Niveles altos de acaricidas y agroquímicos en
colmenares de América del Norte: consecuencias de
la salud de las Abejas.


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Conclusiones / Significado

El 98 pesticidas y metabolitos detectados en las mezclas de hasta 214 ppm en el polen de
abeja...
caracteriza por una rápida pérdida de abejas adultas, pero no la reina y de cría, así como la
falta de respuestas por las ...
Durante 2007 a 2008, nos muestra activamente beebread, atrapado polen, cera de cría del
nido, cera estampada, y las abejas...
directamente por los apicultores de 13 estados diferentes, como parte de un programa para
compartir el coste del análisis....
Multirresiduos análisis de plaguicidas

Las muestras en todo el estudio se analizaron para 200 productos químicos en un pr...
sulfona de aldicarb metabolitos, y la olefina metabolitos tóxicos y 5-hidroxi de imidacloprid.
Los plaguicidas y sus metab...
encontraron con un máximo de 39 detecciones diferentes en una sola muestra, un promedio
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(41,2%), con fluvalinato del or...
El análisis se centró de detecciones de sólo el polen y cera indica, además, el alto potencial
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Regresiones de fluvalinato abeja con acaricidas total (A), fluvalinato cera con
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Regresiones de clorotalonil polen (A) y clorotalonil cera (B) con fungicidas total.

doi: 10.1371/journal.pone.0009754.g00...
Las pendientes de los análisis de regresión lineal, aunque con una variación de altura, son
compatibles con el polen es la...
productos de degradación de plaguicidas difieren entre matrices

Los niveles de coumafos oxon, el toxiPlos terminó en vivo...
precursor DMPF ocurrió en hasta 1,1 ppm ( Cuadro 2 ). Cantidades mucho más elevado de
los tóxicos aldicarb sulfóxido abeja...
Mientras que un número ligeramente mayor de los plaguicidas se encuentran mediante la
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Los productores de muchos cultivos de polinización de abejas rutinariamente se aplican
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exposiciones crónicas a niveles altos ...
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12. Aliso L, K Greulich, G Kempe, Vieth B (2006) el análisis de residuos de plaguicidas 500
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el análisis de residuos de frutas y verduras. Int J AOAC 88: 615-629. ENCUENTRE ESTE
   ARTÍCULO EN LÍNEA
26. BfR (2009) P...
39. Ladurner E, J Bosch, WP Kemp, S Maini (2005) Evaluación de retraso y la toxicidad
   aguda de cinco fungicidas formula...
54. Cox RL, WT Wilson (1984) Efectos de la permetrina sobre el comportamiento de las
    abejas la miel etiquetados de for...
68. Nguyen BK, C Saegerman, C Pirard, J Mignon, Widart J, et al. (2009) ¿Tiene
    imidacloprid tratados con semilla de ma...
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Niveles Altos De Acaricidas Y AgroquíMicos En Colmenares De AméRica Del Norte

  1. 1. Niveles altos de acaricidas y agroquímicos en colmenares de América del Norte: consecuencias de la salud de las Abejas. 1* Christopher A. Mullin , Maryann Frazier 1, James L. Frazier 1, Sara Ashcraft 1, Roger Simonds 2, Dennis vanEngelsdorp 3, Jeffery S. Pettis4 1Departamento de Entomología de la Universidad del Estado de Pennsylvania, University Park, Pennsylvania, Estados Unidos de América,2Laboratorio Nacional de Ciencias, Departamento de Agricultura de Estados - Servicio de Mercadeo Agrícola, Gastonia, Carolina del Norte, Estados Unidos de América, 3Departamento de Agricultura de Pennsylvania, Harrisburg, Pennsylvania, Estados Unidos de América, 4Laboratorio de Investigación de Abeja, Estados Unidos Departamento de Agricultura - Servicio de Investigación Agrícola en Beltsville, Maryland, Estados Unidos de América Fondo Las recientes caídas en las abejas melíferas para la polinización de cultivos amenazan frutas, frutos secos, hortalizas y producción de semillas en los Estados Unidos. Un amplio estudio de residuos de plaguicidas se llevó a cabo en muestras de apicultores migratorios y otros en 23 estados y una provincia canadiense y varios sistemas agrícolas de cultivo durante el 2007-08 estaciones de crecimiento. Metodología / Hallazgos Principales Hemos utilizado LC / MS-MS y GC / MS para analizar las abejas y las matrices de la colmena de residuos de plaguicidas que utiliza un método modificado QuEChERS. Hemos encontrado 121 diferentes plaguicidas y metabolitos en 887 cera, polen, las abejas y las muestras de la colmena. Casi el 60% de la cera 259 y 350 muestras de polen contenido por lo menos un insecticida sistémico, y más del 47% en ambas partes acaricidas en la colmena y fluvalinato coumafos, y clorotalonil, un fungicida de uso común. En el polen de abeja se encontraron clorotalonil a niveles de hasta 99 ppm y el aldicarb insecticidas, carbaril, clorpirifos e imidacloprid, fungicidas boscalid, captan y miclobutanil, y pendimetalina herbicida en los niveles 1 ppm. Casi todas las muestras de peine y la fundación de cera (98%) estaban contaminadas con un máximo de 204 y 94 ppm, respectivamente, de fluvalinato y coumafos, y cantidades más bajas de los productos de degradación amitraz y clorotalonil, con un promedio de 6 detecciones de pesticidas por muestra y un máximo de 39. Hubo menos plaguicidas encontrados en adultos y crías con excepción de las vinculadas a las abejas mata permetrina (20 ppm) y el fipronil (3,1 ppm). 1
  2. 2. Conclusiones / Significado El 98 pesticidas y metabolitos detectados en las mezclas de hasta 214 ppm en el polen de abeja por sí sola representa un nivel notablemente alto de sustancias tóxicas en la cría y alimentación de adultos de este polinizador principal. Esto representa más de la mitad de las incidencias de plaguicidas máxima individual alguna vez reportados los colmenares. Mientras que la exposición a muchos de estos neurotóxicos agudos y subletales provoca reducciones en la aptitud miel de abeja, los efectos de estos materiales en combinaciones y su asociación directa con CCD o deterioro de la salud de abejas está por determinar. Cita: CA Mullin, Frazier M, JL Frazier, S Ashcraft, Simonds R, et al. (2010) Niveles altos de acaricidas y agroquímicos en colmenares de América del Norte: Implicaciones para la Salud de abejas de miel. PLoS ONE 5 (3): e9754. Doi: 10.1371/journal.pone.0009754 Editor: Frédéric Marion-Poll, INRA - París 6 - AgroParisTech, Francia Recibido: 22 de diciembre 2009; Aceptado: 26 de febrero 2010; de publicación: 19 de marzo 2010 Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la Creative Commons declaración de dominio público según el cual, una vez colocado en el dominio público, este trabajo puede ser libremente reproducido, distribuido, transmitido, modificado, transformado, o utilizado por cualquier persona con cualquier objeto lícito. Financiación: La financiación fue recibido de Apicultores del Estado de la Florida, National Honey Board, Penn State College de Ciencias Agrícolas, el Proyecto Apis mellifera (PAM), Tampa Bay Apicultores, la Fundación para la Preservación de abejas de la miel, y los Estados Unidos Departamento de Agricultura de los críticos Temas del programa. Los donantes no participó en el diseño del estudio, recopilación de datos y el análisis, la decisión de publicar, o de la preparación del manuscrito. Intereses contrapuestos: Los autores han declarado que no existen intereses contrapuestos. * E-mail: camullin@psu.edu I NTRODUCCIÓN Top EE.UU. Un tercio de abejas de colonias en el se perdieron durante cada uno de los últimos tres inviernos entre '06-'09 [1]- [3]. Esta alarmante durante el invierno, junto con otras pérdidas de este polinizador principal, Apis mellifera L., así como las de los polinizadores nativos, se ha documentado en América del Norte y Europa [4], [5]. La manifestación más reciente de esta disminución, Colony Collapse Disorder (CCD), ha dado lugar a un importante esfuerzo de colaboración con participación de varios universidades de concesión de tierras, los Departamentos de Agricultura y el USDA. En los últimos dos años, el CCD de trabajo en equipo ha estado investigando la posible causa (s) responsables de la CCD. CCD se 2
  3. 3. caracteriza por una rápida pérdida de abejas adultas, pero no la reina y de cría, así como la falta de respuestas por las abejas invasoras ladrón y otras plagas de la colmena[1]. Los pesticidas han sido durante mucho tiempo se sospecha que una posible causa de la disminución de abejas de miel [5], [6]. Muchos de estos son compuestos lipofílicos, como los piretroides, organofosforados y las fungicidas y herbicidas que pueden ser monitoreados a través de gas-espectrometría de masas convencionales de cromatografía (GC-MS). De alto valor tecnologías de semillas han impulsado un mayor despliegue de los plaguicidas sistémicos para proteger a todos los órganos de la planta estacionalmente, incluidas las flores, que de manera inadvertida contamina el polen y néctar. El desarrollo más reciente de masas en tándem de cromatografía líquida-espectrometría (LC / MS-MS) capacidad de análisis es fundamental para el seguimiento insecticidas sistémicos, como neonicotinoides [7], [8]. La sensibilidad mayor que se prevea por LC / MS-MS permite la medición de los residuos a nivel de ppb sabe que afectan a las abejas subletalmente, no los mata directamente, pero no alterar conductas o respuestas inmunes [9]- [11]. Otros sistémicos tales como aldicarb y sus metabolitos tóxicos, y numerosos plaguicidas polares y sus productos de degradación no pudieron ser analizados en los límites de detección sin ppb LC-MS tecnología[12], [13]. Desde 1999, los apicultores de Francia que sufrieron pérdidas de abejas se describe como "enfermedad de las abejas locas" han culpado a los plaguicidas neonicotinoides sistémicos imidacloprid [14]. Los estudios de laboratorio confirmaron su toxicidad para las abejas, incluyendo problemas de aprendizaje y memoria [10], y estudios de campo se encontraron niveles bajos de imidacloprid en un alto porcentaje de las muestras de polen recolectado a partir de maíz, girasol y canola [7], [8]. datos contradictorios existen para establecer una relación causal entre el imidacloprid y pérdidas de abejas de miel, sin dejar de reglamentación se refiere a[15]. Las interacciones entre los plaguicidas [16], subraya ácaros y enfermedades serias como el recientemente identificado virus de parálisis aguda de Israel [IAPV, 17] son probablemente los factores contribuyentes, y apoyar una hipótesis emergentes que ningún factor es el único responsable por las pérdidas dramáticas de las abejas melíferas en general o para CCD específicamente [18]. Sólo el coumafos acaricida fue consistente en los niveles superiores en los no-CCD CCD frente a las colonias de los 50 pesticidas y metabolitos encontrados [18], el apoyo a su papel beneficioso en la salud apiario mediante la reducción de Varroa estrés ácaro. Los pesticidas han sido implicados en la disminución de otras especies bioindicadoras como la alteración del comportamiento olfativo en el oeste de EE.UU. de salmón [19], lo que altera la señalización necesaria para la contratación de la fijación de nitrógeno simbiontes bacterianos [20], y causando alteraciones endocrinas, aumento de la susceptibilidad a la enfermedad, y la posible disminución de las ranas y otras especies de anfibios a través de interacciones sinérgicas con hongos chytrid [21], [22]. Una posible participación de los plaguicidas queda por investigar en la obtención de la nariz blanca "síndrome" que está diezmando las poblaciones de murciélagos del noreste EE.UU.[23]. 3
  4. 4. Durante 2007 a 2008, nos muestra activamente beebread, atrapado polen, cera de cría del nido, cera estampada, y las abejas adultas y la cría de residuos de plaguicidas. Estas muestras fueron tomadas en gran parte de los apicultores comerciales de varios estados y una provincia de Canadá, e incluye muestras de las colonias aparentemente sanas, así como de las operaciones que fueron diagnosticados de CCD. Se incluyen en esta encuesta fueron recogidos abejas muertas de las aplicaciones locales o de la comunidad de insecticidas. Un estudio analítico amplio y sensible de 200 acaricidas, insecticidas, fungicidas y herbicidas se llevó a cabo, entre ellos algunos ya no está registrado para su uso, para evaluar ampliamente conocido sustancias tóxicas de las abejas y otros plaguicidas que pudieran co- existentes. Aquí se documenta la gran cantidad de pesticidas que están presentes en las colmenas EE.UU. y discutir sus posibles riesgos para la salud de miel de abejas. M ATERIALES Y M ÉTODOS Top Beehive muestras En 2007 y 2008 se analizaron polen (total de 320 beebread, 28 de polen atrapados y anteras muestras 2), 238 de cera (derivado principalmente del nido de cría) y 21 muestras de fundación, y 34 inmaduros (cría) y 106 adultos de abejas muestras de residuos de plaguicidas. Estas muestras se recogieron como parte de diferentes estudios y encuestas epidemiológicas para investigar las posibles amenazas para la salud colonia. Los estudios e informes se describen aquí. En enero y febrero de 2007, residente de colonias en la Florida y California distribuidos en 13 apiarios propiedad de 11 apicultores diferentes fueron seleccionados para participar en el estudio multicéntrico-factorial. Los colmenares fueron clasificados como: 1) que no tienen colonias con síntomas de CCD ("control") o 2) con síntomas de haber colonias CCD ("CCD"). Las colonias se considera que tiene síntomas CCD cuando la población de abejas adultas fueron en una reducción evidente de la cría dejando poca asistencia, o fueron muertos en un apiario con claros síntomas de CCD. En estas colonias CCD donde las abejas se mantuvo, hubo insuficiencia de las abejas para cubrir las crías, las abejas obreras restantes aparecieron jóvenes (es decir, las abejas los adultos que son incapaces de volar), y la reina estaba presente. En un segundo estudio para investigar la exposición a plaguicidas colonias de abejas en la polinización de manzanas dedicadas, las muestras de polen, cera y las abejas fueron recolectadas en 47 colonias en 2007 y 2008. Estas colonias se distribuyeron en tres huertos de manzano Pennsylvania con historias conocidas aplicación de plaguicidas y una ubicación de control. En 2007, un estudio longitudinal, realizado que siguió 'a las colonias en tres operaciones migratorias que se mudó de Florida y la costa este para polinizar una variedad de cultivos (cítricos, arándanos altos matorrales, arbustos bajos arándanos, manzanas, pepinos, calabazas, calabaza). Las muestras de polen, cera y las abejas adultas, y la colonia medidas detalladas se realiza cada vez que estas colonias se trasladaron a una nueva cosecha. En este último estudio [24]de un fenómeno nuevo, que está enterrado y tapado de polen, se observó, y las muestras de polen de estos, además de cera respectivos, se incluyen aquí. En estos tres estudios, las muestras fueron recolectadas por los investigadores del grupo de trabajo de la CLD. En 2008, 65 del polen, cera, las abejas adultas y muestras de miel se presentaron para su análisis 4
  5. 5. directamente por los apicultores de 13 estados diferentes, como parte de un programa para compartir el coste del análisis. En algunos casos incluidos en la muestra colonias había un ~ 15 cm por 10 cm de la sección de panal crías removidas y envuelto en papel de aluminio y almacenados en hielo seco hasta que se coloque en un congelador a -80 ° C. Estas secciones de panal figura de cera de abeja, beebread y cría. Beebread y crías fueron retirados de los panales a temperatura ambiente y se almacena junto con el resto de la cera de abejas a -20 ° C hasta su procesamiento. En otros casos, las muestras de beebread recogidos sobre el terreno fueron retirados del nido de cría con una espátula de limpiar con Clorox ® y enjuagar con etanol al 75% entre las colecciones. Beebread se colocó en un tubo Eppendorf de 1,5 ml en hielo seco hasta el almacenamiento a -20 ° C. Las muestras de cera nido de cría recogidos sobre el terreno se raspa con una herramienta estándar esterilizados colmena en un tubo de centrífuga de 50 ml y del mismo modo almacenado. Si bien se tuvo cuidado de las secciones de la muestra del panal sin miel, néctar, beebread o cría, pequeños niveles de contaminación cruzada eran inevitables. Las abejas adultas enfermera fueron retirados del nido de cría y se colocan en tubos de centrífuga de 50 ml en hielo seco hasta que puedan ser almacenadas a -80 ° C. En el estudio huerto de manzanas, las muestras fueron recogidas en campo como se describe más arriba, pero se colocaron en hielo después de la recolección y se almacena en un congelador normal (-20 ° C). Los apicultores de presentar muestras se les proporcionó un protocolo estandarizado para la recogida, almacenamiento y envío de muestras. Se les instruyó para congelar todas las muestras lo antes posible después de la recolección y luego enviar muestras durante la noche o segundo día de entrega en contenedores aislados con bolsas de hielo. Al llegar estas muestras se almacenaron en un congelador normal. Fundación cera de abeja se procesa pulsa en las hojas y se utilizan como plantillas para la construcción del peine uniforme. las muestras de cera de seis diferentes comerciales y dos fuentes privadas fueron analizados. Esto incluyó una muestra de cera de fundación de plástico recubierto con cera. La mayoría de las muestras (749) que se analizaron están nido de cría y la fundación de cera, el polen y las abejas de las colonias asociados a los proyectos de investigación específicos que se describen arriba. Mientras que el muestreo no fue completamente al azar a través del tiempo y el espacio, que incluye colonias migratorias o estacionarias con diagnóstico de "CCD", así como los diagnosticados como sanos, las colonias colocados en huertos con historial de solicitud de plaguicidas conocidos, así como el control de las colonias no queden en huertos, y las muestras presentadas por apicultores de las colonias descritas como "no saludables", así como de las personas identificadas como "saludable". Los resultados y la conclusión reportados son tomadas principalmente de estos datos. Además, se analizaron 158 muestras que incluyeron matrices mixtas (polen y cera), Osmia- polen, néctar de flores, los suplementos de la colmena (miel de maíz, el sustituto de polen), jalea real, miel, las muestras obtenidas fuera de EE.UU. y Canadá y las muestras irradiadas . Datos de residuos en estas muestras se incluyen en la Tabla S1. 5
  6. 6. Multirresiduos análisis de plaguicidas Las muestras en todo el estudio se analizaron para 200 productos químicos en un promedio de 171 plaguicidas y metabolitos tóxicos por análisis. Los nuevos compuestos fueron agregados y otros eliminado en función de la falta de detección o la frecuencia de uso insignificante donde las abejas forrajeras. el análisis de residuos de plaguicidas fue realizado por el USDA-AMS-NSL en Gastonia, Carolina del Norte. Para el análisis de residuos de plaguicidas-multi, un QuEChERS método modificado fue utilizado [25]que fue adaptada por 3 g en vez de la normal de 15 g de muestra. Beebread o cera peine (3 g) se pesa en un tubo de centrífuga de 50 ml de plástico y fortificado con 100 l de el control del proceso de adición (PCS) solución. Después de agregar 27 ml de solución de extracción (44% de agua desionizada, el 55% acetonitrilo y 1% de ácido acético glacial), cada muestra se enriquece con 100 l de la norma interna (ISTD) clavar solución. Para beebread, el tamaño de partícula se reduce mediante el uso de un dispersor de alta velocidad durante 1 minuto aproximadamente. Para cera de panal, la muestra se funde y se dispersaron por calentamiento a 80 ° C durante 20 min en un baño de agua, seguido de un enfriamiento a temperatura ambiente. Para cada muestra se le añade 6 g de sulfato de magnesio anhidro (MgSO 4) y 1,5 g de acetato de sodio anhidro (NAAC). Los tubos se cierran y se agita vigorosamente de 1 minuto, se centrifugan y 1 ml de sobrenadante Un concentrado o su transferencia a un mini-ml el tubo de centrifugación 2 que contiene 0,05 g de aminas primarias (PSA), 0,05 g de C18, y MgSO 0,15 g 4(Reino Química Tecnologías, Lewistown, PA). Después de un vórtex durante 1 minuto y centrifugación, el sobrenadante resultante se transfiere a un vial de automuestreador para el análisis por LC / MS-MS mediante un 3,5 micras, 2,1 × 150 mm Agilent Zorbax-C18 columna SB y un Agilent LC 1100 con una bomba binaria interconectado a un Thermo Fisher-TSQ cuántica Discovery triple cuadrupolo MS. Para el análisis de GC, una doble capa de extracción en fase sólida (SPE) cartucho que contiene 250 mg de carbón grafitado negro (GCB) y 500 mg de PSA se prepara con aproximadamente 0,80 g de MgSO anhidro 4añadido a la parte superior del cartucho. Después de acondicionar el cartucho de SPE mediante la adición de un volumen de cartucho (4,0 ml) de acetona / tolueno (7:3, v / v) con una presión positiva SPE múltiples y liberador a los residuos, 2 ml de líquido sobrenadante A (arriba) se aplica a la cartucho. Plaguicidas analitos se eluyen con 3 de 4 ml de acetona / tolueno (7:3, v / v) en un 15 ml graduado de centrífuga tubo de vidrio. El uso de un N-Evaporador a 50 ° C, eluidos se secan con tolueno y se concentró hasta un volumen final de 0,4 ml para el análisis mediante GC / MS en el impacto de electrones e ionización negativa modos químicos. Un GC Agilent 6890 equipado con un 0,25 mm de diámetro x 30 m J & W DB-5MS (2 micras de cine) columna capilar de la interfaz con un triple cuadrupolo Agilent 5975 MS se utilizó. Un método paralelo se utilizó para la cría de abejas y las matrices de adultos, excepto que el agua se elimina de la solución de extracción debido a su alto contenido en las muestras. Los extractos de la cera, beebread, y las abejas adultas y la camada también se analizaron los metabolitos potencialmente tóxicos de primaria y acaricida detecciones insecticida. Esto incluyó la oxon respectivas y de su metabolito fenólico del coumafos, chlorferone, sulfóxido y 6
  7. 7. sulfona de aldicarb metabolitos, y la olefina metabolitos tóxicos y 5-hidroxi de imidacloprid. Los plaguicidas y sus metabolitos se obtuvieron en gran pureza como las normas de la EPA, Chem Service (West Chester, PA), o el fabricante de la mayor pureza disponible. Identidad de los plaguicidas de los padres y metabolitos en los extractos se basó en una co- cromatografía con patrones conocidos por GC / MS y / o LC / MS MS-y la proporción de la masa coherente abundancia padres a por lo menos dos transiciones fragmento. matriz de masa de iones y transiciones fragmento utilizado [12]también están disponibles [26]. Un dependiente de la matriz de límite de detección (LOD) para cada padre y el metabolito se determinó tras el ajuste para la recuperación del ISTD. Abeja toxicidad Abejas LD valores son un promedio de 24-72 h de adultos toxicidad aguda de la EPA-OPP 50 ecotoxicidad de plaguicidas de base de datos [ ess.cfm http://www.ipmcenters.org/Ecotox/DataAcc ] y la literatura primaria [27]- [29]. Norma LD valores en términos de mg / abeja se convirtieron en partes por mil millones en relación 50 al peso corporal (ng / g de plaguicidas de abeja), multiplicando con un factor de 10.000, equivalente to1000 ng / mg de abeja peso promedio de 0,1 ÷ g. Los análisis estadísticos La media, medianas, los percentiles, y los errores estándar de las medias de los distintos plaguicidas y sus metabolitos en todos los análisis de plaguicidas de la matriz específica o pareadas se calcularon utilizando el 0 ppb para cualquier no-detección (ND), a menos que se indique lo contrario. En la colmena y las comparaciones entre la colonia de detecciones de pesticidas fueron hechas por el emparejamiento 749 de abeja, polen y cera de análisis de la muestra por colonia / matriz, y luego la clasificación para matrices colonias al mismo tiempo en la muestra. Esta base de datos de 519 pares análisis se ha cancelado más de acuerdo a la matriz por la identidad de la colonia si las fechas de toma de muestras no eran idénticos. tendencias significativas fueron extraídos por correlación seguida de un análisis de regresión lineal de estos datos utilizando Microsoft Excel los datos del paquete de análisis (ver. 11,5) o ver SAS JMP. 9.0. Una muestra dos un ANOVA se utilizó para determinar diferencias significativas entre los compuestos o tratamientos de la categoría P <0,05. R ESULTADOS Top Las abejas de miel en América del Norte están ampliamente expuestos a múltiples pesticidas cera y nido de fundaciones, y atrapado beebread polen cría y abejas adultas y crías que comprende 749 muestras con 118 diferentes plaguicidas y sus metabolitos, 4894 residuos totales de los cuales 748 fueron sistémicos, con un promedio de 6,5 detecciones por muestra. En la cera muestras de 259 (cuadro 1 ) 87 plaguicidas y sus metabolitos se 7
  8. 8. encontraron con un máximo de 39 detecciones diferentes en una sola muestra, un promedio de 8 residuos de plaguicidas diferentes cada uno. En el polen de las muestras de 350 analizadas ( Cuadro 2 ), 98 plaguicidas y productos de degradación fueron identificados, con un máximo de 31 pesticidas diferentes en una sola muestra, y las muestras de un promedio de 7,1 residuos de plaguicidas diferentes cada uno. El análisis de las abejas como resultado en un menor número de detecciones ( Cuadro 3 ), con un promedio de 2,5 residuos por cada una de las 140 muestras, con un máximo de 25 en una muestra. Sólo uno de la cera, el polen de tres y 12 muestras de abejas no tenían plaguicidas detectables. Cuadro 1. Resumen de las detecciones de plaguicidas en muestras de cera de abejas del norte de colonias de abejas de América. doi: 10.1371/journal.pone.0009754.t001 Cuadro 2. Resumen de las detecciones de plaguicidas en muestras de polen de abeja del Norte colonias de abejas de América. doi: 10.1371/journal.pone.0009754.t002 Cuadro 3. Resumen de las detecciones de pesticidas en las abejas de las colonias de abejas de miel del Norte de América. doi: 10.1371/journal.pone.0009754.t003 8
  9. 9. 9
  10. 10. 10
  11. 11. 11
  12. 12. 12
  13. 13. residuos múltiples prevalecieron en la abeja, el polen y las muestras de cera, con 2 o más pesticidas detectados en el 92,3% de los 749 analizados ( Cuadro 4 ). Casi la mitad de estas muestras (49,9%) contenían al menos un plaguicida sistémico. El binario de pareja más frecuente de las detecciones fueron los acaricidas fluvalinato y coumafos encontró en el 13
  14. 14. 77,7% de las muestras, seguido por el piretroide fluvalinato con el fungicida clorotalonil (41,2%), con fluvalinato del organofosforado clorpirifos (39,4%), y los organofosforados coumafos con clorotalonil (39,1%). Todas las abejas 393, el polen o la cera muestras con una detección de fungicidas (52,5%), con excepción de 9, tenían al menos un piretroide o otro insecticida organofosforado / presente acaricida. Las combinaciones ternarias más prevalente que figuran fluvalinato y coumafos con clorotalonil (38,6% de las muestras analizadas), clorpirifos (34,4%) o productos de degradación del acaricida amitraz (32,6%). Al menos uno de cada uno de un insecticida / acaricida, fungicida o herbicida se encontraron en un 28,5% de las muestras. La mayor frecuencia de combinaciones cuaternarias de plaguicidas fueron los tres acaricidas, fluvalinato y amitraz coumafos, con clorotalonil (24%) o clorpirifos (15,7%) o fluvalinato, coumafos, clorotalonil y el clorpirifos (19,2%). Tabla 4. Plaguicidas incidencia en el año 749 de cera, polen y muestras de abejas de las colonias de abejas de miel del Norte de América. doi: 10.1371/journal.pone.0009754.t004 14
  15. 15. El análisis se centró de detecciones de sólo el polen y cera indica, además, el alto potencial de exposición de abeja para la colmena residuos de plaguicidas. Dos o más pesticidas se encontraron en el 98,4%, tres o más en el 91%, y cuatro o más en el 80% de los 609 muestras analizadas. Casi el 60% de estas muestras de polen y cera, en contraste con 10,7% de las muestras de abejas, que figura al menos un insecticida sistémico, el 57% en combinación con un piretroide. La combinación binaria más frecuente fue el fluvalinato y 15
  16. 16. coumafos (83,1% de las muestras), seguido de fluvalinato con clorotalonil (50,0%), coumafos con clorotalonil (47,8%), y fluvalinato con clorpirifos (46,7%). Todo el polen o la cera 375 muestras con un residuo de fungicidas (61,7%) tuvieron al menos un otro insecticida acaricida o presente, ya menos de 6 u 8 de estas muestras, respectivamente, figuran un piretroide o los organofosforados. Las detecciones triples más prevalentes fueron fluvalinato y coumafos en combinación con clorotalonil (47,2%), clorpirifos (41,0%), productos de degradación de amitraz (41,0%), o con uno de los 43 pesticidas sistémicos (47,9%). Al menos uno de cada uno de un insecticida / acaricida, fungicida o herbicida se encontraron en 34,8% de las muestras, con la combinación fluvalinato, clorotalonil y pendimetalina más frecuente (20,6%). La mayor frecuencia de las detecciones cuaternario se fluvalinato y amitraz coumafos en combinación con clorotalonil (30,7%) o clorpirifos (20,3%), o fluvalinato, coumafos y clorotalonil en combinación con una visión sistémica (31,4%) o clorpirifos (26,2%). Tendencias en los niveles de residuos en las tres matrices de primaria La frecuente encontrar residuos de la mayoría provenía de fluvalinato y coumafos, seguido en orden por el clorpirifos, clorotalonil, amitraz, pendimetalina, endosulfán, fenpropatrín, esfenvalerato y la atrazina. Estos diez primeros comprenden tres acaricidas en la colmena y cinco insecticidas, fungicidas y un cultivo de agentes de protección un herbicida ( Cuadro 4 ). En el polen, los niveles sin precedentes (hasta 99 ppm) de clorotalonil fueron encontrados, junto con los niveles ppm de aldicarb, captan, carbaril, miclobutanil, pendimetalina y la Varroa acaricidas ( Cuadros 2 , 4). Cerca de los niveles de ppm de imidacloprid, clorpirifos y boscalid También se observaron en el polen, y en menor pero grandes cantidades de fungicidas potencialmente sinérgica como fenbuconazole, el ciprodinil y propiconazol. Casi todas las muestras de cera (98%) estaban contaminadas con fluvalinato y coumafos hasta 204 y 94 ppm, respectivamente, junto con menores cantidades y la frecuencia de los productos de degradación amitraz y clorotalonil. Cerca de los niveles de ppm de clorpirifos, aldicarb, deltametrina, iprodiona y metoxifenozida También se encontraron en cera peine ( Cuadros 1 , 4). Baja los residuos de pesticidas en las abejas prevaleció excepción de las muestras ocasionales asociados con alta mortalidad (véase más adelante) o con acaricida notable (hasta 14 ppm), y cerca de carbaril ppm y detecciones clorotalonil ( cuadros 3 , 4). Aunque unos pocos residuos de atrazina, carbendazima, ciprodinil, pronamide, dimetomorfo, y el de degradación THPI (captan) y naftol (carbaril-1) se detectaron plaguicidas sistémicos eran por lo general ausente de muestras de abejas ( Cuadro 3 ). No se encontraron residuos neonicotinoides fueron encontrados en las abejas, mientras que el 23 tiacloprid, el 14 de imidacloprid, acetamiprid y 11 detecciones 1 tiametoxam se obtuvieron de polen y cera ( Cuadros 1 , 2, 3, 4). En general, los piretroides y organofosforados dominada cera de abejas y de los residuos totales seguido de los fungicidas, sistémicos, carbamatos y herbicidas, fungicidas, mientras que prevaleció en el polen seguido de los organofosforados, sistémicos, piretroides, carbamatos y herbicidas ( Cuadro 4 ). El 98 pesticidas y metabolitos detectados en las mezclas de hasta 214 ppm en el polen de abeja por sí sola representa un 16
  17. 17. alto nivel de aprovechamiento notablemente de contaminantes tóxicos en la cría y alimentación de adultos de este polinizador. Residuos de plaguicidas varió más de seis órdenes de magnitud (1 millón de veces), y la gran diferencia en la media, y el 90% - y el 95% de azulejos en valores (niveles en los que sólo el 10% o el 5% de las detecciones, respectivamente, son más altos) por matriz, se encontraron ( Cuadros 1 , 2,3, 4). Al comparar estos niveles de residuos a través de las matrices, surge una tendencia interesante en lo que respecta a la colmena frente externamente plaguicidas derivados en. Fluvalinato y amitraz coumafos fueron 87 -, 25 - y 33 veces más concentrado en cera, respectivamente, que el polen (Cuadro 4 ), mientras que la subida o más cantidades equivalentes de aldicarb, clorotalonil, clorpirifos, endosulfan, pendimetalina, fenpropatrín, azoxistrobina y otros pesticidas ambientales se encontraron en el polen en comparación con cera. Esto es consistente con el uso crónico y acumulación a largo plazo de estos acaricidas lipófilos en la cera, que se convierte en una fuente de contaminación posterior de polen almacenado. Para los plaguicidas agrícolas, la mayor indicación de la bioacumulación de cera de una fuente de polen es con el crecimiento de los insectos altamente lipofílicas regulador, la metoxifenozida, que es 5,3 veces más frecuente en cera ( Cuadro 4 ). En general, esta tendencia también se produjo con los piretroides. El lipofílicas-fluvalinato altamente degradados y amitraz (DMPF y DMA) se bioacumulan en las abejas a un mayor grado mucho que se coumafos, según lo indicado por los respectivos de 3,6 y 3,3 veces mayor al polen de abeja proporciones de valores de los residuos significa en relación con un 4,5- menor relación veces para coumafos ( Cuadro 4 ). El fungicida clorotalonil lipofílico es de 100 veces menor en las abejas que en el polen o la cera, tal vez debido a la transformación rápida de abeja o excretan metabolitos detectados. Similares metabolismo puede explicar los bajos niveles de coumafos en las abejas en comparación con el de otros acaricidas. fungicidas para padres y algunos metabolitos (por ejemplo, THPI), independientemente de lipofilia o movimiento sistémico, eran por lo general carecen de las abejas, en contraste a ser 151-veces mayor en el polen ( Tabla 4 ). Niveles de residuos de plaguicidas y la toxicidad aguda de abeja La comparación de los niveles de residuos ppb en matrices con DA conocidos 50los valores de las abejas de miel en ppb relación con el peso del cuerpo que proporciona sólo un detecciones pocos o muy por encima de la dosis letal ( Tabla 4 ). Dos muestras de abejas muertas estaban vinculados por el análisis previo a las aplicaciones ambientales de permetrina (19,6 ppm de residuos, LD de 1,1 ppm) y el fipronil (3,1 ppm, LD 50 0,05 ppm). 50 Sin embargo, otras muestras de abejas representada abejas restantes, y cabe señalar que los recolectores que nunca regresó y se presume muerto no fueron incluidos en la muestra. Para las abejas de colonias asociadas CCD, aunque sólo subletales altas cantidades de fluvalinato (hasta 6 ppm), amitraz, coumafos y clorotalonil se detectaron. Que el contenido de la abeja para el fungicida lipofílico este último era mucho menos (221 veces en promedio) que los alimentos beebread ( Cuadro 4 ) de las mismas colonias indica que el metabolismo de la matriz de plaguicidas se está produciendo en la abeja. Detectado los niveles de polen 17
  18. 18. de los plaguicidas se prevé que se subletales (por debajo de un décimo de la LD )a 50 excepción de ocasionales residuos de alta de la ciflutrina piretroides, la deltametrina, fenpropatrín y fluvalinato; azinfosmetil organofosfatos, clorpirifos y coumafos; aldicarb y carbamatos carbaril, y el fipronil y imidacloprid ( Cuadro 4 ), dependiendo de las tasas de consumo de las abejas. los residuos de cera se espera que sea similar subletales, en función de las tasas de transferencia a la cría o indirectamente a la alimentación, a excepción de ocasionales altos niveles de aldicarb, bifentrina, clorpirifos, coumafos, ciflutrina, cipermetrina, deltametrina, fenpropatrín, fipronil, fluvalinato, permetrina, piretrinas y . Los efectos biológicos de las combinaciones de estos materiales en sus niveles dietéticos en cualquiera de las larvas de abeja de la miel o adultos está por determinar. En las comparaciones de la colmena de las detecciones de pesticidas El emparejamiento por colonia / matriz de la muestra matrices al mismo tiempo, reducir nuestra base de datos a 519 análisis que promedió 6,5 detecciones por muestra representa 102 diferentes plaguicidas y metabolitos. análisis de la Colonia se promediaron entonces, de acuerdo a la matriz, si las fechas de muestreo no fue idéntica. Las siguientes tendencias significativas fueron extraídos por correlación seguida de un análisis de regresión lineal de estos datos. Fluvalinato cuentas para la mayoría del contenido acaricida de abejas (acaricida abeja = 1,016 • abeja fluvalinato 27,5 ppb, r 2= 0,9967, p = 0,0026, n = 58; la figura. 1a ) y cera de panal (acaricida cera = 1,106 + cera • fluvalinato 2715 ppb; r 2= 0,9355, p = 0,000032, n = 58; la figura. 1b ). Fluvalinato explica la mayoría de los residuos de plaguicidas detectados en las abejas (plaguicidas de abejas = 1,014 abejas • fluvalinato 38,1 ppb, r 2= 0,9955, p = 0,0004, n = 58; la figura. 1c ). contenido de cera es una mucho mejor correlato de los niveles de abeja de fluvalinato (fluvalinato cera de abeja = 8,53 • fluvalinato 5.911 ppb, r 2= 0,522, p = 0,00001, n = 58) que el beebread (fluvalinato abeja = 4,1 polen • fluvalinato - 77 ppb ; r 2= 0,366, p = 0,515, n = 41), en consonancia con la cera es la principal fuente de contaminación de las abejas. La cera es también la fuente primaria de la abeja residuos mucho menor de la otra colmena acaricida importantes, coumafos, como lo indica la correlación altamente significativa de la cera de abeja y el contenido (coumafos cera de abeja = 54,2 • coumafos 1.383 ppb, r 2= 0,484, p = 0,0015, n = 58) en comparación con los no-correlación significativos de polen y los residuos de las abejas (r 2= 0,00585, p = 0,630, n = 42). residuos de la abeja de la tercera acaricida, amitraz, no se relacionaron significativamente con cualquiera de cera (r 2= 0,042) o el polen (r 2= 0,0036) contenidos. Sin embargo, estos tres acaricidas constituían la mayor parte de residuos de plaguicidas en cera peine (plaguicidas cera = 0,9902 acaricidas cera • 665 ppb; r 2= 0,9948, p = 0,0031, n = 64; fig. 1d ). Figura 1. correlaciones de abeja y cera de residuos de fluvalinato (ppb) con acaricida total y el contenido de plaguicidas en muestras pareadas colonia. 18
  19. 19. Regresiones de fluvalinato abeja con acaricidas total (A), fluvalinato cera con acaricidas total (B), fluvalinato abeja con plaguicidas total (C), y de acaricidas de cera con los plaguicidas total (D). doi: 10.1371/journal.pone.0009754.g001 Cabe destacar aquí al descubierto las tendencias de residuos de plaguicidas polen resultado de su contenido alto de fungicidas. La mayoría de los contenidos de fungicidas en la apicultura, polen se debieron a clorotalonil (fungicidas polen = 0,9975 clorotalonil polen • 8.2 ppb; r 2= 0,9991, p = 0,000, n = 45; la figura. 2 bis ) al igual que los residuos de fungicidas peine de cera (cera = 0,9999 fungicidas clorotalonil cera • 49 ppb, r 2= 0,9966, p = 0,0162, n = 58; la figura. 2b ). De hecho, fungicidas representaron la mayor parte del contenido de polen de plaguicidas (pesticidas polen = 1,019 fungicidas polen • 323 ppb; r 2= 0,981, p = 0,000002, n = 64; la figura. 3 ). En el polen, el clorotalonil no-sistémica también tendían a co-producir con menores niveles de pesticidas sistémicos, incluyendo en particular los fungicidas (clorotalonil polen = 45,6 sistémicos polen • - 491 ppb; r 2= 0,8095, p = 0,10, n = 45). Figura 2. Correlaciones de polen y cera de residuos de clorotalonil (ppb) con un contenido total de fungicidas en muestras pareadas colonia. 19
  20. 20. Regresiones de clorotalonil polen (A) y clorotalonil cera (B) con fungicidas total. doi: 10.1371/journal.pone.0009754.g002 Figura 3. Correlación de residuos de fungicidas total (ppb) con un contenido total de plaguicidas de las muestras de polen. doi: 10.1371/journal.pone.0009754.g003 20
  21. 21. Las pendientes de los análisis de regresión lineal, aunque con una variación de altura, son compatibles con el polen es la fuente probable de clorotalonil cera (cera clorotalonil = 0,502 clorotalonil polen • 79 ppb; r 2= 0,385, p = 0,70, n = 44), mientras que el contenido de polen de amitraz (cera amitraz = 33,2 amitraz polen • 0.0 ppb; r 2= 0,800, p = NA, n = 64), coumafos (coumafos cera = 5,3 polen • coumafos 1.846 ppb, r 2= 0,569, p = 0,184, n = 63), y fluvalinato (cera = 2670 • fluvalinato polen 6.903 ppb; fluvalinato r 2= 0,0081, p = 0,48, n = 63) proceden de los residuos en cera acaricida respectivos peine. La correlación débil pero significativa de mayores niveles de fluvalinato coincidente con coumafos de alta en la cera de las colonias de peine (fluvalinato cera = 1,406 cera • coumafos 5.586 ppb, r 2= 0,186, p = 0,004, n = 58), es coherente con los compañeros frecuentes -tratamientos con estos acaricidas en el transcurso del año la colonia o la vida. cera de la Fundación es uniformemente contaminado con acaricidas Veintiún muestras de cera de seis diferentes comerciales y dos fuentes de fundación privada fueron contaminados de manera uniforme con un máximo de 10,1 ppm fluvalinato (media de 2 ± 0,6 ppm) y hasta 14,3 coumafos ppm (media de 3,3 ± 1,0 ppm, Cuadro 5 ), que es del 27% y 100%, respectivamente, los niveles de detección promedio en cera de panal global ( Tabla 1 ). Una fuente apicultor orgánico carecía coumafos en su fundación, a pesar de 0,5 ppm de fluvalinato todavía estaba presente. Niveles mucho más bajos, de 25 de otros plaguicidas y sus metabolitos se encontraron en 21 muestras, con un promedio de 5,7 detecciones por ejemplo, que es inferior a los 8 detecciones por muestra de cera de panal en general. Sistémica se encontraron con menos frecuencia en la fundación (5,8% de las detecciones, el cuadro 5 ) que en cera de panal ( Tabla 1 ). Otros contaminantes detectados incluyen con frecuencia el clorpirifos (81%), endosulfán (38%), clorotalonil (29%) y otros piretroides como la cipermetrina, ciflutrina y esfenvalerato ( Cuadro 5 ). Curiosamente, tres muestras de edad distinta de la fundación antes de su uso acaricida fluvalinato y carecía de coumafos como se esperaba, pero contenía más clorpirifos y niveles significativos de otros pesticidas ya no está registrado como bendiocarb, p, p ' -DDE y heptacloro (no mostrado). Tabla 5. Resumen de las detecciones de pesticidas en muestras de la fundación de las colonias de abejas de miel del Norte de América. doi: 10.1371/journal.pone.0009754.t005 21
  22. 22. productos de degradación de plaguicidas difieren entre matrices Los niveles de coumafos oxon, el toxiPlos terminó en vivo de papel - pone.0009730 metabolito oxidativo de coumafos, y los relacionados con degradar, chlorferone se detectaron con frecuencia en cera peine ( Cuadro 1 ) en comparación con el polen ( Tabla 2 ) o abejas ( Cuadro 3 ) . oxon Coumafos (hasta 1,3 ppm), que es la forma activa-P450 citocromo de este inhibidor de la acetilcolinesterasa [30], y chlorferone (hasta 4,4 ppm), el producto de la hidrólisis fenólicos que es un gran fotorreactivo cumarina [31], eran frecuentes en la cera, aunque este último estuvo ausente de las muestras de polen y sólo se detectan una vez en las abejas. Por el contrario, los tóxicos, coumafos declorada metabolito, potasan, estuvo ausente de la cera, pero detectó 3 veces de hasta 160 ppb en el polen. Tanto los productos de degradación DMPF amitraz (hasta 43 ppm) y DMA (hasta 3,8 ppm) prevaleció en cera ( Tabla 1 ) y en menor medida (hasta 9 ppm y 4,7, respectivamente) en las abejas ( Cuadro 3 ), mientras que se DMA no detectado en el polen a pesar de que su 22
  23. 23. precursor DMPF ocurrió en hasta 1,1 ppm ( Cuadro 2 ). Cantidades mucho más elevado de los tóxicos aldicarb sulfóxido abeja más (hasta 1,25 ppm) que su sulfona (hasta 0,097 ppm) fueron detectados en muestras de polen y cera, mientras que ambos de estos metabolitos sistémica estuvieron ausentes de las abejas. THPI, un degradar sistémica de captan, y 1- naftol, un degradar sistémica de carbaril, nunca fueron detectados en cera ( Cuadro 1 ), aunque han encontrado 53 veces en el polen y 4 veces en las abejas ( Cuadros 2 , 3). Por lo tanto, plaguicidas biotransformaciones padres a metabolitos, que son tanto o más tóxicos que los padres de sus compuestos se diferencia entre las matrices de la colmena. Alta diversidad de los plaguicidas detectados en muestras de la colmena Se encontraron 121 diferentes plaguicidas y metabolitos que comprende los residuos totales en 5519 887 cera, polen, las abejas y las muestras de la colmena (media de 6,2 detecciones por muestra) de 23 estados y una provincia canadiense ( Tabla S1 ). Estos incluyeron 16 piretroides padres, 16 organofosforados (13 padres, 3 metabolitos), 8 carbamatos (4 padres, 4 metabolitos), 6 neonicotinoides (4 padres, 2 metabolitos), 6 ciclodienos clorados (3 padres, 3 metabolitos), 5 organoclorados ( 3 padres, 2 metabolito), 4 reguladores del crecimiento de insectos, 2 formamidinas (2 metabolitos), 9 diversos acaricidas / insecticidas (8 padres de familia, 1 metabolito), 2 sinergistas, fungicidas 30, 17 y herbicidas. De estos pesticidas y metabolitos detectados, 47 son sistémicos (Tabla S1 ). Entre estos compuestos, 14 (12%) se detectaron solamente una vez, 20 (17%) dos veces, pero 79 (65%) de los mismos se produjo en 6 o más muestras, y 37 (31%) se encontraron más de 30 veces. Los piretroides se cuantitativamente el más frecuente de los residuos de polen con un máximo de diez padres diferentes compuestos por muestra. Entre los 81 compuestos analizados para no fueron detectadas en estas muestras ( Tabla S2 ), muchos son los plaguicidas que se degradan rápidamente (por ejemplo, aldicarb, amitraz), los metabolitos (15%), los compuestos de uso poco frecuente en torno a las abejas (por ejemplo, hydroprene), o productos químicos cancelados por uso (por ejemplo, aldrín, endrín). No se observaron diferencias notables en las tendencias registradas entre la base de datos se centró por encima y nuestra base de datos completa que incluye una mayor diversidad de matrices a excepción de 3 plaguicidas adicionales detectados; más extremos de hecho fueron detecciones de la cera, el polen de abeja y base de datos de 749 muestras. D ISCUSIÓN Top Hemos encontrado niveles sin precedentes de acaricidas y plaguicidas agrícolas en las colonias de abejas de miel de todo los EE.UU. y una provincia canadiense. Aunque estas muestras no eran parte de un paisaje a gran escala o nivel productor-encuesta, los datos contenidos aquí es la más grande de toma de muestras de residuos de plaguicidas en las colonias de abejas N. americana o en todo el mundo hasta la fecha, y representa un costo de casi $ 175.000 para los análisis sola. Intentamos aquí a sacarla de las tendencias de estos datos para señalar tanto los riesgos potenciales para la salud de las abejas, así como justificar la necesidad de mayores inversiones en el control de residuos de plaguicidas en el futuro. 23
  24. 24. Mientras que un número ligeramente mayor de los plaguicidas se encuentran mediante la inclusión de material relacionado con la apicultura tales como jarabe de maíz, el sustituto de polen, jalea real, miel y néctar de flores, las tendencias son bien representadas por el contenido de la colmena el polen, cera, y las abejas. Una comparación de los cuadros 1 , 2, 3, 4, con tablas S1 y S2 indica que un número de pesticidas utilizados en la actualidad (por ejemplo, alaclor, dimetoato) no se encontraron en las muestras, y que algunos de los plaguicidas más persistentes para el medio ambiente prohibidos en los últimos 10 años (por ejemplo, aldrín, endrín) tampoco aparecen. Los altos niveles de múltiples pesticidas en las abejas polen Los altos niveles de fluvalinato y coumafos son co-occuring con menores pero significativos niveles de 98 otros insecticidas, fungicidas y herbicidas en el polen. La mayoría fueron notables los altos niveles muy del fungicida clorotalonil en el polen y cera ( cuadros 1 , 2, 4), así como los niveles de ppm del aldicarb insecticidas, carbaril, clorpirifos e imidacloprid, fungicidas boscalid, captan y miclobutanil, y pendimetalina herbicida. Con un promedio de 7 de plaguicidas en una muestra de polen, el potencial de interacciones múltiples que afectan a los plaguicidas salud de las abejas parece probable. Diez plaguicidas fueron encontrados en el polen en la mayor de un décimo de la abeja LD 50nivel que indica que los efectos subletales de estas sustancias tóxicas son los únicos altamente probable. Investigadores europeos han tomado nota menos y por lo general más bajos niveles de plaguicidas en muestras de polen, aunque detecciones altas de todo carbamatos y piretroides se han reportado[8], [32]. Como el polen es la principal fuente de proteínas para el desarrollo de la cría y está íntimamente involucrado en el desarrollo de las glándulas hipofaríngeas de las abejas nodrizas [33], que a su vez afecta su capacidad para la cría trasera, sobreviviendo con el polen con un promedio de 7 diferentes pesticidas parece probable que tenga consecuencias. Requisitos para la proteína a nivel colonia variar considerablemente a lo largo de la temporada, y la capacidad de la colmena como superorganismo para responder a estas necesidades cambiantes puede verse comprometida por la gran cantidad de plaguicidas que se documenta en el polen. Dado el papel fundamental desempeñado por el polen de abejas en la alimentación y la dinámica de la colonia, la total ausencia de comprensión de biotransformaciones químicas de los plaguicidas almacenados en beebread obliga a una necesidad de trabajo adicional. Está bien documentado que los plaguicidas neonicotinoides ocurren en el polen en niveles que afectan a la capacidad de aprendizaje de las abejas alimentadas como polen [8]- [11], pero añadiendo otros fungicidas o pesticidas en esta mezcla aún no se ha considerado. Las abejas tienen genes para tipos específicos de receptores nicotínicos de la acetilcolina [34], y ahí puede estar la especial sensibilidad que tienen que neonicotinoides, pero los resultados de comportamiento de las acciones selectivas en estas dianas moleculares aún no se ha investigado. 24
  25. 25. Los productores de muchos cultivos de polinización de abejas rutinariamente se aplican fungicidas durante la floración, mientras que los polinizadores están presentes [35]en la actualidad no existen restricciones de etiqueta para esta acción. Por lo tanto, no es de extrañar que los fungicidas constituyen la mayor parte del contenido de plaguicidas de polen ( Figura 2a ). Kubik et al.[36]observó residuos de alta de la vinclozolina e iprodione fungicidas hasta 32 ppm y 5,5 respectivamente, en beebread. Clorotalonil es la de detección más frecuente en el polen y cera después de fluvalinato y coumafos, y los tres coinciden en el 47% de nuestras muestras de polen y cera. El clorotalonil es muy reactivo, ampliamente utilizado, espectro fungicida amplio enfoque que promueva la tensión de oxígeno [37]y es abiertamente tóxico para peces y otras actividades acuáticas a niveles de ppb [38]. Encontramos clorotalonil a ser un marcador para sepultando comportamiento en las colonias de abejas asociados con la mala salud [24], y se sugirió que nos encerraba puede ser un nuevo comportamiento defensivo de las abejas se enfrentan con grandes cantidades de alimentos tiendas potencialmente tóxicos. El polen que parece ser el origen de los residuos de clorotalonil en cera, pues los niveles de polen son más altos y correlativo de los niveles en la cera de las mismas colonias ( Figura 2b ) . contenido Clorotalonil es de esperarse, en beebread impulsado por las abejas que liban este fungicida sistémico-no directamente por recoger las partículas de polen formulaciones empresas oa través de su presencia en néctar, o el agua se recoge el polen. Algunos fungicidas han mostrado toxicidad directa a la miel o las abejas solitarias en las tasas de uso en el campo [39], pero las consecuencias del clorotalonil en el polen y la alimentación de las abejas beebread crías y adultos solos o en combinación con otros plaguicidas queda por determinar. Los altos niveles de acaricidas en un panal Cera de abejas sigue siendo el sumidero final de la utilización a largo plazo de los acaricidas fluvalinato, coumafos, amitraz ( Tabla 4 ) y bromopropilato [40], llegando a 204, 94, 46 y 135 ppm, respectivamente. niveles de residuos de colonia de estos acaricidas, después de su aplicación en la colmena, se han demostrado para aumentar la miel con el polen de cera de abeja [16], [40]- [45]. Cera de abejas es el recurso de la colmena que es por lo tanto, es renovable y donde los pesticidas persistentes pueden proporcionar una "tóxico casa" síndrome de las abejas. Los altos niveles de uniforme de estos acaricidas presente en la fundación ( Tabla 5 ) es particularmente preocupante, ya que la sustitución de peine es el método recomendado para reducir los contaminantes de los plaguicidas. La contaminación general de la fundación europea con especial acaricidas ha sido revisado con anterioridad [43]. residuos de fluvalinato en cera de abejas mejor correlación con el invierno de abejas matan francesa de 1999-2000 [5], aunque los factores enfermedad fueron más destacados en el informe. Fuera de los apiarios encuestados sufren graves mortalidad de las abejas, el 79% de cera de sus muestras contenían este acaricida en contraste con el 76% albergar una o más enfermedades graves. Casi toda la cera y las muestras de polen (98,4%) contenían dos o más residuos de plaguicidas, de los cuales más del 83% contaba con fluvalinato y coumafos ( Cuadro 4 ). Claramente, los residuos sustancial de estos tóxicos piretroides abeja y compuestos 25
  26. 26. organofosforados prevaleció juntos en la mayoría de las colmenas en la muestra. Las exposiciones crónicas a niveles altos de estos neurotóxicos persistente provoca agudos y subletales la reducción de la abeja de miel de fitness, sobre todo las reinas [46], [47], y pueden interactuar sinérgicamente sobre la mortalidad de las abejas [48]. Nuestro trabajo no se ocupa directamente de asociar estos acaricidas con CCD, aunque los niveles más altos coumafos hecho puede beneficiar a la colonia, posiblemente a través de control del ácaro[18]. Casi el 60% de nuestras muestras de polen y cera, en contraste con el 11% de muestras de abejas, que figura al menos uno de los 43 pesticidas sistémicos, el 57% en combinación con un piretroide. Un volumen importante de fungicidas potencialmente sinérgica como ciprodinil, fenbuconazole, miclobutanil y propiconazol también fueron encontrados. Los fungicidas en general tienen una toxicidad baja de abeja por sí mismos, pero hay excepciones con captan y el inhibidor de la biosíntesis de ergosterol (EBI) propiconazol se han reportado [39]. Este último, así como miclobutanil son sinergistas potente para el cihalotrin piretroides [49]. La coincidencia frecuente en el polen de los altos niveles del fungicida sistémico clorotalonil-no con menores niveles de pesticidas sistémicos, incluidos los fungicidas es otra combinación sinérgica probable que habría que seguir estudiando relativa disminución de las abejas. Los niveles más bajos de pesticidas en las abejas Las abejas tienen generalmente menor que el polen de los residuos de plaguicidas [ Tabla 4 , 32]. Las muestras tomadas de insalubres asociadas a colonias CCD eran de abejas vivas en el momento de la recogida y representan las abejas recolectoras casa o residual. Estos fueron probablemente surgió recién abejas, ya que las abejas son mayores normalmente falta en las colmenas se derrumbó por completo. Fluvalinato superado residuos coumafos en estas abejas, pero incluso el más alto de detección de 6 ppm ( Cuadro 4 ) es inferior a la mitad de la LD , y por sí sola puede explicar sólo un nivel de mortalidad baja. Encontramos 50 clorotalonil en concentraciones 100 veces menor en comparación con las abejas el polen o la cera que indica su biotransformación rápida o excreta metabolitos detectados ( Cuadro 4 ). Biotransformaciones y excreción rápida también puede explicar la falta general de residuos de plaguicidas sistémicos en las abejas. Tendencias más amplias de los plaguicidas de las matrices asociadas colmena Externamente derivados, altamente tóxico piretroides, hasta 9, además de fluvalinato por muestra, fueron los frecuentes y clase dominante la mayoría de los insecticidas en nuestras muestras. Los piretroides son frecuentemente asociados con abejas mata [50]. Una muestra de abejas muertas, que se obtiene después de un gran árbol de la aplicación de permetrina comunidad de acuerdo a las instrucciones que figuran 19,6 ppm, 18 veces superior a la establecida abejas LD ( Cuadro 4 ). El polen y los niveles de cera de los piretroides más 50 tóxicos, incluyendo bifentrina, ciflutrina, cihalotrín, deltametrina y, fenpropatrín se elevan hasta 613 ppb, lo cual está por encima del LD abeja a la deltametrina. Este nivel puede ser 50 26
  27. 27. letal en función de las tasas de consumo de polen por las distintas castas, o tasas de transferencia de cera a la cría o indirectamente al polen. Por otra parte, algunos residuos de la abeja de la deltametrina, cipermetrina y fenpropatrín ( Cuadro 4 ) están por encima de niveles que se indican a recolectores desorientar [51]y causar síntomas similares a la CLD (véase más arriba). Es importante tener en cuenta que los piretroides son rara vez se encuentra solo, y en el 50% de nuestras muestras de polen y cera de co-ocurren con clorotalonil, un fungicida que se sabe aumentan la toxicidad de la cipermetrina abeja por más de 5 veces [52]. la toxicidad de la abeja bifentrina piretroides se duplica después de Apistan (fluvalinato) el tratamiento [53], que a menudo coincide en nuestras muestras. Potencial de interacciones entre múltiples piretroides y fungicidas parece altamente probable que impacto en la salud de abejas de forma todavía por determinar. Los piretroides distintos fluvalinato se ha informado que el impacto de la capacidad de forrajeo de las abejas de miel. Después de la aplicación tópica con 0,009 mg permetrina / abeja (aprox. 90 ppb de peso corporal), ninguno de los trabajadores de forrajeo regresó a la colmena en el final del día [54], y sólo el 43% de estas abejas devuelto ni una sola vez a la colmena a causa de desorientación, debido a la el tratamiento. Vandame et al. [51]encontraron un efecto similar en los forrajeros con deltametrina entre 0,0025 mg / abeja (25 ppb), una dosis 27 tiempo inferior a la LD , que desorientado 91% de los vuelos 50 de retorno de abejas a la colmena. Estos síntomas son una reminiscencia de los reportados para la CLD. Otras clases de pesticidas se han asociado con abejas mata a 3,1 ppm como del fipronil fenilpirazol (Cuadro 4 ). Anderson y Wojtas [55]vinculados miel abejas muertas a los residuos de alta de los carbamatos carbaril (5,8 ppm) y metomilo (3,4 ppm), ciclodienos clordano (0,7 ppm) y endosulfán (4,4 ppm), organofosforados malatión (4,2 ppm) y paratión-metilo (3,6 ppm ), y el fungicida captan (1,7 ppm). Walorczyk y Gnusowski [56]encontraron cantidades excepcionales de la dimetoato organofosforados (4,9 ppm), el fenitrotión (1 ppm), y el ometoato (1,2 ppm) y hasta 1,2 ppm del tebuconazol fungicida sistémico en abejas de otras incidencias envenenamiento. Del mismo modo, los residuos de elevada del bromofos de metilo organofosforados (1,7 ppm) y fenitrotión (10,3 ppm) se asociaron con alta mortalidad de las abejas[57]. Plaguicidas metabolitos (enzimáticamente producidos) y productos de degradación (química producida o de origen desconocido) puede ser tan tóxicos y son a menudo más sistémica que sus padres respectivos compuestos. circulación sistémica puede mejorar sus niveles de polen y néctar de flores, pero su mayor solubilidad en agua también puede facilitar la excreción de las abejas. Cantidades mucho más elevado de los tóxicos aldicarb sulfóxido abeja más de su sulfona [58]se detectaron con frecuencia en las muestras de polen de las colmenas cerca de cítricos, mientras que ambos de estos metabolitos sistémica estuvieron ausentes de las abejas. Los productos de degradación sistémica THPI de captan y 1-naftol de carbaril a menudo se encuentran en el polen, pero con mucha menos frecuencia en las abejas. plaguicidas biotransformaciones Padre a metabolitos diferencia entre las abejas, polen de alimentos y su panal. Por lo tanto, las complicaciones de salud de las abejas puede resultar a 27
  28. 28. partir del metabolismo de plaguicidas en la colmena y sitios de forrajeo a más sistémico o metabolitos solubles en agua que son tanto o más tóxicos que sus compuestos originales. Una vez más, los datos de las combinaciones de estos metabolitos con compuestos de los padres en las mezclas de dos o más componentes están totalmente ausentes en la literatura. Los efectos de la exposición crónica a los piretroides, organofosforados, neonicotinoides, fungicidas y otros plaguicidas pueden variar desde letales y / o sub-letales efectos en la cría y los trabajadores a efectos en la reproducción de la reina [59]. Abeja la nutrición y los cambios fisiológicos entre las estaciones del año (verano, invierno, en comparación con las abejas) pueden tener marcados efectos sobre la susceptibilidad de plaguicidas [60]. Los intentos de correlacionar disminución de abejas global o CCD con sólo disponer de mayor exposición a los pesticidas [18], [32]no han tenido éxito hasta la fecha. Dos complicaciones mayores con esos intentos son que el tiempo transcurrido entre la recogida de polen contaminado con pesticidas múltiples, como hemos mostrado aquí, y cuando se consume por las abejas y la camada no se puede predecir en las colonias, y el potencial de biotransformaciones de plaguicidas en beebread son totalmente indocumentados. interacciones entre los plaguicidas mixures diversos, así como con otros factores de estrés como Varroa y Nosema [18], IAPV [17], microbios beneficiosos colmena [61], [62], las abejas y los efectos sobre el sistema inmunológico, requieren mayor estudio. Nos parece que es demasiado pronto para intentar vincular o despedir a los efectos de plaguicidas con CCD. Implicaciones para la investigación de las abejas sobre los roles de los plaguicidas en salud de las abejas neonicotinoides uso sistémico ha aumentado mucho recientemente para el tratamiento de semillas de muchos cultivos importantes, en particular los de ingeniería genética [9], [63], [64], y el impacto considerable de las especies no objetivo puede ocurrir [65]. Neonicotinoides y fungicidas sistémicos a menudo se combinan como entradas de control de plagas, y muchas de las sinergias entre estos últimos la abeja ya la alta toxicidad de los neonicotinoides [66]. Abejas mata en Francia y Alemania se han asociado con particular imidacloprid [9]y clotianidina [67]. Aunque unos pocos residuos de atrazina, carbendazima, ciprodinil, pronamide, dimetomorfo, y el de degradación THPI (captan) y naftol (carbaril-1) se detectaron plaguicidas sistémicos eran por lo general ausente de muestras de abejas (Cuadro 3 ). No se encontraron residuos neonicotinoides fueron encontrados en las abejas, mientras que el 49 detecciones se obtuvieron de polen y cera ( Cuadros 1 , 2, 3, 4). Nuestros resultados no apoyan suficientes cantidades y la frecuencia en el polen de imidacloprid (media de 3,1 partes por mil millones en menos de 3% de las muestras de polen) o el menos tóxico neonicotinoides tiacloprid y acetamiprid para dar cuenta de los impactos en salud de las abejas, aunque una muestra de polen contiene una excepcional nivel de imidacloprid ppb 912 ( Cuadro 4 ). Un paisaje-nivel de estudios recientes de los tratamientos de semillas de maíz imidacloprid en Bélgica demostró que no hubo impacto en las abejas de miel [68], sin embargo, con su alta prevalencia EBI y otros fungicidas [49],[66]como miclobutanil [16], aunque refutada por algunos resultados de 28
  29. 29. campo [69], pueden tener impactos directos más en la salud de las abejas a través de combinaciones sinérgicas. La alta frecuencia de múltiples pesticidas en el polen de abeja y cera indica que las interacciones de pesticidas requieren una investigación exhaustiva antes de su papel en la disminución de salud de las abejas pueden ser apoyados o refutados. El gran número de estudios hasta la fecha, están limitadas por el hecho de ser sobre todo un compuesto a la vez, así como el uso de colonias enteras en que la coordinación de la ingesta de polen contaminado, y su utilización por la colonia son difíciles de interpretar como una relación causal. Los estudios de laboratorio han indicado claramente los efectos subletales sobre la miel de abeja de aprendizaje [10], funcionamiento del sistema inmunológico [11], y la sinergia de la toxicidad de insecticidas con fungicidas, pero las combinaciones de herbicidas con fungicidas e insecticidas en 3 o más mezclas de componentes no se han estudiado. genéticos y los cambios estacionales en la sensibilidad de abejas a los pesticidas [60]y los niveles nutricionales[33]son conocidos, pero de nuevo las interacciones de estos con las combinaciones de productos químicos por encima aún están por determinar. Implicaciones para la gestión de colonia para minimizar los impactos de plaguicidas Fluvalinato se ha considerado un relativamente "seguro" de material para las abejas melíferas por la industria de la apicultura, sin embargo su historia es poco clara con importantes repercusiones que puede tener para la salud de abejas de miel. La formulación original de fluvalinato había establecido una dosis letal que mató a 50% de la población estudiada (LD 50 ) de 65,85 mg / abeja para las abejas de miel, que se considera relativamente no tóxico [27]. Sorprendentemente, la EPA en 1995 informó de la DL de 50 fluvalinato como 0,2 mg / abeja, un nivel que es considerado altamente tóxico [70]para las abejas de miel. Esto es 330 veces más tóxico que el indicado por el LD original 50 , un valor todavía citado en la literatura actual [por ejemplo, 8] . aumento extraordinario de la toxicidad se ha encontrado con la adición de los sinergistas comerciales al fluvalinato, donde una LD tópico de 0,00964 mg / abeja, un aumento de 980 veces a sus informó 9,45 mg / 50 abeja sin el aditivo, ocurrido si 100 mg de butóxido de piperonilo se aplicó 1 hora antes de la piretroides [71]. Neurotóxicos de acción central puede tener un impacto subletalmente una abeja social más que la previsión de plagas debido a la comunicación compleja y basada en comportamientos sensoriales necesarias para mantener la organización comunitaria. Ampliamente que ocurren Varroa resistencia a los ácaros al fluvalinato, amitraz coumafos y ahora pueden haber desarrollado rápidamente como resultado de su constante exposición al impregnadas de cera de peine acaricida. La eliminación de estos residuos de la cera se puede extender la utilidad de estos acaricidas o futuras, mediante la reducción de la alta presión de selección. En general se acepta que el ácaro Varroa destructor Anderson & Trueman, está desempeñando un papel clave en la desaparición de abejas de miel de salud, y que el uso intensivo de acaricidas para su control ha llevado a la evolución de la propagación del ácaro la resistencia a escala europea entre las cepas de las abejas de miel [72]- [75]. y coumafos, 29
  30. 30. pero no amitraz Fluvalinato, son muy persistentes en la colmena con una vida media estimada en cera de abejas de 5 años [43]. Afortunadamente, una amplia muestra de miel EE.UU. mostró frecuente, pero muy bajos niveles de coumafos fluvalinato y hasta 12 ppb, y sólo una pocas detecciones de cantidades menores de cuatro otros plaguicidas[76]. Implicaciones para la política de regulación para reducir al mínimo los riesgos de plaguicidas para los polinizadores La abundancia de residuos múltiples, algunos a niveles tóxicos de compuestos simples, y la falta de literatura científica sobre las consecuencias biológicas de combinaciones de plaguicidas, argumenta fuertemente para cambios urgentes en las políticas de reglamentación en materia de registro de plaguicidas y de los procedimientos de vigilancia en relación con los polinizadores seguridad. Esto pide además que los fondos de emergencia para hacer frente a la miríada de agujeros en nuestra comprensión científica de las consecuencias de plaguicidas para los polinizadores. El descenso de la toxicidad de los compuestos de abejas registrada al impacto sólo advertencias etiqueta, y la infravaloración de los riesgos de plaguicidas sistémicos a las abejas en el proceso de registro y puede haber contribuido a la contaminación por plaguicidas generalizada de polen, la fuente principal de alimento de nuestros principales polinizadores. Se arriesga a la contribución de $ 14 mil millones de polinizadores para nuestro sistema alimentario falta realmente vale la pena de acción? I NFORMACIÓN DE A POYO Top Cuadro S1. Resumen de las detecciones de plaguicidas en América del Norte 887 muestras de la colmena y afines. (0,37 MB DOC) Tabla S2. Resumen de los plaguicidas y sus metabolitos no se detectó en 887 muestras de colmena de América del Norte y afines. (0,20 MB DOC) A GRADECIMIENTOS Arriba Damos las gracias a la aportación significativa de otros CCD de grupo de trabajo los miembros, especialmente a David Biddinger, Diana Cox-Fomentar y Hayes Jerry. 30
  31. 31. C ONTRIBUCIONES A UTOR Top Concebido y diseñado los experimentos: CAM MF JF Dv JSP. Realizado el experimento: CAM SA MF RS. Analizados los datos: CAM. Contribución reactivos y materiales / herramientas de análisis: CAM SA RS Dv JSP. Escribió el papel: CAM MF JF. R EFERENCIAS Top 1. vanEngelsdorp D, R Underwood, D Caron, Hayes J (2007) una previsión de pérdidas de colonias logrado en el invierno de 2006-2007: Un informe encargado por los Inspectores de Apicultura de América. Soy la abeja J 147: 599-603. BUSCAR ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA 2. vanEngelsdorp D, J Hayes Jr, RM Underwood, Pettis J (2008) Un estudio de la abeja de miel pérdidas de colonias en los EE.UU., otoño de 2007 para la primavera de 2008. PLoS ONE 3: 1-6 e4071. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA 3. vanEngelsdorp D, J Hayes Jr, RM Underwood, Pettis JS (2010) Un estudio de la abeja de miel pérdidas de colonias en los Estados Unidos, el otoño de 2008 hasta la primavera de 2009. J Res Apic 49: 7-14. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA 4. Biesmeijer JC, SPM Roberts, M Reemer, R Ohlemüller, Edwards M, et al. (2006) disminuye en paralelo en los insectos polinizadores y polinización de plantas en Gran Bretaña y los Países Bajos. Ciencia 313: 351-354. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA 5. Faucon JP, L Mathieu, Ribière M, AC Martel, Drajnudel P, et al. (2002) La miel de abeja mortalidad invernal en Francia en 1999 y 2000. Abeja Mundial 83: 14-23. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA 6. Finley J, S Camazine, Frazier M (1996) La epidemia de la abeja de miel pérdidas de colonias durante la temporada 1995-1996. Soy la abeja J 136: 805-808. BUSCAR ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA 7. Bonmatin JM, PA Marchand, Charvet R, Moineau I, Bengsch ER, et al. (2005) Cuantificación de la captación de imidacloprid en los cultivos de maíz. J Agric Food Chem. 53: 5336-5341. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA 8. Chauzat MP, JP Faucon, AC Martel, J Lachaize, Cougoule N, et al. (2006) Un estudio de residuos de plaguicidas en las cargas de polen recolectado por las abejas de miel en Francia. J Econ Entomol 99: 253-262. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA 9. Halm MP, un Rortais, G Arnold, JN Tasei, Rault S (2006) Nuevo enfoque de la evaluación de riesgos de los insecticidas sistémicos: el caso de las abejas melíferas y el imidacloprid (Gaucho). Environ Sci Technol 40: 2448-2454. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA 10. Decourtye A, C Armengaud, Renou M, J Devillers, Cluzeau S, et al. (2004) imidacloprid deteriora la memoria y el cerebro en metalbolism la abeja melífera ( Apis mellifera L.). Physiol Biochem Pestic 78: 83-92. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA 11. Desneux N, A Decourtye, Delpuech JM (2007) Los efectos subletales de los plaguicidas sobre los artrópodos beneficiosos. Annu Rev Entomol 52: 81-106. ENCUENTRE ESTE ARTÍCULO EN LÍNEA 31
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