteiras de uma população inteira
  13. 13. Migração
  14. 14. Nessa disciplina estamos interessados na proporção dos locais ocupados ou a probabilidade de um local particular está ocupado. ◦ Mas nossa detecção é imperfeita! ◦ A probabilidade é uma expectação a priori. Por exemplo, como a probabilidade de obter a cara num lançamento de moeda ◦ A proporção é a realização da expectação, como a proporção de caras esperada em 10 lançamentos de moeda  Por que? Ocupação  Abundancia  Taxas vitais
  15. 15. A probabilidade do uso da unidade de amostragem por uma ou mais espécies ◦ Aves ou mamíferos terrestres – mancha de floresta ou trecho arbitrário de terra
  16. 16. Estrutura de metapopulações Levins (1969) introduziu o conceito de metapopulações para descrever a dinâmica dessa heterogeneidade, as a população de subpopulações fragmentadas ocupando manchas de habitat separadas espacialmente numa paisagem fragmentada de habitat não apropriado. Forma um sistema de populações ligadas pela dispersão ocasional (Levins, R. 1969. Bull. Ent. Soc. Am. 15:237-240). “Todo modelo é errado, mas alguns modelos são úteis.” George Box
  17. 17. Nas metapopulações, cada subpopulação não é estável (sujeito a extinção e recolonização aleatória). As subpopulações individuais podem ser extintas, mas a população inteira persiste porque algumas subpopulações vão bem e outras têm problemas (adaptação e seleção natural). A dispersão entre manchas assegura a viabilidade de largo prazo. População inteira
  18. 18. A persistência de algumas populações locais (destinos) depende da migração de populações próximas (fontes). As manchas vazias estão susceptível a colonização destinofonte Metapopulações
  19. 19. O Modelo de Levins No modelo de ocupação de manchas, a fração de manchas ocupadas (f) em qualquer ponto de tempo f depende da balance entre a taxa de extinção e nas manchas ocupadas e a taxa de recolonização de manchas vazias é= c. Aqui, p representa a proporção da população. Assim, as extinções nas manchas atualmente ocupadas são representadas por ep e a colonização de manchas vazias = cp(1-p). dp/dt = cp(1-p) - ep Metapopulações
  20. 20. dp/dt = cp(1-p) – ep A colonização de manchas cp é proporcional ao número de manchas vazias (1-p): cp(1-p) O crescimento da população é limitada pela disponibilidade de manchas vazias (1-p). Quando p é muito pequena, quase todas as manchas estão vazias e disponíveis para sua colonização. Nessas condições, a taxa de colonização é ~ cp. Metapopulações
  21. 21. Se e > c a população será extinta. Por isso, a relação entre e e c define o limiar de extinção. Quando as extinções e colonizações tem as mesmas frequências: dp/dt = 0. Assim, p pode ser resolvido em equilíbrio por dp/dt = 0: p* = 1 – e/c Em equilíbrio, a metapopulação persiste (p* > 0) somente se e < m O Modelo de Levins: Estimação de persistência Metapopulações
  22. 22. dp/dt=ip(1-p)-ep (Levins 1969, Ecol Ent) dp/dt=ip(1-p)-ep (1-p) (Hanski 1982, Oikos) Onde i é a taxa de colonização de manchas vazias e e é a taxa de extinção de populações existentes. Metapopulações
  23. 23. Vamos supor que a mortalidade ou emigração pode resultar na extinção de uma subpopulação (pe ). Para qualquer mancha, ou a metapopulação inteira, a persistência é 1- pe De forma parecida, a colonização (ou imigração a manhas vazias) é pi . Sua vacância é por isso = 1-pi
  24. 24. Assim, para qualquer mancha, a probabilidade da persistência da população para n períodos de tempo seria: pn = (1 – pe)n Se uma mancha tem uma probabilidade de persistência de 0,8 no período temporal, sua probabilidade para 3 períodos temporais = 0.83 = 0.512 Com 100 manchas, aproximadamente 52 demonstrarão persistência e 48 seriam extintas
  25. 25. Para a população inteira (metapopulação), sua probabilidade de extinção é simplesmente pe x (se todas as subpopulações têm a mesma probabilidade de extinção) Se pe=0.5 em 6 manchas, então Px=1-(pe)x ou 0.56 = 0.0156 ou 1.5%
  26. 26. Fahrig. 2002. Ecological Applications 12: 346-353 Probabilidadede Persistência NíveldeOcupaçãoem equilíbrio Quantidade de Habitat (%) Limiar Limiar
  27. 27. Com e e c,definidas, o modelo básico de metapopulações segue: no qual f é a fração de manchas ocupadas na paisagem (por exemplo 5/25 = 0,2) Se f é a fração de manchas ocupadas, então 1-f é a fração vazia. Podemos calcular I como I = pi ( 1 - f ) df/dt = I-E
  28. 28. A taxa de extinção de manchas ocupadas = E, E deve depender do número de manchas ocupadas e a probabilidade de extinção (pe) Substituindo os valores novos I e E E = pef df/dt = pi (1 – f) - pef
  29. 29. Isso é o modelo de chuva de propágulos ou o modelo de ilha e continente, porque a taxa de colonização não depende dos padrões de ocupação de manchas. A premissa é que colonos existem para popular uma mancha e que esses provem de dentro ou fora da metapopulação df/dt = pi (1 – f) - pef
  30. 30. Em equilíbrio, a fração de manchas é constante mas a combinação é dinâmica Podemos encontrar a fração em equilíbrio ao igualar a ‘taxa’ = 0 dt/dt = 0 = pi – pif –pef e depois f = pi / (pi + pe)
  31. 31. Como em qualquer modelo existem várias premissas. Aqui a premissa mais importante é que todas as manchas são iguais; pe e pi são constantes no tempo para as manchas independentemente do tamanho populacional, e finalmente, o arranjo espacial e a proximidade não são importantes para pe ou pi Por isso, quando f é grande, pi também provavelmente é grande
  32. 32. Esse é o modelo da colonização interna porque as taxas de colonização dependem da condição atual (f) da metapopulação. A extinção de uma mancha pode depender da fração de manchas ocupadas na paisagem. Quando f é grande, existem muitos colonos potenciais e pe diminua Esse fenômeno é o efeito de resgate
  33. 33. Esse modelo tem como premissa uma relação positiva entre o número de manchas ocupadas e a abundancia média. Os modelos de Levins e Hanski são dinâmicos. As espécies colonizam algumas manchas e em outras são extintas no tempo. O acumulo das distribuições de espécies nós apresenta um padrão de distribuição no tempo. Se incluímos várias espécies formamos uma metacomunidade. Metapopulações
  34. 34. O Modelo de Levins tem premissas simples que podem não ser realísticas:  Não lida de mudanças do tamanho das manchas de habitat  Premissa de que o grau de isolamento é constante, mas a distancia entre manchas varia  Premissa de que as taxas de imigração são constantes, mas a migração geralmente ocorre entre manchas próximas Metapopulações
  35. 35. 1) As manchas devem ser áreas de habitat discreto de qualidade igual (homogêneas). 2) Nenhuma população solitária é suficiente grande para assegurar sua sobrevivência a largo prazo. 3) As manchas precisam ser isoladas mas não suficiente para inibir a recolonização de manchas adjacentes. 4) A dinâmica das populações locais precisa ser suficiente assíncrona de forma que a extinção simultânea de todas as populações locais não é provável. Se as condições 2 e 3 não existem, temos uma metapopulação do tipo ‘continente e ilhas’ e sua persistência depende de uma população de fonte. Algumas recebem raramente migrantes. Hanski propus quatro condições necessárias para invocar a dinâmica de metapopulações para explicar a persistência de espécies (Hanski, I. 1998. Nature 396:41−49).
  36. 36. Outros modelos: Espacialmente explícitos: Premissa de que as populações locais interagem somente com outras populações próximas, assim a migração e dependente a distancia. Espacialmente realísticos: account for variação do tamanho das manchas, o número total de manchas e seu arranjo espacial. Frequentemente os modelos são complexos e dependem de dados detalhados Metapopulações
  37. 37. Ligam as metapopulações a paisagem lM = a capacidade metapopulacional de uma paisagem fragmentada ou, o número de manchas ocupadas que cada mancha ocupada produzirá durante sua vida. O tamanho da metapopulação em equilíbrio (p*) é: Pl* = 1 – e/(clM) Similar ao Modelo de Levins mas o tamanho da metapopulação em equilíbrio depende da capacidade metapopulacional e a média ponderada das probabilidades de que manchas diferentes estão ocupadas.
  38. 38. Necessidades: A escala da conectividade estabelecida pela amplitude de dispersão (grão ambiental) da espécie. A distribuição espacial das manchas Para identificar as condições de persistência de uma metapopulação: lM > e/c
  39. 39. Esses modelos combinam dados demográficos com atributos do habitat para prever se manchas de habitat apropriado ficaram ocupadas no tempo. Esse tipo de modelagem pode incorporar informação sobre:  Resposta de uma população a mudança da paisagem, incluindo sinalizando as áreas de maior vulnerabilidade ao declínio ou extinção.  Localização das áreas de fonte da população  Resposta das populações a estratégias alternativas de conservação.
  40. 40. Agora vamos ao campo. O que fazer?
  41. 41. Analise de ocupação Lida com falhas na detecção – “ausências falsas” Permite avaliar a distribuição probabilística e relações aos fatores bióticos e abióticos
  42. 42.  Probabilidade de uso de corixôs por garças ◦ Unidade de levantamento – corixô (replicação temporal)  Proporção de uso de uma área por uma espécie de aves ◦ Unidade de levantamento – transecto (replicação temporal)
  43. 43. Levantar locais múltiplos durante vários tempos (replicação temporal) ◦ Para levantamentos múltiplos no mesmo local em intervalos curtos temos a premissa que o uso não muda entre levantamentos. O mesmo pode aplicar a levantamentos em intervalos maiores, ou pode ser usado para avaliar mudança temporal Levantar trechos múltiplos dentro de cada local, ou trecho maior (replicação espacial) ◦ Premissa de que o uso não muda entre os levantamentos ◦ Premissa de que a probabilidade de uso em cada trecho é identica
  44. 44. Variação espacial ◦ Interesse em áreas grandes que não podem ser levantadas completamente ◦ Precisa amostrar o espaço de forma que permite a inferência sobre a área inteira de interesse Estimando a probabilidade de detecção é essencial! ◦ Ainda em locais previamente levantados ◦ Os levantamentos geralmente não detectam todos os indivíduos presentes
  45. 45. Usa uma ‘fotografia’ de ocupação, ou a ocupação estática Relação a metapopulações ◦ Baseada em funções de incidência ◦ Fatores que influenciam a probabilidade de ocorrência (Diamond 1975) Usa a probabilidade de ocupação para estimar a dinâmica da metapopulação (Hanski 1991, 1992) A probabilidade de ocupação pode variar entre manchas respeito a fatores como tamanho, proximidade, configuração, composição, fragmentação, qualidade e outros
  46. 46. Levantamentos em dias diferentes Levantamentos múltiplos na mesma saída Intervalos temporais pequenos durante o levantamento Por exemplo, a detecção ou não e registrado durante 15 minutos de ponto fixo, mais registrado a cada minuto Localizações múltiplas dentro de um local Replicação espacial Porém, e necessário manter a probabilidade de detecção a um nível razoável (por exemplo >0.10)
  47. 47. Levantamentos visuais de pássaros no Pantanal – transecto motorizado
  48. 48. N locais são levantados, cada um em T ocasiões de levantamento distintas A espécie é detectada ou não detectada em cada ocasião de levantamento em cada local
  49. 49. 1 = detectado, 0 = não detectado Exemplos: ◦ Detecção no tempo 1, 2, 4: 1101 ◦ Detecção nos tempos 2, 3: 0110 ◦ Nenhuma detecção no local: 0000 Para cada local levantado existe uma historia de detecção
  50. 50. dp/dt=ip(1-p)-ep dp/dt=ip(1-p)-ep(1-p) Fração de parcelas ocupadas Fração de parcelas ocupadas Fração de parcelas ocupadas Fração de parcelas ocupadas Frequência Frequência AbundanciaAbundancia
  51. 51. Levantar locais com tempo apropriado de detectar indivíduos ou evidencias de sua presença. O esforço deve ser igual para todos os locais. Levantamentos repetidos de presença e ausência ou levantamentos quantitativos convertidos em 0 e 1 ◦ Replicação temporal no mesmo local ◦ Replicação espacial em locais distintos  Relies on multinomial MLE to estimar a probabilidade de uso () e a detecção (p) são estimadas por via de ◦ Similar to probability of encounter from the multinomial example
  52. 52. O sistema está fechada demograficamente a mudanças de ocupação de locais durante o período de levantamento. ◦ Ao nível de espécie  Nenhuma colonização (imigração a) um local  Nenhuma extinção local (emigração de) um local A espécie não está detectada erroneamente. A detecção em um local é independente da detecção em outros locais. ◦ Suficiente separados para ser independentes biologicamente
  53. 53. Os locais estão fechadas a mudanças de ocupação entre ocasiões de levantamentos A espécie é corretamente detectada. O processo de detecção é independente em cada local  Longes suficientes para serem independentes biologicamente. Não existe heterogeneidade na ocupação  que não pode ser explicada pelos covariáveis Não existe heterogeneidade na detecção  que não pode ser explicada pelos covariáveis
  54. 54. i probabilidade do que o local i está ocupada Pij probabilidade de detecção da espécie no local i no tempo j, dado a presença da espécie
  55. 55.    4321 11ψ iiiii pppp   Pr(historia de detecção 1001) =  Pr(historia de detecção 0000) =    k j kjk p ψ11ψ 4 1 
  56. 56. A combinação dessas frases forma o modelo de verossimilhança máxima As estimativas dos parâmetros de verossimilhança máxima podem ser retirados Porém, os parâmetros não podem ser específicos ao local sem adição adicional (covariados) O bootstrap paramétrico pode ser usado para estimar o ajuste ◦ O programa MARK funciona assim mas veja MacKenzie e Bailey (2005)
  57. 57.            . .. 1 1 ψ, | , ., ψ 1 ψ 1 1 ψ jj j j N n T T n nnn j j j j j p N n n p p p                       L N = o número total de locais levantados pj = a probabilidade de detecção na ocasião j n. = o número total de locais nos quais a espécie foi detectada pelo menos uma vez nj = o número de locais nos quais a espécie foi detectada na ocasião j
  58. 58. nj = o número de locais nos quais a espécie foi detectada na ocasião j n. = o número total de locais nos quais a espécie não foi detectada pelo menos uma vez N = o número total de locais levantados Estimativa tímida de ocupação: n. N
  59. 59. Simulação para avaliar a estimativa de  (MacKenzie et al. 2002) T = 2, 5, 10 N = 20, 40, 60  = 0.5, 0.7, 0.9 p = 0.1, 0.3, 0.5 m = 0, 0.1, 0.2
  60. 60. Geralmente produz estimativas sem vies quando Pr(detecção da espécie pelo menos uma vez) é moderada (p> 0.1) e T> 5 As estimativas de bootstrap do erro padrão são razoaveis
  61. 61. Os métodos que não estimam as taxas de detecção resultam em estimativas com viés de ocupação e problemas associados com a interpretação dos parâmetros estimados
  62. 62. Delineamento do estudo ◦ Escopo da inferência ◦ Elementos de estratificação e aleatorização Força da inferência. ◦ Mais forte – manipulação experimental ◦ Menos forte – delineamentos restringidos (como antes e depois) ◦ Menos forte ainda – modelagem a priori ◦ Pior – analise a posteriori
  63. 63. Historicamente as estimativas de ocupação são a base da proporção dos locais onde a presença foi detectada. Problema: a detecção geralmente não é perfeita com indivíduos presentes num local mas sem ser vistos. “Ausências falsas” cria viés e resulta em estimativas baixas Viés aumenta com animais raros ou crípticos, geralmente as espécies estudadas Como nos métodos de captura-marcação e recaptura a analise de ocupação lida explicitamente com o parâmetro difícil da taxa de detecção
  64. 64. Os levantamentos de ocupação (presença ou ausência) são mais baratos do que estudos que estimam a abundancia ou densidade Porém, esses levantamentos são quase tão úteis como as estimativas de abundancia ou tendência As vezes esses levantamentos estão usados erronamente como substitutos de abundancia.
  65. 65. Como várias espécies coexistem numa área, houve uma mudança de ênfase dos processos locais aos efeitos locais e regionais sobre a composição e estrutura de faunas. Uma das metas atuais da ecologia é determinar os papeis dos processos locais (competição e perturbação) e regionais (dispersão e mudanças climáticas) na composição das faunas. Extensões de Levantamentos para Várias Espécies
  66. 66. Sugiero que as distribuições de espécies dentro de uma região revelam mais sobre os processos que geram padrões de diversidade do que os padrões de ocorrência conjunta de espécies em qualquer ponto de tempo. A comunidade local é um epifenômeno sem poder de explicação na ecologia e biologia evolutiva (Ricklefs 2008 American Naturalist) Extensões de Levantamentos para Várias Espécies
  67. 67. References Abrams, P.A. 2002. Will small population sizes warn us of impending extinctions? American Naturalist 160:293-305. Carroll, C., R.F. Noss, P.C. Paquet e N.H. Schumaker. 2003. Use of population viability analysis and reserve selection algorithms in regional conservation plans. Ecological Applications 13:1773−1789. Doak, D.F. 1995. Source-Sink models and the problem of habitat degradation: general models and applications to the Yellowstone Grizzly. Conservation Biology 9:1370-1379. Donovan, T., R. Lamberson, A. Kimber, F. Thompson III e J. Faaborg. 1995. Modeling the effects of habitat fragmentation on source and sink demography of neotropical migrant birds. Conservation Biology 9: 1396-1407. Dunning, J.B. et al. 1995. Spatially explicit population models: current forms and future tests. Ecological Applications 5:3-11. Gilpin, M. 1991. The genetic effective size of a metapopulation. Biological Journal of the Linnean Society 42:165-175. Hanski, I. 1991. Metapopulation dynamics: brief history and conceptual domain. Biological Journal of the Linnean Society 42:3-16. Hanski, I., T. Pakkala, M. Kuussaari e G. Lei. 1995. Metapopulation persistence of an endangered butterfly in a fragmented landscape. Oikos 72:21-28. Levins, R. 1969. Some demographic and genetic consequences of environmental heterogeneity for biological control. Bulletin of the Entomological Society of America 15:237-240. Maguire, L.A., G. Wilhere e Q. Dong. 1995. Population viability analysis for red-cockaded woodpeckers in the Georgia piedmont. Journal of Wildlife Management 59:533-542. Meffe, G. e C.R. Carroll. 1997. Principles of Conservation Biology. Sinauer Marmontel, M., S.R. Humphrey e T. O'Shea. 1997. Population viability analysis of the Florida manatee (Trichechus manatus latirostris), 1976-1991. Conservation Biology 11:467-481. Opdam, P., R. Poppen, R. Reijnen e A. Schotman. 1994. The landscape ecological approach in bird conservation: integrating the metapopulation concept into spatial planning. IBIS 137:139-146. Wielgus, R.B. 2002. Minimum viable population and reserve sizes for naturally regulated grizzly bears in British Columbia. Biological Conservation 106:381-388.
  68. 68. Perguntas
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