Casos de fiebre amarilla en portuguesa

1. Casos de Fiebre Amarilla en Portuguesa, Venezuela: ¿un brote
selvático espurio?
Manuel Muñoz-Rodríguez1,2
, Jazzmin Arrivillaga1
, Juan-Carlos Navarro2
1
Laboratorio de Ecología Molecular de Vectores. Departamento de Estudios Ambientales.Universidad Simón Bolívar. Sar-
tenejas.Venezuela. 2
Laboratorio de Biología de Vectores. Instituto de Zoología y Ecología Tropical. Universidad Central
de Venezuela. Caracas. Venezuela.
RESUMEN
Solicitud de sobretiros: Juan-Carlos Navarro. Laboratorio de Biología de Vectores. Instituto de Zoología y Ecología Tropical. Universidad Central de
Venezuela. Caracas. Venezuela. E-mail: juan.navarro@ciens.ucv.ve
Recibido: el 15 de octubre de 2010. Aceptado para publicación: el 20 de diciembre de 2010
Introducción. En 2005 se detectaron en una zona
rural del Estado Portuguesa, Venezuela, casos
de Fiebre Amarilla (FA) en humanos confirma-
dos por aislamiento viral. El brote se asoció a la
intromisión de campesinos al bosque donde se
asume que circula el virus en forma enzoótica.
Sin embargo, este tipo de diagnóstico resulta im-
preciso, ya que hoy día, producto del urbanismo
el contacto hombre-vector-hospedador autóctono
se ha incrementado, a la vez que se ha observado
una expansión del hábitat de vectores urbanos.
En el caso de la FA, esto supondría una revisión
en la manera de abodar el problema en cuanto a
la determinación del vector involucrado (urbano
o selvático-rural), lo cual es vital para desarrollar
medidas preventivas y de control.
Objetivo. Evaluar en forma rápida la entomofauna
y la distribución espacio-temporal de vectores de
la familia Culicidae asociada a un foco de FA y
estimar su implicación en la transmisión del virus
de FA y otros patógenos.
Materiales y Métodos. Se realizaron muestreos
puntuales de mosquitos adultos y larvas, diferen-
ciados temporal y espacialmente (zona interve-
nida-boscosa). Para ello se emplearon trampas
CDC (luz / CO2
) durante 24h para, capturas con
aspiradores mecánicos de mosquitos en resposo
y en actividad de alimentación. Las fases inma-
duras fueron colectadas por succión del líquido
en diferentes recipientes o criaderos naturales y
artificiales. Las especies fueron identificadas por
medio de claves disponibles y comparación con
material de museo. La estructura de la comunidad
se evaluó y se comparó mediante índices de diver-
sidad y similaridad.
Resultados. Se observó co-existencia de especies
de Haemagogus y Sabethes con Aedes aegypti
en la zona intervenida de viviendas y en el área
boscosa contigua, principalmente en muestreos
diurnos empleando cebo humano, lo que evidencia
un comportamiento antropofílico, y por ende un
factor de riesgo epidemiológico importante a ser
considerado.
Conclusión. El inventario de la entomofauna aso-
ciada al foco de FA evidencia la potencialidad de
transmisión local en el área de mayor intervención
humana sin el desplazamiento de la población
hacia la zona boscosa tal como es considerado en
el ciclo clásico de transmisión de fiebre amarilla
selvática, con base en la poca diferenciación en
la composición de especies vectoras del virus FA
entre la zona de viviendas y la boscosa, lo que
revela conectividad ecológica entre el área de vi-
viendas (caserío) y la menos intervenida (bosque) a
pesar de la fragmentación del hábitat. La presencia
conjunta de epecies de transmisión selvática y
urbana en las áreas de actividad humana sugiere
que no existe una diferenciación espacial entre el
clásico ciclo selvático y el urbano en la localidad
de Santa Lucía.
Este artículo está disponible en http://www.revbiomed.uady.mx/pdf/rb102135.pdf
163
Rev Biomed 2010; 21:163-177
Vol. 21, No. 3, septiembre-diciembre de 2010
Artículo Original

2. 164
Revista Biomédica
Palabras clave: Culicidae, enfermedad re-emer-
gente, Haemagogus, mosquitos, riesgo epidemio-
lógico, Sabethes, urbanización de enfermedades
ABSTRACT
Cases ofYellow Fever in Portuguese, Venezuela:
A Spurious Jungle Outbreak?
Introduction. In 2005, in a rural locality of Por-
tuguesa State-Venezuela, was detected a small
outbreak of Yellow Fever (YF) confirmed by virus
isolation. These cases were associated to introduc-
tion of peasants into nearby rainforest where the
virus have been circulating in an enzootic cycle.
Nevertheless, this diagnosis is imprecise, because
nowadays as consecuence of expansion of urban
areas, the human contact with wild vectors and
hosts has increased, like as the domestic vectors
distribution. The situation above described, would
suppose to reconsider which vectors are involved
in the transmission of YF in a specific place,
which is important for prevention and control
strategies.
Objective. To realise a rapid survey the mosquito
fauna potentially associated to be involved in a
YF local outbreak, search its spatio-temporal dis-
tribution and to infer the possible role in the virus
transmission.
Materials and Methods. Field samplings of adult
mosquitoes temporal and spatially, were done,
using CDC light-traps (light/CO2
) 24h hours, also
using mechanical aspirators in resting places and
human bait. The larvae were collected in differ-
ent natural and artificial breeding containers by
mechanical suction. The species were identified
by available keys and specimens museum compari-
son. The community structure was evaluated and
compared using diversity and similarity indices.
Results. Overlaping occurrence in time and space
of Haemagogus and Sabethes species with Aedes
aegypti in sites with major human activity (dwell-
ings area) and also in the forest. These species
shown anthropophilic biting pattern, which rep-
resent an important epidemiological risk.
Conclusions. The mosquito fauna found in the
locality suggest the possibility of local transmis-
sion ofYF both in dwellings and forest, without the
requirement of human displacement to nearby for-
est as the classical sylvan YF transmission cycle,
since there are not differentiation in the vector
species composition involved in the transmission
of YF between forest and houses zones. This fact
reveals an ecological connectivity despite the frag-
mentation of natural habitat. Our results evidence
that, in Santa Lucia, there are not spatial-temporal
differentiation between a potential sylvan cycle
and urban cycle.
Key words: Culicidae, emergent diseases,
epidemiological risk, Haemagogus, mosquitoes,
Sabethes, disease urbanization
INTRODUCCIÓN
Alrededor de un 17% de los agentes cau-
sales de zoonosis que afectan hoy día a los seres
humanos, a los animales domésticos y de vida
silvestre, son transmitidos entre los diferentes
hospedadores vertebrados a través de un vector
natural que en la mayoría de las enfermedades
metaxénicas está representado por un inverteb-
rado (1-6). Estos vectores naturales cumplen un
rol fundamental en el mantenimiento, reproduc-
ción y propagación de un agente patogénico en el
ambiente, motivo por el cual, investigaciones que
estén destinadas a estudiar la ecología y la biología
de estos vectores son de gran importancia para el
desarrollo de estrategias de manejo y control de la
enfermedad (7-10). Entre los vectores naturales,
los mosquitos de la familia Culicidae tienen gran
interés médico y veterinario, en función de los
valores altos de abundancias y el comportamiento
antropofílico en ambientes urbanos, peridomésti-
cos y silvestres, así como su incriminación como
vectores naturales en los brotes epidémicos produ-
cidos por los diversos agentes etiológicos que estos
insectos transmiten (7), entre los que podemos
mencionar al virus de la Fiebre Amarilla (FA).
El arbovirus causal de FA, perteneciente
al género Flavivirus y a la familia Flaviviridae,
Muñoz-Rodríguez et al.

3. se mantiene en la naturaleza entre dos ciclos de
transmisión: uno selvático o enzoótico y uno
urbano o epizoótico. En el primero, participan en el
rol de reservorios, primates no humanos, mientras
que el papel de marsupiales y roedores como
hospedadores primarios permanece en estudio
(11-15). Los vectores involucrados en el ciclo
selvático son principalmente mosquitos de los
géneros Haemagogus y Sabethes, especialmente
las especies Haemagogus janthinomys Dyar,
Haemagogus albomaculatus Theobald,
Haemagogus leucocelaenus Dyar & Shannon y
Sabethes chloropterus (Humboldt) (12,15). Estas
especies de mosquitos han sido consideradas de
hábitos estrictamente silvestres y arborícolas (de
actividad en dosel de bosques), en función de los
criaderos que explotan a lo largo su ciclo de vida,
preferentemente plantas epífitas, huecos de árboles
y bambús, axilas de bromelias, cáscaras de frutos
caídos y los frondes de plantas características
de zonas boscosas, aunque también, aunque
con menor frecuencia, se han reportado estadíos
larvales de estas especies en recipientes artificiales
(12,16). Los mosquitos hembras de estás especies
se alimentan especialmente de primates no
humanos, infectándose con el virus cuando pican
a un reservorio que presenta niveles de viremia
lo suficientemente altos, completándose el ciclo
de transmisión cuando el mosquito en procura de
una segunda ingesta se alimenta de un hospedador
susceptible (14,17,18). También se ha reportado
la transmisión transovárica (11-15).
Tradicionalmente se ha considerado que
el humano es un hospedador accidental, infectán-
dose del agente etiológico, cuando por motivos
de trabajo o entretenimiento, se introduce en el
bosque, nicho ecológico de especies de mosqui-
tos Haemagogus y Sabethes, quienes mantienen
la circulación del virus en el ciclo enzoótico (11,
12,19,20). El humano que se ha infectado en una
zona enzoótica, durante los primeros 3 días de in-
cubación del virus se traslada a centros urbanos, se
convierte en un portador y amplificador del agente
causal de la FA en la población introduciendolo el
un posible ciclo urbano (11,12). De esta manera,
el ciclo urbano se considera supeditado a la injer-
encia del hombre en un ambiente boscoso donde
circula el virus en su forma: primate silvestre-
mosquito-primate silvestre o algún reservorio
como marsupiales arborícolas. En el ciclo urbano,
el hombre actúa como r fuente de infección, siendo
el vector Aedes aegypti (L.), un mosquito con alto
grado de antropofília y solapamiento de nicho
con el humano, pudiendo este vector transmitir el
patógeno, horizontal y verticalmente a través de
la picada y por vía transovárica respectivamente
(14,15,19,21,22).
A partir de la introducción de virus causal
de la FA en el continente Americano en el si-
glo XVI, son muchos los reportes de epidemias
emergentes y re-emergentes de este mal en la
región Neotropical, pasando a constituir uno de
los principales problemas para la salud pública en
muchos países de la región, Venezuela entre ellos
(12,13,23). En este país, los primeros casos de FA
se remontan a finales del siglo XVII, desde ese
momento la enfermedad ha re-emergido de manera
intermitente hasta la actualidad (13,23). Luego de
un período de 40 años sin registros de casos, se
produce una onda epidémica de FA entre los años
2002-2005, con nuevos casos clínicos en varios
estados y localidades del país, que incluían:Apure,
Barinas, Mérida, Táchira, Zulia, Portuguesa Bolí-
var y Amazonas (12,13,24). Durante esos brotes
epidémicos, la política de control implementada
por los entes públicos consistió en la vacunación
de la población de las localidades afectadas.
Históricamente, en Venezuela, los casos
humanos reportados corresponden a personas
que se han introducido a zonas boscosas como
consecuencia de actividades como: la siembra,
la recolección de madera, la cría de animales,
la minería, la explotación petrolera y turismo,
al mismo tiempo, estos casos ocurrieron en
localidades cercanas a las regiones identificadas
como endémicas, a saber: Selvas de San Camilo,
Selvas de Guayana y Selvas del sur-oeste del
Lago de Maracaibo (12,13,23). Por estas razones,
165
Fiebre amarilla, ¿brote selvático espurio?
Vol. 21, No. 3, septiembre-diciembre de 2010

4. Revista Biomédica
los casos fueron reportados como selváticos.
Sin embargo, no se realizaron estudios eco-
epidemiológicos que permitieran confirmar el
lugar de infección, lo cual tiene gran importancia al
momento de desarrollar estrategias efectivas dentro
del programa de control de la FiebreAmarilla, que
manejan los ministerios de salud, cuando se aborda
un foco activo de FA con casos agudos.
Por otro lado, la población humana se
encuentra en continuo crecimiento demográfico,
lo que ha generado el crecimiento constante de
las zonas urbanas y sub-urbanas en las principales
ciudades a nivel mundial, así como también
en ciudades secundarias, pero en ausencia de
una planificación urbana (3,5, 9, 10,25). Este
hecho ha generado que en las áreas periféricas
de los centros urbanos se encuentre mayor
abundancia de personas viviendo en condiciones
de hacinamiento y con precariedad de servicios
básicos, principalmente de servicio de agua, lo que
ha sido un factor modulador de la colonización y
proliferación de Aedes aegypti vector urbano de
la FA y del virus dengue (10,21,22,25).
Por otro lado, esta población que vive en
los bordes de las ciudades, se encuentra más
expuesta a la fauna autóctona que las personas
que habitan en los centros urbanos.Algunos de los
componentes de esta fauna podrían cumplir el rol
de reservorios o de vectores de diversos agentes
causales de zoonosis, por lo que las poblaciones
humanas que habitan en los puntos periféricos
de los centros urbanos, como consecuencia del
efecto de borde, tienen mayor frecuencia de
contacto con la fauna silvestre local, mientras
que, la población más cercana al centro de la
distribución tienen menor riesgo epidemiológico,
debido a la menor potencialidad de translocación
del patógeno en el caso donde la transmisión de la
enfermedad involucre fauna silvestre, doméstica y
humanos (26). Algunas de estas especies, dentro
de la diversidad de la fauna silvestre (insectos
y mamíferos), cumplen el rol de reservorios
y de vectores dentro del ciclo zoonótico de la
FA (10,25), por lo que las barreras geográfico-
espaciales que separan a los ciclos selváticos y
urbanos, en muchas localidades sean cada vez más
tenues y tiendan a desaparecer, lo que implica que,
el status de un caso de FA selvático/urbano, no es
fácilmente determinado únicamente por el sitio de
ocurrencia.
En esta investigación se empleó un método
de evaluación rápida de la entomofauna de
especies de la familia Culicidae para determinar la
potencialidad de un área como foco de infecciones
zoonóticas, particularmente FA. De esta forma
se evaluó la presencia espacio-temporal de
especies que han sido incriminadas como vectores
potenciales o efectivos del agente causal de la
FA, y otras zoonosis, asociadas a dos áreas con
diferente grado de intervención antropogénica
dentro de una misma localidad geográfica en
donde se registraron casos clínicos de FA en
humanos para el año 2009.
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
Los muestreos se realizaron en la población
rural o “caserio” de Santa Lucía, localizada en las
coordenadas 9°10´3´´N, 69°58´9´´ W, ubicado
en las cercanías del río Anus, en el Municipio
Sucre, Estado Portuguesa, Venezuela. Las princi-
pales actividades humanas en la localidad son las
agropecuarias de subsistencia y las turísticas en
pequeña escala (balneario). La temperatura media
anual oscila entre 22-26°C y las precipitaciones
anuales entre 1400-1800mm (27). La vegetación
característica es de bosque húmedo tropical, con
fragmentación producto de la actividad humana,
con presencia de construcción de caminos que con-
ducen a los habitantes de la zona a internalizarse
en el bosque para su jornada de trabajo agrícola,
búsqueda de fuente de agua y para el pastoreo de
los animales domésticos. Se distinguen al menos
dos niveles de intervención por urbanismo no
planificado: zona 1 (zona con mayor intervención
por la existencia de asentamientos humanos, casas-
patios y carretera principal) y la Zona 2 (el parche
de bosque primario semi-intervenido).
166
Revista Biomédica
Muñoz-Rodríguez et al.

5. 167
En la Figura 1 se muestra una imagen
satelital del área de muestreo, en ella se indican
los sitios específicos de colecta. En la figura
las marcas amarillas corresponden a los sitios
de muestreo ubicados en la zona boscosa,
mientras que las rojas corresponden a la zona
intervenida. Se realizaron colectas en once puntos
de la localidad, cinco en bosque, y seis en zonas
intervención antropogénica. Los puntos de colecta
se mantuvieron tanto en temporada de lluvia como
en temporada de sequía, y sus coordenadas se
encuentran a disposición del solicitante.
Metodología de muestreo de mosquitos
adultos
La colecta de mosquitos de la familia
Culicidae se realizó durante 7 días, divididos
en dos muestreos puntuales, uno en la habitual
temporada lluviosa, realizado en agosto del 2009,
durante 4 días, y otro en diciembre del mismo
año, en temporada de sequía, durante 3 días.
La recolección de las muestras se realizó en dos
horarios: diurno (8:30 -18:00 h) y nocturno (18:00-
8:30 h), y en dos zonas diferenciadas en función de
su grado de intervención humana; zona intervenida
ozona1(casas,carreteraprincipalypatios)definida
como aquella en donde la vegetación autóctona
fue desplazada producto de la tala, la quema y/o
construcción, y la zona boscosa o zona 2 (caminos
en medio de la zona boscosa y dentro del bosque)
en donde la acción antropogénica es mucho menos
perceptible. Debido a la diferenciación temporal
y espacial se pueden distinguir 8 condiciones de
muestreo diferentes que incluyen la escala espacial
y temporal: bosque-diurno-lluvia (BDLL), bosque-
nocturna-lluvia (BNLL), intervenida-diurna-lluvia
(IDLL), intervenida-nocturna-lluvia (INLL),
bosque-diurna-sequía (BDS), bosque-nocturna-
sequía (BNS), intervenida-diurna-sequía (IDS),
intervenida-nocturna-sequía (INS).
Fiebre amarilla, ¿brote selvático espurio?
Vol. 21, No. 3, septiembre-diciembre de 2010
Figura 1. Imagen satelital de la localidad de muestreo. En color amarillo se resaltan los sitios de colectas
ubicados en zona boscosa, en rojo, los ubicados en zona intervenida.

6. Revista Biomédica
168
Revista Biomédica
El muestreo diurno se realizó: 1-capturando
insectos que se encontraban posados sobre ani-
males domésticos o de producción, o que se encon-
traban en reposo en hueco de árboles. La captura
de los insectos se realizó utilizado un aspirador de
vidrio manual; 2- implementación de cebo animal
y 3-trampas CDC con CO2
.
El muestreo nocturno se realizó utilizando
trampas CDC con CO2
y trampa de Shannon. To-
das las muestras de mosquitos adultos capturados
fueron almacenadas en nitrógeno líquido. Las
muestras fueron transportadas vía terrestre para
su procesamiento en el Laboratorio de Biología
de Vectores (LBV) en el Instituto de Zoología y
Ecología Tropical de la Universidad Central de
Venezuela.
Metodología de muestreo de larvas
Tanto en temporada de sequía como en tem-
porada de lluvia, se exploró el área en búsqueda
de criaderos de mosquitos en las Zonas 1 y 2. En
los criaderos positivos, se procedió a extraer con
un succionador manual el agua almacenada, la
cual fue vertida en bolsas de polietileno. Poste-
riormente, las muestras de larvas vivas fueron
trasladadas al laboratorio, para el desarrollo de una
cría asociada, los mosquitos adulto emergidos se
almacenaron en un ultracongelador a -80°C, para
fines de identificación taxonómica y posterior
aislamiento viral.
Identificación taxonómica
Las identificación de los mosquitos adultos
se realizó utilizando claves taxonómicas basadas
en la morfología externa de los mosquitos (28-31)
y mediante la comparación de los ejemplares con
la colección de referencia asociada al LBV.
Análisis de composición de especies y
diversidad
Los parámetros utilizados para hacer
comparaciones entre las dos zonas y los distintos
tipos de criaderos muestreados fueron: abundancia
(número de individuos por especies), frecuencias
relativas (cantidad de individuos de determinada
especie entre el número total de especímenes
colectados), riqueza (número de especies),
diversidad (índice de Shannon-Weiner) y
similaridad (índice de Jaccard y el índice de
Morisita-Horn). Para los índices utilizados el valor
mínimo es 0 y el valor máximo es 1 (32).
RESULTADOS
En el Caserío Santa Lucía se colectaron un total de
421 ejemplares pertenecientes a 33 especies, de los
cuales 16 representan especies que han sido repor-
tadas como transmisoras de agentes infecciosos,
ya sea de forma comprobada o potencial.
Determinación de la presencia de vectores de
Fiebre amarilla y otras especies relacionadas
En la zona 1 se colectaron tres especies de
Culicidae asociadas a la transmisión del agente
causal de la FA, Haemagogus celeste (N=2), Aedes
aegypti. (N=2), Haemagogus janthinomys (N=1).
Mientras, que en la zona 2 se identificaron cuatro
especies, A. aegypti (N=2), Sabethes cyaneus
(N=1 adulto), Sabethes aurescens (N=2 en fase
pupal) y Sabethes undosus (N=1 en fase pupal).
Sin embargo, existen diferencias estacionales: las
especies del género Haemagogus, S. aurescens y
S. undosus se capturaron durante la temporada de
lluvia, mientras que las especies A. aegypti y S.
cyaneus en la temporada de sequía (Figura 2)
Estructura de la comunidad de insectos adultos
de la familia Culicidae (Cuadro 1)
Muestreo diurno vs. muestreo nocturno
Durante el día se colectó mayor abundan-
cia y riqueza de mosquitos, que en los muestreos
nocturnos. El número de individuos fue siete veces
mayor, mientras, el número de especies práctica-
mente duplica el muestreo nocturno. Este mismo
patrón se repite al considerar únicamente las
especies que han sido reportadas como vectores
de patógenos, la abundancia es mayor 2,5 veces
y el número de especies muestreadas es el doble
numéricamente respecto a las horas nocturnas.
Muñoz-Rodríguez et al.

7. 169
Fiebre amarilla, ¿brote selvático espurio?
Vol. 21, No. 3, septiembre-diciembre de 2010
Figura 2. Presencia y solapamiento espacial de vectores involucrados en el ciclo de transmisión de la FA
Durante el muestreo diurno se registró la ocur-
rencia de mosquitos de los géneros Limatus,
Wyeomyia y Aedes, siendo Aedes serratus la es-
pecie vectora potencial más abundante, con cerca
del 70% de las especies colectadas. Otro género
de importancia médica y de ocurrencia diurna en
la zona de muestreo fue Psorophora, en especial
Psorophora cyanescens con ocurrencia y abundan-
cia baja durante horas nocturnas. Mientras, que en
el muestro nocturno y crepuscular se colectaron
ejemplares de Culex (7 especies) y Aedes serratus,
con un porcentaje de ocurrencia entre el 60 y 30%,
respectivamente.
Muestreo en zona boscosa vs. muestreo en zona
intervenida
En la colecta realizada en la zona boscosa,
se determinó que la abundancia total de mosquitos
es aproximadamente 12 veces mayor representada
por 9 especies, mientras que la abundancia de
mosquitos vectores (4 especies) es casi 7 veces
respecto a la zona de mayor actividad antrópica.
Mosquitos de género Limatus son las es-
pecies dominantes durante el muestreo realizado
en la zona boscosa, con una ocurrencia del 60%.
La especie de importancia médica capturada con
mayor abundancia en el bosque fue A. serratus,
la cual representa cerca de un 18% del total de
especies y aproximadamente un 70% entre las
especies vectoras colectadas en la zona. En esta
zona bosacosa se colectaron ejemplares adultos de
A. aegypti, los cuales representaron un 0,5% del
total mosquitos capturados en zona boscosa y un
2% de los organismos de importancia médica.
En la zona intervenida las especies domi-
nantes fueron Limatus asulleptus (diurna) y Culex
dolosus (nocturna) representando alrededor de un
16% cada una. Las especies de importancia médica
dominantes fueron A. aegypti, H. celeste, C. quin-
quefasciatus, C. corniger y P. cyanescens, con un
porcentaje de ocurrencia de 60% del total de vec-
tores capturados para la zona. En contraste con lo
observado en zona boscosa, la especie A. serratus
se encuentra ausente en la zona intervenida.

8. 170
Revista BiomédicaRevista Biomédica
Cuadro 1
Presencia de especies de mosquitos de la familia Culicidae colectados en
muestreos diferenciados espacial-temporalmente
Especies Día Noche Lluvia Sequía Bosque Intervenida
Limatus asulleptus1,3,5
177 0 47 130 172 5
L.durhami 1,3,5
49 0 31 18 47 2
Aedes serratus 1,2,5,6,7
54 14 45 23 67 1
A.aegypti*5,7
4 0 0 4 2 2
A.terrens 5
1 0 0 1 1 0
A.whitmorei 5
1 0 0 1 1 0
Haemagogus janthinomys*3
1 0 1 0 0 1
H.celeste*3
2 0 2 0 0 2
Sabethes cyaneus*5
1 0 0 1 1 0
Wyeomyia circumcicncta1,3,5
27 0 24 3 27 0
W.moerbista 1
6 0 6 0 6 0
W.celaencephala 1
1 0 1 0 1 0
Psorophora cyanescens 4,5,7
5 1 1 5 4 2
P.ferox 1,5
2 0 1 1 2 0
P.saeva3,5
8 0 2 6 6 2
P.cilipes 1
1 0 1 0 1 0
P.cingulata1
1 0 1 0 1 0
Culex quinquefasciatus 2,4,6
0 5 3 2 3 2
C.nigripalpus2
0 2 2 0 2 0
C.inflictus4
1 2 3 0 2 1
C.peus2
0 2 2 0 2 0
C.brevispinosus 2,6
0 2 1 1 2 0
C.corniger 2, 4
0 7 7 0 5 2
C.dolosus 2,4
0 8 8 0 3 5
Mansonia amazonensis 4
0 2 2 0 0 2
Anopheles apicimacula 4
0 1 0 1 0 1
Johnbelkinia longipes1,3,5
5 0 4 1 4 1
J.leucopus5
3 0 0 3 3 0
Total 350 46 195 201 365 31
Riqueza 20 11 22 16 24 15
Total vectores 78 31 69 40 96 13
Riqueza vectores 10 6 11 8 12 8
1 Diurna-Boscosa-Lluvia; 2 Nocturna-Boscosa-Lluvia; 3 Diurna-Intervenida-Lluvia; 4 Nocturna-Intervenida-Lluvia;
5 Diurna-Boscosa-Sequía, 6 Nocturna-Boscosa-Sequía; 7 Diurna-Intervenida-Sequía. (*) Mosquitos involucrados
en el ciclo de la FA. En negrillas: Mosquitos reportados como vectores comprobados o potenciales
Muñoz-Rodríguez et al.

9. 171
Muestreo en temporada lluviosa vs. muestreo
en temporada de sequía
Se registró una mayor abundancia y riqueza
de especies en la colecta llevada a cabo durante la
temporada de lluvia. Con respecto a la abundancia
de los mosquitos de importancia médica, en los
muestreos llevados a cabo durante la temporada
lluviosa se colectaron aproximadamente 1,7 veces
más lo capturado en temporada de sequía, a pesar
de colectar 3 especies vectoras menos. En ambas
colectas (lluvia-sequía) las especies dominantes
fueron L. asulleptus, L. durhami y A. serratus.
(Cuadro 1)
Índice de diversidad
En la Figura 3 se muestran los valores de
los índices de diversidad de Shannon-Wiener
calculados considerando únicamente las especies
de mosquitos de importancia en salud pública,
para cada una de los 8 condiciones de muestreo
diferenciadas temporal y espacialmente. Los
resultados evidencian mayor diversidad en la zona
boscosa en horas nocturnas-temporada de lluvia y
horas diurnas-sequía, en ambas el índice calculado
fue cercano a 0,65.
Índices de similaridad
En el Cuadro 2 se muestran los índices
de similaridad de Jaccard y Morista-Horn ob-
tenidos al contrastar la composición de especies
y sus abundancias relativas en cada una de los 8
condiciones de muestreo diferenciadas temporal
y espacialmente. Ninguno de los valores de Jac-
card es igual o superior a 0,5 lo que indica baja
similaridad en cuanto a composición de especies
de mosquitos vectores.
Un patrón diferente muestra el índice de
Morisita-Horn, el cual considera la abundancia
relativa de las especies comunes entre dos
localidades. Con excepción, en aquellas
condiciones que no compartían especies en común
(índice de Jaccard igual 0), los valores del índice
de Morisita-Horn son mayores o cercanos a 0,5
para todas las comparaciones, lo que es indicativo
de la existencia de superposición de nicho de las
especies comunes entre las localidades.
Tipos de criaderos y colecta de pre-adultos
Tres tipos de criaderos fueron registrados:
recipientes artificiales, y dos naturales: huecos
de árboles e internudos de bambús rotos. Los
recipientes artificiales se encontraron dentro de
la zona intervenida y en los límites de ésta con la
zona boscosa, en estos recipientes se identificó un
total de 15 individuos pre-adultos pertenecientes a
3 especies Limatus durhami (N=10) , C. dolosus
(N=3) y C. corniger (N=2), está última señalada
como especie vectora.
En los huecos de árboles, se colectó
un total de 12 individuos pertenecientes a 5
especies, ninguna de ellas relacionadas con la
transmisión de patógenos. La colecta en este tipo
de criadero estuvo representada por L. durhami
(N=6), Limatus asulleptus (N=3), Aedes iolita
(N=1) y Toxorhynchites guadeloupensis (N=1).
En internudos de bambús rotos se muestreó un
total de 4 individuos de 3 especies, todas ellas de
importancia médica: C. quiquefasciatus (N=1),
S. aurences (N=2) y S. undosus (N=1). No se
observó ninguna especie de importancia médica
ocupando más de un tipo de criadero.
Antropofilia
En la Figura 4 se muestran las frecuencias
relativas de los mosquitos de importancia médica
colectados utilizando cebo humano. Cerca del
40% de los individuos capturados pertenecen a la
especie A. serratus, 15% a P. cyanescens y 12% a
A. aegypti. Las especies H. celeste (6%), H. jan-
thinomys (4%) y S. cyaneus (4%), si bien aparecen
en porcentajes bajos, todos los ejemplares fueron
colectados a través de esta técnica, lo que indica
alto grado de antropofília.
DISCUSIÓN
Un total de 16 de las 33 especies colectadas
han sido reportadas como transmisoras de agen-
tes infecciosos, ya sea de forma comprobada o
Fiebre amarilla, ¿brote selvático espurio?
Vol. 21, No. 3, septiembre-diciembre de 2010

10. 172
Revista BiomédicaRevista Biomédica
Figura 3. Índices de diversidad de mosquitos vectores por localidad.
Cuadro 2
Índices de similaridad de Jaccard y Morisita-Horn entre las diferentes
zonas de muestreos diferenciadas espacial y temporalmente. Vectores
BDLL:Bosque día lluvia,BNLL:Bosque noche lluvia, IDLL: intervenida día lluvia, INLL: intervenida noche lluvia,
BDS: bosque sequía día, BNS: bosque noche sequía, IDS: intervenida día sequía, INS: intervenida noche sequía. Cada
recuadro corresponde a la comparación de similaridad realizada, en cada caso las localidades que se contrastan se
identifican observando la fila y la columna. El valor superior de cada recuadro corresponde al índice de Morisita-Horn,
mientras que el inferior al índice de Jaccard.El recuadro negro indica que en la localidad INS no se colectaron especies
de importancia médica.
Muñoz-Rodríguez et al.

11. 173
potencial. No obstante la abundancia absoluta
representa un parámetro importante para evaluar
riesgo epidemiológico, debido a que en un foco
determinado la transmisión es efectiva cuando los
niveles de abundancia de mosquitos supera ciertos
niveles críticos (33-35), nos enfocamos en evaluar
de manera rápida la entomofauna asociada a la
localidad de ínteres. Por tanto, se consideró que
la simple ocurrencia de una especie constituye un
factor potencial de riesgo epidemiológico, y que
ante variaciones favorables para las poblaciones
de vectores, éstos puede incrementar sus densi-
dades, y así la probabilidad de contacto vector-
hospedador.
En la zona intervenida y en el nivel de suelo
se colectaron especies pertenecientes a los géne-
ros Haemagogus y Sabethes. H. janthinomys es
un vector confirmado del virus de FA, mientras
que especies de Sabethes son considerados como
vectores secundarios (14,36). Estas especies se
caracterizan por poseer un hábitat principalmente
selvático y una distribución vertical favorable a
la zona arbórea cercana al dosel de los árboles
(14,16,37-40). Los adultos fueron colectados
en su totalidad a través del empleo de cebo hu-
mano, lo que indica la existencia de un grado
alto de antropofilia, y determinante en el contacto
vector-humano y la transmisión de patógenos. La
presencia de estas especies alimentandose sobre
humanos en las cercanías de las viviendas y del
camino principal, aún en época de larga sequía
donde se espera muy baja densidad de estos insec-
tos, revela que en la zona intervenida incrementa
la posibilidad de tramsmisión de FAen el poblado
de Santa Lucía sin el evento de internarse en el
área boscosa ni la presencia de un período lluvioso,
pero con la condición de una actividad diurna.Adi-
cionalmente, con el incremento de la abundancia
poblacional en el período de lluvia, se esperaría
una mayor probabilidad de contacto (41).
A.aegypti fue colectada tanto en zona
intervenida como en zona boscosa. Su presencia,
como especie altamente antropofílica y urbana en
el área boscosa se atribuye a la presencia de gran
cantidad de recipientes artificiales de diferentes
tipos que fueron observados en los patios de la
viviendas, los cuales se reconocen ampliamente
como criaderos de esta especie (7,42), sugieriendo
a su vez la evidente introducción desde zonas
netamente urbanas. No obstante, no se hallaron
Fiebre amarilla, ¿brote selvático espurio?
Vol. 21, No. 3, septiembre-diciembre de 2010
Figura 4. Frecuencias relativas de los mosquitos de importancia médica atraídos mediante el empleo de
cebo humano.

12. 174
Revista Biomédica
criaderos larvales positivos para esta especie,
lo que se atribuye a la falta de pluviosidad que
caracterizó a la localidad y al país durante todo
el año 2009, cuando se realizó el muestreo. Sin
embargo, es reconocida la capacidad de los huevos
de resistir a la desecación por hasta seis meses
(43), pudiendo permanecer adultos en actividad
en epoca de sequía y con criaderos secos, por lo
que se esperaría que con la llegada del período
de lluvia tradicional se incremente la abundancia
de este vector. El caserío presenta un sistema
de mangueras o tubos plásticos que surten del
agua a las viviendas de manera eficiente a partir
de una fuente natural, por lo que los envases de
almacenamiento de agua son escasos, mientras que
los recipientes de desecho deben ser importantes
en épocas de lluvia. La presencia de A. aegypti
en un foco de FA constituye un factor de riesgo
importante, pues hace posible la circulación
del virus en un ciclo que involucre el ambiente
domiciliario (7,14,42).
Especial interés epidemiológico tiene el
solapamiento espacial encontrado entre mosquitos
Haemagogus, Sabethes y A. aegypti en las zonas
boscosa e intervenida. Si bien no se observó so-
lapamiento temporal entre Aedes y Haemagogus,
es muy factible que ocurra en temporadas de altas
precipitaciones. Esta situación no permite inferir
con certeza el posible vector involucrado en el
brote 2005-06 y ante un eventual brote en la locali-
dad, evaluando únicamente el lugar de ocurrencia
de los casos y hábitos de movilidad de las personas
afectadas dentro de la localidad.
La identificación de los vectores que
intervienen en la transmisión es vital para cortar
efectivamente la transmisión del virus, debido
a que medidas destinadas a atacar la población
inmadura del mosquito A. aegypti, que se desarrolla
principalemente en recipientes artificiales y en
las cercanías a las viviendas humanas, no tendrá
efecto alguno sobre la población de Haemagogus
y Sabethes, cuyo nicho es selvático y viceversa
(12,16,42). Ante este panorama, existe igual
probabilidad de que el brote ocurrido en la
localidad entre los años 2005-2006 se haya debido
la a transmisión por parte de las especies selváticas,
por una especie urbana como A. aegypti o por
ambos tipos de vectores. Este resultado evidencia
que bajos estos tres escenarios posibles durante
la misma epoca del año, se pierde el “límite”
entre los clásicos ciclos selváticos y urbanos
con segregación de nicho entre hospedadores
vertebrados y vectores producto del avance de la
población humana hacia áreas rurales/enzoóticas.
Adicionalmente, la entrada en el continente y
posible avance de A. albopictus (Skuse) un vector
que tiende a ocupar zonas de gran vegetación en
áreas urbanas sea un punto adicional a considerar
en los ciclos de muchos patógenos que estas
especies puede transmitir, entre ellos el virus de
la fiebre amarilla (44,45).
La campaña de vacunación a posteriori
del brote, disminuye la probabilidad actual de
un efecto entre la población humana, por lo que
la posibilidad de emergencia de casos nuevos
de fiebre amarilla es baja en el corto plazo. No
obstante, el crecimiento de población susceptible,
producto de migraciones y nacimientos, y el
factor de que en las cercanías a la localidad se
encuentra un balneario que recibe visitantes de las
localidades aledañas, debe ser considerado a futuro,
sindo importante las campañas de eliminación de
criaderos de A. aegypti, investigación en procura
de aislar el virus en las especies de Haemagogus y
Sabethes colectadas en la localidad y verificación
de actividad enzoótica, y el desarrollo de una
vigilancia estricta sobre las densidades de estas
especies y mantenimiento de las campañas
de vacunación en la zona. Esto disminuiría la
probabilidad nuevos brotes epidémicos.
La composición de las poblaciones de
mosquitos vectores se muestran heterogéneas
y diferenciadas temporal y espacialmente. Esto
se evidencia en la disparidad encontrada con
los índices de diversidad de Shannon-Wiener,
calculados por cada punto, y la poca similaridad
expresada en los índices de Jaccard. Son escasas
las especies vectoras comunes entre las diferentes
Muñoz-Rodríguez et al.

13. 175
localidades, sin embargo, estas por lo general,
representan especies dominantes en más de un
sitio, lo que se manifiesta en los altos valores de los
índices de Morisita-Horn, parámetro que considera
frecuencia relativa de las especies compartidas.
En este sentido observamos que, A. serratus,
la especie más abundante en el muestreo, se
presenta casi exclusivamente en la zona boscosa,
sin embargo, por su hábito diurno y crepúscular,
fue una de las especies más abundantes en varias
localidades (46,47).
El muestreo nocturno se caracterizó por
presentar una importante riqueza de mosquitos del
género Culex, coincidiendo con su ciclo circadiano
(16). C. quinquefasciatus y C. corniger representan
los mosquitos vectores dominates en zona boscosa
y zona intervenida en horas nocturnas. Es de
gran importancia realizar estudios que busquen
determinar la ocurrencia o no de estas especies en
las viviendas en temporada de lluvia, ya que ambas
especies, junto con A. aegypti son especies urbanas
y periurbanas con alta actividad antropofílica y
han sido colectados en el interior de viviendas en
varios estudios (21,42,47). La presencia de estas
especies características de ambientes urbanos
indica claramente el grado de intervención humana
en una localidad lejana de la ciudad mas cercana,
promoviendo así un “nexo epidemiológico” de
posibles enfermedades de orígen selvático con
aquellas de características urbanas.
En el período diurno y en el bosque se
encontr la mayor abundancia y riqueza de especies,
tales como A. serratus, A. aegypti, P. cyanescens,
P. ferox, Johnbelkinia leucopus (Dyar & Knab), y
S. cyaneus. Esta actividad coincide con el hábito
de muchos trabajadores agrícolas y ganaderos del
poblado de Santa Lucía, los cuales se internan
diariamente en la zona boscosa para cumplir con
sus jornadas laborales. Este hecho implica un
importante riesgo epidemiológico para la población
humana, pues incrementa la probabilidad contacto
entre vector-humano (41). Siendo estas especies
señaladas como vectores potenciales de los virus
de Encefalitis Equina Venezolana, Mayaro, Rocio,
West Nile y otros virus es importante la realización
de estudios de prevalencia de arbovirus en la zona
(36,38,47,48).
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo representa parte del Trabajo Especial
de Grado del Lic en Biología de MM-R (USB). A Jonathan
Liria (FACYT, Univ Carabobo) por el apoyo en la logística
de muestreo en campo, Gabriela Rangel, Adriana Zorrilla
y Nelson Moncada (LBV-UCV) por su colaboración en los
muestreos y procesamiento en laboratorio.Ala población de
Santa Lucía por su hospitalidad. Financiamiento: Proyecto
Misión Ciencia, FONACIT-MCT 2008000911-4 (JCN);
Invensys Systems Latin America Corporation (LOCTI
2007–2009).
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